stringtranslate.com

Грибовидные тела

Грибовидные тела, видимые в мозге дрозофилы в виде двух стеблей. Из Jenett et al., 2006 [1]

Грибовидные тела или corpora pedunculata представляют собой пару структур в мозге членистоногих , включая насекомых и ракообразных , [ 2] и некоторых кольчатых червей (в частности, кольчатого червя Platynereis dumerilii ). [3] Известно, что они играют роль в обонятельном обучении и памяти . У большинства насекомых грибовидные тела и боковой рог являются двумя высшими областями мозга, которые получают обонятельную информацию от антеннальной доли через проекционные нейроны. [4] Они были впервые идентифицированы и описаны французским биологом Феликсом Дюжарденом в 1850 году. [5] [6]

Структура

Грибовидные тела обычно описываются как нейропили , то есть как плотные сети нейронных отростков ( дендритов и аксонов ) и глии . Они получили свое название от своей примерно полусферической чашечки , выступа, который соединен с остальной частью мозга центральным нервным трактом или ножкой .

Большая часть наших современных знаний о грибовидных телах получена в результате изучения нескольких видов насекомых, в частности таракана Periplaneta americana , медоносной пчелы Apis mellifera , [7] саранчи и плодовой мухи Drosophila melanogaster . Исследования грибовидных тел плодовых мух были особенно важны для понимания генетической основы функционирования грибовидных тел, поскольку их геном был секвенирован, и существует огромное количество инструментов для управления экспрессией их генов.

В мозге насекомых ножки грибовидных тел простираются через средний мозг . Они в основном состоят из длинных, плотно упакованных нервных волокон клеток Кеньона , внутренних нейронов грибовидных тел. Эти клетки были обнаружены в грибовидных телах всех исследованных видов, хотя их количество варьируется. Например, у плодовых мушек их около 2500, тогда как у тараканов их около 200000.

Здесь можно увидеть вскрытие мозга саранчи для обнажения центрального мозга и проведения электрофизиологических записей. [8]

Эволюционная история

Исторически считалось, что грибовидные тела есть только у насекомых, поскольку их нет у крабов и омаров. Однако их открытие у креветок-богомолов в 2017 году привело к более позднему заключению [2] , что грибовидное тело является предковым состоянием всех членистоногих , и что эта особенность была впоследствии утрачена у крабов и омаров. [2]

Функция

Грибовидные тела наиболее известны своей ролью в обонятельном ассоциативном обучении. Эти обонятельные сигналы принимаются от дофаминергических , октопаминергических , холинергических , серотонинергических и ГАМКергических нейронов за пределами МБ. [9] Они являются самыми крупными у перепончатокрылых , которые, как известно, имеют особенно сложный контроль над обонятельным поведением. Однако, поскольку грибовидные тела также встречаются у аносмических примитивных насекомых, их роль, вероятно, выходит за рамки обонятельной обработки. Анатомические исследования предполагают роль в обработке зрительного и механосенсорного ввода у некоторых видов. [10] В частности, у перепончатокрылых субрегионы нейропиля грибовидного тела специализированы для получения обонятельного, зрительного или обоих типов сенсорного ввода. [11] У перепончатокрылых обонятельный ввод расположен слоями в чашечке. У муравьев можно выделить несколько слоев, соответствующих различным кластерам клубочков в антеннальных долях , возможно, для обработки различных классов запахов. [4] [12] Существуют две основные группы проекционных нейронов, разделяющих антеннальную долю на две основные области, переднюю и заднюю. Группы проекционных нейронов разделены, иннервируя гломерулярные группы по отдельности и посылая аксоны по отдельным маршрутам, либо через медиально-антенно протоцеребральный тракт (m-APT), либо через латерально-антенно протоцеребральный тракт (l-APT), и соединяясь с двумя слоями в чашечке грибовидных тел. В этих слоях организация двух эфферентных областей антеннальной доли представлена ​​топографически, устанавливая грубую одотопическую карту антеннальной доли в области губы грибовидных тел. [4] [12]

