Частотно-зависимое добывание пищи определяется как тенденция особи избирательно добывать пищу на определенном виде или морфе на основе его относительной частоты в популяции. [1] В частности, для опылителей это относится к тенденции посещать определенную цветочную морфу или вид растения на основе ее частоты в местном растительном сообществе, даже если награды нектаром эквивалентны среди разных морф. Опылители, которые добывают пищу частотно-зависимым образом, будут демонстрировать постоянство цветка [2] для определенной морфы, но предпочтительный тип цветка будет зависеть от ее частоты. Кроме того, частотно-зависимое добывание пищи отличается от плотностно-зависимого добывания пищи, поскольку последнее учитывает абсолютное количество определенных морф на единицу площади как фактор, влияющий на выбор опылителя. [3] Хотя плотность морфы будет связана с ее частотой, распространенные морфы все равно предпочтительны, когда общая плотность растений высока. [4]
Цветочные признаки, такие как цвет венчика , форма цветка, размер и запах, по-видимому, эволюционировали в первую очередь с целью привлечения опылителей [5], и многие опылители научились связывать эти цветочные сигналы с вознаграждением, которое там присутствует. [6] Поскольку опылители играют важную роль в процессе переноса пыльцы (и, следовательно, репродуктивного успеха ) многих покрытосеменных растений , поведение посещения будет налагать частотно-зависимый отбор на морфы цветка, которые они посещают. [1] Если опылители выборочно посещают определенную морфу, это приведет к увеличению частоты этой морфы и в конечном итоге может привести к фиксации этого фенотипа , [7] известного как направленный отбор . Альтернативно, если редкие морфы предпочтительны, это должно способствовать фенотипическому разнообразию , известному как балансирующий или стабилизирующий отбор . [8] [9]
Интерес к частотно-зависимому отбору восходит ко временам Чарльза Дарвина , который предсказал, что насекомые должны демонстрировать постоянство цветков [10] и ломал голову над возникновением обманчивых видов орхидей. [11] Этому явлению уделялось мало внимания до 1970-х годов, когда Дональд Левин предположил, что одним из важнейших факторов, определяющих поведение посещения опылителями, является частота цветочного признака в популяции по сравнению с другими цветочными элементами. [1] С этого времени внимание было сосредоточено на понимании того, как могут сохраняться облигатно опыляемые, невознаграждаемые виды, поскольку они не предлагают опылителям стимула для посещения. [12] Гораздо меньше исследований было проведено по частотно-зависимому поиску пищи на вознаграждаемых видах, но эксперименты с использованием шмелей показали, что частота, вероятно, играет роль в репродуктивном успехе цветковых растений. [13]
Исследователи, изучающие частотно-зависимое поведение посещений, стремятся понять, достаточно ли сильно предпочтение опылителей, чтобы вызвать фиксацию признаков или поддерживать полиморфизмы цветов, наблюдаемые в естественных популяциях. [14] В лабораторных экспериментах используются искусственные цветы, чтобы проверить, как предпочтение опылителей меняется с частотой. Типичные эксперименты используют два или более цветных диска или искусственных цветов (для представления морфов цветов), которые расположены в различных узорах и с различной частотой. [4] [12] [13] Прогнозируется, что если опылители не демонстрируют частотно-зависимого поиска пищи, предпочтение морфа не будет коррелировать с относительной частотой этого морфа. Вместо этого это предпочтение может зависеть от некоторого качества, независимого от частоты, такого как врожденное влечение к определенному цвету. [15]
Частотно-зависимое кормление чаще всего наблюдалось и изучалось у шмелей ( Bombus ), поскольку они склонны кормиться в течение длительных периодов времени, не насыщаясь, что делает их идеальными экспериментальными объектами. [13] Простые эксперименты с использованием двух морф показали, что после посещения большого количества цветов (более 100) шмели, как правило, предпочитают посещать обычную морфу, когда награды, связанные с обеими морфами, равны. [13] Эта закономерность сохраняется для различных концентраций нектара. [14] Исключением из этой закономерности является ситуация, когда одна морфа содержит переменное количество нектара. Эта изменчивость награды, как правило, приводит к снижению силы наблюдаемой частотной зависимости. Однако, когда и редкие, и обычные морфы не приносят вознаграждения, шмели, как правило, меняют свою поведенческую модель и демонстрируют предпочтение редкой морфы. [12]
