Синдром Ли (также называемый болезнью Ли и подострой некротизирующей энцефаломиелопатией ) — наследственное нейрометаболическое расстройство, поражающее центральную нервную систему . Он назван в честь Арчибальда Дениса Ли, британского нейропсихиатра , который впервые описал это состояние в 1951 году. [2] Обычно обнаруживаются нормальные уровни тиамина , тиаминмонофосфата и тиаминдифосфата , но наблюдается сниженный или отсутствующий уровень тиаминтрифосфата . Считается, что это вызвано блокировкой фермента тиаминдифосфаткиназы , и поэтому лечение у некоторых пациентов будет заключаться в ежедневном приеме тиаминтрифосфата. [3] [4] Хотя у большинства пациентов симптомы обычно проявляются в возрасте от 3 до 12 месяцев, также были зарегистрированы случаи начала заболевания у взрослых. [5]
Симптомы синдрома Ли классически описывались как начинающиеся в младенчестве и приводящие к смерти в течение нескольких лет; [1] однако, по мере того, как выявляется все больше случаев, становится очевидным, что симптомы могут возникнуть в любом возрасте, включая подростковый или взрослый, и пациенты могут жить в течение многих лет после постановки диагноза. [6] Симптомы часто впервые проявляются после инициирующего события, которое нагружает выработку энергии организмом, такого как инфекция или операция. Общее течение синдрома Ли представляет собой эпизодическую регрессию развития во время метаболического стресса. У некоторых пациентов наблюдаются длительные периоды без прогрессирования заболевания, в то время как у других развивается прогрессирующее ухудшение. [7]
У младенцев с синдромом наблюдаются такие симптомы, как диарея , рвота и дисфагия (проблемы с глотанием или сосанием), что приводит к задержке развития . [1] Дети с ранней болезнью Лея также могут казаться раздражительными и плакать гораздо больше, чем здоровые дети. Часто наблюдаются судороги, при этом распространенность судорог при синдроме Лея составляет от 40% до 79%. [8] Избыток лактата может наблюдаться в моче , спинномозговой жидкости и крови человека с синдромом Лея. [6]
По мере прогрессирования заболевания мышечная система ослабевает по всему телу, поскольку мозг не может контролировать сокращение мышц. Гипотония (низкий мышечный тонус и сила), дистония (непроизвольное, устойчивое сокращение мышц) и атаксия (отсутствие контроля над движением) часто наблюдаются у людей с болезнью Лея. Глаза особенно страдают; мышцы, которые контролируют глаза, становятся слабыми, парализованными или неконтролируемыми при состояниях, называемых офтальмопарезом ( слабость или паралич) и нистагмом (непроизвольные движения глаз). [1] Иногда также наблюдаются медленные саккады . [7] Сердце и легкие также могут отказать в результате болезни Лея. Иногда также обнаруживается гипертрофическая кардиомиопатия (утолщение части сердечной мышцы), которая может привести к смерти; [1] асимметричная септальная гипертрофия также связана с синдромом Лея. [9] У детей с дефектами межжелудочковой перегородки , связанными с синдромом Лея , вызванными дефицитом пируватдегидрогеназы, наблюдаются высокий лоб и большие уши; аномалии лица не типичны для синдрома Лея. [7]
Однако дыхательная недостаточность является наиболее распространенной причиной смерти у людей с синдромом Лея. Другие неврологические симптомы включают периферическую невропатию , потерю чувствительности в конечностях, вызванную повреждением периферической нервной системы . [1]
Гипертрихоз наблюдается при синдроме Лея, вызванном мутациями в ядерном гене SURF1 . [7]
Мутации в митохондриальной ДНК (мтДНК) и более 30 генов в ядерной ДНК (ген SURF1 [10] и некоторые факторы сборки COX ) связаны с болезнью Лея. [1]