Известно, что грибовидные тела участвуют в обучении и памяти , особенно для обоняния , и, таким образом, являются предметом текущих интенсивных исследований. У более крупных насекомых исследования показывают, что грибовидные тела имеют другие функции обучения и памяти, такие как ассоциативная память , сенсорная фильтрация, двигательный контроль и память места. Исследования предполагают, что грибовидные тела, как правило, действуют как своего рода детектор совпадений , интегрируя мультимодальные входы [ 4] и создавая новые ассоциации, таким образом, предполагая их роль в обучении и памяти. [13] Недавние исследования также показывают доказательства участия грибовидного тела во врожденном обонятельном поведении посредством взаимодействия с боковым рогом, [14] [15], возможно, используя частично стереотипные сенсорные реакции выходных нейронов грибовидного тела (MBON) у разных людей. [16] Хотя связи между проекционными нейронами и клетками Кеньона являются случайными (т.е. не стереотипными у разных людей), [17] стереотипность в ответах MBON становится возможной благодаря плотной конвергенции многих клеток Кеньона на нескольких MBON наряду с другими свойствами сети. [16]

Информация о запахах может быть закодирована в грибном теле с помощью идентификации реагирующих нейронов, а также времени их спайков. [18] Эксперименты на саранче показали, что активность клеток Кеньона синхронизирована с нейронными колебаниями частотой 20 Гц , и они особенно чувствительны к спайкам проекционных нейронов в определенных фазах колебательного цикла. [19]

Спать

Нейроны, которые получают сигналы от серотонинергических и ГАМКергических нейронов за пределами МБ, вызывают бодрствование, а экспериментальная стимуляция этих серотонинергических восходящих нейронов вызывает сон. Целевые нейроны в МБ ингибируются серотонином , ГАМК и их комбинацией. С другой стороны, октопамин , по- видимому, не влияет на функцию сна МБ. [9]

Дрозофила меланогастер

Доли грибовидного тела D. melanogaster с видимыми нейронами α/β, α’/β’ и γ. От Дэвиса, 2011 г. [20]

Мы знаем, что структуры грибовидного тела важны для обонятельного обучения и памяти у дрозофилы , поскольку их абляция разрушает эту функцию. [21] Грибовидное тело также способно объединять информацию о внутреннем состоянии тела и обонятельный вход для определения врожденного поведения. [22] Точные роли конкретных нейронов, составляющих грибовидные тела, до сих пор неясны. Однако эти структуры широко изучаются, поскольку многое известно об их генетическом составе . Существует три конкретных класса нейронов, которые составляют доли грибовидного тела: нейроны α/β, α'/β' и γ, которые все имеют различную экспрессию генов. Тема текущих исследований - какие из этих подструктур в грибовидном теле участвуют в каждой фазе и процессе обучения и памяти. [23] Грибовидные тела дрозофилы также часто используются для изучения обучения и памяти и подвергаются манипуляциям из-за их относительно дискретной природы. Обычно анализы обонятельного обучения состоят из подвергания мух воздействию двух запахов по отдельности; один из них сопряжен с электрическими импульсами ( условный стимул , или CS+), а второй — нет ( безусловный стимул , или US). После этого периода обучения мухи помещаются в Т-образный лабиринт с двумя запахами, размещенными по отдельности на каждом конце горизонтальных «Т»-рукавов. Подсчитывается процент мух, которые избегают CS+, причем высокий уровень избегания считается свидетельством обучения и памяти. [24]

Следы клеточной памяти

Недавние исследования, объединяющие обусловливание запаха и клеточную визуализацию, выявили шесть следов памяти, которые совпадают с молекулярными изменениями в обонятельной системе Drosophila . Три из этих следов связаны с ранним формированием поведенческой памяти. Один такой след был визуализирован в антенной доле (AL) с помощью репортерных молекул синапто-pHluorin . Сразу после обусловливания дополнительный набор проекционных нейронов в наборе из восьми клубочков в AL становится синаптически активированным условным запахом и длится всего 7 минут. [25] Второй след обнаруживается по экспрессии GCaMP и, таким образом, по увеличению притока Ca 2+ в аксонах α'/β' нейронов грибовидного тела. [26] Это более длительный след, присутствующий в течение одного часа после обусловливания. Третий след памяти - это снижение активности переднепарного латерального нейрона, который действует как супрессор формирования памяти через один из своих ингибирующих ГАМКергических рецепторов. Снижение кальциевого ответа нейронов APL и последующее снижение высвобождения ГАМК в грибовидные тельца сохранялось до 5 минут после обусловливания запахом. [27]