Хотя эти эксперименты показывают, что шмели кормятся в зависимости от частоты, сила этой реакции может быть асимметричной для разных цветов. Например, эксперименты с использованием синих и желтых дисков для представления цветов венчика показали, что, хотя шмели предпочитали кормиться на наиболее распространенной морфе при наличии вознаграждения, порог переключения на распространенную морфу был разным для обоих цветов. [13] Шмели демонстрируют врожденное предпочтение синим венчикам, так как этот цвет очень заметен для пчел на зеленом фоне. [15] Было замечено, что для того, чтобы пчелы переключились с синих цветов на желтые, соотношение желтого к синему должно было быть намного выше, чем соотношение синих к желтым цветам, которое требовалось для противоположного переключения. [13] Другими словами, пчелы кормились на синих цветах до тех пор, пока морфы этого цвета не достигали относительно более низких частот по сравнению с желтыми цветами. Однако это предпочтение синего цвета было не столь выражено, когда обе морфы содержали высокий уровень нектара. Таким образом, частотно-зависимые предпочтения следует рассматривать вместе с частотно-независимыми предпочтениями, чтобы по-настоящему понять поведение опылителей при посещении. [14] Кроме того, когда плотность одинаково полезных цветовых морф была изменена, шмели все равно предпочитали питаться распространенными морфами, даже при высокой плотности. [4]
Эксперименты, проведенные в полевых условиях, дали неоднозначные результаты. Некоторые исследования показали, что шмели предпочитают относительно распространенный цвет венчика, [16] но в других исследованиях не было обнаружено никакой наблюдаемой закономерности в поведении пчел при посещении. [17] Это несоответствие между лабораторными и полевыми исследованиями может быть связано с тем, что лабораторные исследования используют очень контрастные цвета венчика, и вполне вероятно, что полиморфизмы цвета в дикой природе не так выражены, что делает частотную зависимость слабее в естественных условиях. [14] Кроме того, в естественных популяциях несколько признаков, привлекательных для опылителей, могут быть генетически коррелированы друг с другом ( плейотропия [18] ), поэтому рассмотрение реакции опылителей на один признак в изоляции может быть нецелесообразным в этих обстоятельствах. [14] Кроме того, частотно-зависимое кормление не проявляется, пока не будет посещено много цветков (более 100). Поэтому рассмотрение частоты морф в пределах локализованных участков цветов в естественных условиях может быть недостаточным. Вместо этого частоту морфов, возможно, придется рассчитывать в больших пространственных диапазонах, чтобы определить, в какой степени опылители добывают пищу в зависимости от частоты. [13]
Хотя исследования частотно-зависимого поиска пищи в других группах опылителей кажутся редкими, по крайней мере одно исследование продемонстрировало, что бабочки предпочитают посещать обычные формы венчика. Это наблюдение было основано на сокращенном наборе семян редких морф в полевых исследованиях. [1]
Поиск пищи на распространенных морфах будет выгодным, если эти распространенные морфы связаны с более высокой наградой, чем редкие морфы. Однако, если редкие морфы имеют схожее качество нектара, пропуск этих одинаково полезных цветов, по-видимому, не соответствует оптимальной теории поиска пищи . [19] Было предложено несколько гипотез, чтобы предположить, как поддерживается эта схема посещения.
Было замечено, что хищники склонны выбирать наиболее распространенную морфу в популяции или виде. [20] Гипотеза поискового образа предполагает, что сенсорная система особи становится более способной обнаруживать определенный фенотип добычи после недавнего опыта с тем же фенотипом. [21] Очевидно, что взаимодействия растение-опылитель отличаются от отношений хищник-жертва, поскольку и растению, и животному выгодно, чтобы опылитель нашел растение. Однако было высказано предположение, что когнитивные ограничения возможностей кратковременной памяти могут ограничивать опылителей в идентификации и обработке более чем одного типа цветка одновременно, [22] [23] делая отношения растение-опылитель теоретически похожими на отношения хищник-жертва в отношении способности определять источники пищи. [13] Хотя признаки растений, которые эволюционировали для привлечения опылителей, не являются скрытыми , цвета венчика могут быть более или менее заметны на фоне [24], и опылители, которые более эффективно обнаруживают определенную морфу, минимизируют свое время поиска . Исследования показали, что степень частотной зависимости увеличивается с количеством посещенных цветов, что говорит о том, что это приобретенная реакция, которая развивается постепенно. [13]
Альтернативные механизмы, такие как гипотеза оптимальной скорости поиска [25] и гипотеза продолжительности взгляда [26], оба предполагают, что существует компромисс между временем поиска и вероятностью обнаружения добычи. Было показано, что при манипулировании как плотностью, так и частотой, сила предпочтения распространенной морфы не ослабевает с увеличением общей плотности, даже когда цвета, которые не являются врожденно предпочтительными, являются распространенной морфой. [13] Эти результаты согласуются с обеими этими гипотезами времени поиска, поскольку пчелы, как правило, снижают свою скорость перемещения между цветами, когда плотность высока, и, следовательно, могут быть более эффективными в распознавании менее заметных желтых цветов на более низких скоростях. [4]