Нарушения окислительного фосфорилирования , процесса, посредством которого клетки вырабатывают свой основной источник энергии аденозинтрифосфат (АТФ), могут быть вызваны мутациями либо в мтДНК, либо в ядерных генах. Последние составляют большую часть болезни Лея, хотя не всегда возможно определить конкретную мутацию, ответственную за это состояние у конкретного человека. Четыре из пяти белковых комплексов, участвующих в окислительном фосфорилировании, чаще всего нарушаются при синдроме Лея, либо из-за неправильно сформированного белка, либо из-за ошибки в сборке этих комплексов. Независимо от генетической основы, это приводит к неспособности комплексов, затронутых мутацией, выполнять свою роль в окислительном фосфорилировании. В случае болезни Лея поражаются важные клетки в стволе мозга и базальных ганглиях. Это вызывает хроническую нехватку энергии в клетках, что приводит к гибели клеток и, в свою очередь, влияет на центральную нервную систему и подавляет двигательные функции. Сердце и другие мышцы также требуют значительного количества энергии и страдают от гибели клеток, вызванной хроническим дефицитом энергии при синдроме Лея. [1]
Митохондрии являются важными органеллами в эукариотических клетках. Их функция заключается в преобразовании потенциальной энергии глюкозы , аминокислот и жирных кислот в аденозинтрифосфат (АТФ) в процессе, называемом окислительным фосфорилированием . Митохондрии несут свою собственную ДНК , называемую митохондриальной ДНК (мтДНК). Информация, хранящаяся в мтДНК, используется для производства нескольких ферментов , необходимых для производства АТФ. [1]
От 20 до 25 процентов случаев синдрома Лея вызваны мутациями в митохондриальной ДНК. Наиболее распространенная из этих мутаций обнаруживается у 10–20 процентов синдрома Лея и происходит в MT-ATP6 , гене, который кодирует белок в последнем комплексе цепи окислительного фосфорилирования, АТФ-синтазе , ферменте, который напрямую генерирует АТФ. Без АТФ-синтазы цепь переноса электронов не будет производить АТФ. [1] Наиболее распространенная мутация MT-ATP6, обнаруженная при синдроме Лея, — это точечная мутация в нуклеотиде 8993, которая изменяет тимин на гуанин . Эта и другие точечные мутации, связанные с синдромом Лея, дестабилизируют или деформируют белковый комплекс и снижают выработку энергии в пораженных клетках. [11] Несколько митохондриальных генов, участвующих в создании первого комплекса цепи окислительного фосфорилирования, могут быть вовлечены в случай синдрома Лея, включая гены MT-ND2 , MT-ND3 , MT-ND5 , MT-ND6 и MT-CO1 . [9] [12]
Митохондриальная ДНК передается по материнской линии по схеме, называемой материнской наследственностью : мать может передавать гены синдрома Лея как детям мужского, так и женского пола, но отцы не могут передавать митохондриальные гены. [1]
Ядерная ДНК составляет большую часть генома организма и в организмах, размножающихся половым путем , наследуется от обоих родителей, в отличие от материнской модели наследования митохондриальной ДНК. Синдром Ли, вызванный мутациями ядерной ДНК, наследуется по аутосомно-рецессивному типу. Это означает, что для возникновения заболевания требуются две копии мутировавшего гена, поэтому у двух здоровых родителей, каждый из которых несет один мутантный аллель , может родиться больной ребенок, если этот ребенок унаследует мутантный аллель от обоих родителей. [1]
75–80 процентов синдрома Лея вызваны мутациями в ядерной ДНК; мутации, влияющие на функцию или сборку четвертого комплекса, участвующего в окислительном фосфорилировании, цитохром с оксидазы (COX), вызывают большинство случаев болезни Лея. Мутации в гене, называемом SURF1 (surfeit1), являются наиболее распространенной причиной этого подтипа синдрома Лея. Белок, который кодирует SURF1, рано прекращает свое существование и, следовательно, не может выполнять свою функцию, объединяя субъединицы COX в функциональный белковый комплекс. Это приводит к дефициту белка COX, что снижает количество энергии, вырабатываемой митохондриями. [1] SURF1 расположен на длинном плече хромосомы 9. [ 13] Некоторые типы мутаций SURF1 вызывают подтип синдрома Лея, который имеет особенно позднее начало, но столь же изменчивое клиническое течение. [7] Другая мутация ядерной ДНК, вызывающая синдром Лея, ген DLD , влияет на другой белковый комплекс в митохондриях, комплекс пируватдегидрогеназы . [1] [9]
Другие ядерные гены, связанные с синдромом Лея, расположены на хромосоме 2 ( BCS1L и NDUFA10 ); хромосоме 5 ( SDHA , NDUFS4 , NDUFAF2 и NDUFA2 ); хромосоме 8 ( NDUFAF6 ), хромосоме 10 ( COX15 ); хромосоме 11 ( NDUFS3 , NDUFS8 и FOXRED1 ); хромосоме 12 ( NDUFA9 и NDUFA12 ); и хромосоме 19 ( NDUFS7 ). SDHA — единственный ядерный белок, присутствующий в митохондриальной цепи переноса электронов (как комплекс II), а дефицит митохондриального комплекса II в его биаллельной форме вызывает синдром Лея. [14] Многие из этих генов влияют на первый комплекс окислительного фосфорилирования. [9]
Синдром Лея также может быть вызван дефицитом пируватдегидрогеназного комплекса (PDHC) , причем геном, сцепленным с Х-хромосомой, является PDHA1 . [9] В целом, существует два основных проявления дефицита PDH , метаболическое и неврологическое, которые встречаются с одинаковой частотой. [15] Метаболическая форма проявляется как тяжелый лактатацидоз в период новорожденности, и многие умирают в младенчестве. [15] Пациенты с неврологическими проявлениями гипотоничны (низкий мышечный тонус), плохо едят, вялые и у них развиваются судороги, умственная отсталость, микроцефалия, слепота и спастичность, вторичные по отношению к контрактурам. [15] «Между этими двумя крайностями существует непрерывный спектр промежуточных форм... Ряд пациентов с первично неврологическими симптомами попадают в категорию синдрома Лея». [15]
Сцепленный с Х-хромосомой рецессивный синдром Лея поражает мальчиков гораздо чаще, чем девочек, поскольку у них есть только одна копия Х-хромосомы . Детям женского пола понадобятся две копии дефектного гена, чтобы заболеть сцепленным с Х-хромосомой синдромом Лея. [1]
Тип синдрома Лея, встречающийся с гораздо большей частотой в регионе Сагеней–Лак-Сен-Жан в Квебеке, вызван мутацией в гене LRPPRC , расположенном на малом («p») плече хромосомы 2. [9] [16] При франко-канадском синдроме Лея наблюдались как гетерозиготность , так и гомозиготные мутации. Этот подтип заболевания был впервые описан в 1993 году у 34 детей из этого региона, у всех из которых наблюдался тяжелый дефицит цитохром с оксидазы (COX), четвертого комплекса в митохондриальной цепи переноса электронов . Хотя субъединицы белка, обнаруженные в пораженных клетках, были функциональными, они не были правильно собраны. Было обнаружено, что дефицит был почти полным в тканях мозга и печени и существенным (приблизительно 50% от нормальной активности фермента) в фибробластах (клетки соединительной ткани) и скелетных мышцах . Было обнаружено, что почечные и сердечные ткани не имеют дефицита COX. [16]
Синдром французско-канадского Ли имеет схожие симптомы с другими типами синдрома Ли. Возраст начала заболевания составляет в среднем 5 месяцев, а медианный возраст смерти составляет 1 год и 7 месяцев. Дети с этим заболеванием отстают в развитии , имеют слегка дисморфичные черты лица, включая гипоплазию средней части лица и широкую переносицу , хронический метаболический ацидоз и гипотонию (снижение мышечной силы). Другие симптомы включают тахипноэ (необычно частую частоту дыхания), плохую способность сосать, гипогликемию (низкий уровень сахара в крови) и тремор . Тяжелый, внезапный метаболический ацидоз является частой причиной смертности. [16]
Оценки частоты генетических носителей в регионе Сагеней-Лак-Сен-Жан варьируются от 1 из 23 до 1 из 28; число детей, рожденных с этим заболеванием, оценивается в 1 из 2063 - 1 из 2473 живорождений. Генеалогические исследования показывают, что ответственная мутация была завезена в регион ранними европейскими поселенцами. [16]
Характерные симптомы синдрома Лея, по крайней мере, частично вызваны двусторонними очаговыми поражениями в стволе мозга , базальных ганглиях , мозжечке и других областях мозга. Поражения принимают различные формы, включая области демиелинизации , спонгиоза , глиоза , некроза и капиллярной пролиферации. [9] Демиелинизация — это потеря миелиновой оболочки вокруг аксонов нейронов, что подавляет их способность общаться с другими нейронами. Ствол мозга участвует в поддержании основных жизненных функций, таких как дыхание, глотание и кровообращение; базальные ганглии и мозжечок контролируют движение и равновесие. Таким образом, повреждение этих областей приводит к основным симптомам синдрома Лея — потере контроля над функциями, контролируемыми этими областями. [1]