Исследования других организмов предоставили доказательства того, что поиск пищи может происходить в течение длительного времени, но это предпочтение развивается после посещения всего нескольких морфов. [27] При наличии двух одинаково полезных морфов было продемонстрировано, что организм может выбрать исключительно поиск пищи на одном морфе в течение различного периода времени, а затем переключиться на альтернативный морф и повторно искать пищу на этом морфе. [27] Согласно этой гипотезе переключения внимания , выборочный поиск пищи на распространенном морфе может происходить без вызова усвоенного ответа, поскольку вероятность посещения определенного морфа сначала увеличивается по мере увеличения относительной частоты этого морфа. Другими словами, вполне вероятно, что опылители сначала выберут распространенные морфы из-за случайности, поскольку они более распространены, и продолжат искать пищу на этих морфах во время поисков пищи. [13]
Опылители, по-видимому, ищут корм в отрицательной частотно-зависимой манере, когда цветы не обеспечивают нектарного вознаграждения, вероятно, чтобы избежать невыгодных морфов. Такое поведение приводит к неассортативному спариванию между различными типами морфов. [12] Однако, кажется вероятным, что обманчивые виды будут иметь низкий репродуктивный успех, поскольку опылители научатся избегать областей, где присутствуют только невыгодные виды. [28]
Одна из гипотез относительно того, как невознаграждающие виды могут сохраняться в популяции, заключается в том, что их посещают только наивные опылители. [29] Поскольку опылители, по-видимому, не способны различать вознаграждающие и невознаграждающие цветы до приземления, [30] им необходимо совершать тестовые посещения, чтобы научиться избегать определенных типов морф. [31] Когда предпочтительный вознаграждающий тип морф локально истощается, опылители могут изначально привлекаться невознаграждающими морфами, если эти морфы используют сигналы, которые являются врожденно привлекательными [29] или близко имитируют вознаграждающие виды. [32] Однако, согласно этой гипотезе, опылитель должен научиться ассоциировать эту морфу с отсутствием вознаграждения и, следовательно, избегать ее во время будущих поисков пищи.
Другая гипотеза не предполагает, что только наивные опылители посещают обманчивые виды . Вместо этого предполагается, что отрицательное подкрепление, связанное с посещением неблагодарного цветка, хранится в кратковременной памяти. [12] Это заставляет опылителя переходить к другому типу морфы при следующем посещении. Другими словами, если бы обманчивые виды встречались с достаточно низкой частотой, чтобы опылители не сталкивались с ними очень часто, маловероятно, что у них будет возможность переместить эту информацию в свою долговременную память . Исследования показали, что количество отобранных цветов неблагодарного типа морфы зависит от частоты этих морф в популяции. [14] Например, многие виды обязательно опыляемых животными обманчивых орхидей, которые встречаются вместе с полезными цветами, репродуктивно успешны только тогда, когда они встречаются с низкой частотой. [12] Эти две гипотезы не являются взаимоисключающими, поскольку популяции морфов, которые посещают наивные опылители, также, вероятно, будут встречаться с более низкой частотой по сравнению с полезными морфами.
Независимо от механизма, опылители, питающиеся частотно-зависимым образом на распространенных морфах, будут приводить к ассортативному спариванию между схожими фенотипами. [33] Кроме того, редкие морфы могут оказаться в невыгодном положении, если репродуктивный успех коррелирует с количеством визитов опылителей, и это может привести к более высоким показателям самоопыления и, в конечном итоге , инбридинговой депрессии у самосовместимых растений. [12] Потенциал снижения генетического разнообразия из-за ассортативного спаривания может иметь негативные последствия.
В ответ на изменение климата растения могут начать цвести раньше в течение сезона из-за региональной аридизации и повышения средней глобальной температуры. [34] Однако репродуктивный успех цветущих растений, которые обязательно опыляются, в конечном итоге зависит от соответствующего изменения сроков посещения опылителями. [35] Самые ранние цветки любого вида будут редкими, поскольку большинство конспецифичных растений еще не зацвели. Поскольку многие опылители предпочитают питаться общими фенотипами, цветы, которые цветут раньше всего в течение сезона, могут быть пропущены. [35] Это может привести к ограничению эволюции цветения растений и неспособности цветковых растений адаптироваться к изменяющимся условиям окружающей среды. [14]
Кроме того, положительная частотно-зависимая фуражировка может помочь поддерживать гибридные зоны между близкородственными видами. [36] Гибридные зоны обычно содержат большое разнообразие фенотипов, включая новые или чрезвычайно редкие морфы. Поскольку некоторые опылители, как правило, предпочитают распространенные морфы, существует низкая вероятность того, что они посетят редкие морфы в гибридной зоне, тем самым сохраняя поток генов между видами на относительно низком уровне. [36]