Лактоацидоз, иногда связанный с синдромом Лея, вызван накоплением пирувата , который не может быть переработан у людей с определенными типами дефицита окислительного фосфорилирования. Пируват либо преобразуется в аланин через аланинаминотрансферазу , либо преобразуется в молочную кислоту через лактатдегидрогеназу ; оба эти вещества затем могут накапливаться в организме. [7]
Синдром Лея предполагается на основании клинических данных и подтверждается лабораторными и генетическими исследованиями . [7]
Дистония, нистагм и проблемы с автономной нервной системой указывают на повреждение базальных ганглиев и ствола мозга , потенциально вызванное синдромом Лея. Другие симптомы также указывают на повреждение мозга, такие как гипертрихоз и неврологически вызванная глухота . Лабораторные данные о лактатацидозе или ацидемии и гипераланинемии (повышенный уровень аланина в крови) также могут указывать на синдром Лея. Оценка уровня органических кислот в моче также может указывать на дисфункцию метаболического пути . [7]
Другие заболевания могут иметь схожую клиническую картину с синдромом Лея; исключение других причин схожих клинических симптомов часто является первым шагом к диагностике синдрома Лея. Состояния, которые могут показаться похожими на болезнь Лея, включают перинатальную асфиксию , ядерную желтуху , отравление угарным газом , отравление метанолом , дефицит тиамина , болезнь Вильсона , биотин-тиамин-чувствительную болезнь базальных ганглиев (BTBGD) и некоторые формы энцефалита . Перинатальная асфиксия может вызвать двусторонние ганглиозные поражения и повреждение таламуса , которые похожи на признаки, наблюдаемые при синдроме Лея. Если гипербилирубинемию не лечить фототерапией , билирубин может накапливаться в базальных ганглиях и вызывать поражения, похожие на те, которые наблюдаются при синдроме Лея. Это не распространено с момента появления фототерапии. [7]
Янтарная кислота была изучена и показала свою эффективность как при синдроме Лея, так и при синдроме MELAS . [17] [18] Диета с высоким содержанием жиров и низким содержанием углеводов может применяться, если ген на Х-хромосоме вовлечен в синдром Лея у человека. Тиамин (витамин B1 ) может назначаться, если известен или подозревается дефицит пируватдегидрогеназы . Симптомы лактатацидоза лечатся путем добавления в рацион бикарбоната натрия (пищевой соды) или цитрата натрия , но эти вещества не лечат причину синдрома Лея. Дихлорацетат также может быть эффективен при лечении лактатацидоза, связанного с синдромом Лея; исследования этого вещества продолжаются. [6] Было замечено, что добавки коэнзима Q10 улучшают симптомы в некоторых случаях. [9]
Клинические испытания препарата EPI-743 для лечения синдрома Лея продолжаются. [19]
В 2016 году Джон Чжан и его команда в New Hope Fertility Center в Нью-Йорке, США, провели метод митохондриального донорства с переносом веретена у матери в Мексике, которая была подвержена риску рождения ребенка с болезнью Лея. Здоровый мальчик родился 6 апреля 2016 года. Однако пока неясно, является ли этот метод полностью надежным и безопасным. [20]
Различные генетические причины и типы синдрома Лея имеют разные прогнозы, хотя все они неблагоприятны. Наиболее тяжелые формы заболевания, вызванные полным дефицитом одного из пораженных белков, приводят к смерти в возрасте нескольких лет. Если дефицит не полный, прогноз несколько лучше, и пострадавший ребенок, как ожидается, проживет 6–7 лет, а в редких случаях и до подросткового возраста. [6]
Синдром Ли встречается как минимум у 1 из 40 000 живорожденных, хотя в некоторых популяциях этот показатель гораздо выше. В регионе Сагеней-Лак-Сен-Жан в центральном Квебеке синдром Ли встречается с частотой 1 из 2000 новорожденных. [1]
Синдром Лея был впервые описан Денисом Леем в 1951 году [21] и отделен от похожей энцефалопатии Вернике в 1954 году. [9] В 1968 году впервые была установлена связь заболевания с митохондриальной активностью, хотя мутации в цитохром с оксидазе и других белках цепи переноса электронов были обнаружены только в 1977 году. [7]