След промежуточной памяти зависит от экспрессии гена amn , расположенного в дорсальных парных медиальных нейронах. Увеличение притока кальция и синаптического высвобождения, которое иннервирует грибовидные тела, становится заметным примерно через 30 минут после сопряжения электрошока с запахом и сохраняется в течение как минимум часа. [28] Оба картированных следа долговременной памяти зависят от активности и синтеза белка CREB и CaMKII и существуют только после интервального обусловливания. Первый след обнаруживается в нейронах α/β между 9 и 24 часами после обусловливания и характеризуется увеличением притока кальция в ответ на условный запах. [29] Второй след долговременной памяти формируется в γ-грибовидных телах и обнаруживается увеличением притока кальция между 18 и 24 часами после обусловливания [30]

динамика цАМФ

Циклический аденозинмонофосфат (цАМФ или циклический АМФ) является вторичным посредником, который участвует в облегчении притока кальция в грибовидные тельца нейронов грибовидного тела Drosophila melanogaster . Повышение цАМФ вызывает пресинаптическую пластичность у Drosophila. На уровни цАМФ влияют как нейротрансмиттеры , такие как дофамин и октопамин , так и сами запахи. Дофамин и октопамин выделяются интернейронами грибовидного тела , в то время как запахи напрямую активируют нейроны в обонятельном пути, вызывая приток кальция через потенциалзависимые кальциевые каналы . [31]

В классической парадигме обусловливания сопряжение нейронной деполяризации (через применение ацетилхолина для представления запаха или CS ) с последующим применением дофамина (для представления шока или US ) приводит к синергетическому увеличению цАМФ в долях грибовидного тела. [31] Эти результаты показывают, что доли грибовидного тела являются критическим местом интеграции CS/US посредством действия цАМФ. Этот синергический эффект первоначально наблюдался у Aplysia , где сопряжение притока кальция с активацией сигнализации G-белка серотонином генерирует аналогичное синергетическое увеличение цАМФ. [32]

Кроме того, это синергическое увеличение цАМФ опосредовано и зависит от брюквенной аденилатциклазы (rut AC), которая чувствительна как к кальцию (что является результатом открытия потенциалзависимых кальциевых каналов запахами), так и к стимуляции G-белка (вызванной дофамином). [31] В то время как прямое спаривание нейронной деполяризации и дофамина (ацетилхолин, за которым следует дофамин) приводит к синергетическому увеличению цАМФ, прямое спаривание нейронной деполяризации и октопамина производит субаддитивный эффект на цАМФ. [31] Более конкретно, это означает, что это спаривание производит значительно меньше цАМФ, чем сумма каждого стимула по отдельности в долях. Таким образом, rut AC в нейронах грибовидного тела работает как детектор совпадений с дофамином и октопамином, функционирующими двунаправленно, чтобы влиять на уровни цАМФ. [31]

Динамика ПКА

Пространственная регуляция динамики PKA в грибовидном теле дрозофилы.

Было обнаружено, что протеинкиназа А (PKA) играет важную роль в обучении и памяти у Drosophila . [33] Когда кальций попадает в клетку и связывается с кальмодулином , он стимулирует аденилатциклазу (AC), которая кодируется геном брюквы ( rut ). [34] Эта активация AC увеличивает концентрацию цАМФ , который активирует PKA. [34] Когда применяется дофамин , аверсивный обонятельный стимулятор, он активирует PKA, особенно в вертикальных долях грибовидного тела. [34] Эта пространственная специфичность регулируется dunce ( dnc ) PDE, цАМФ-специфической фосфодиэстеразой . Если ген dunce отменен, как это было обнаружено у мутанта dnc , пространственная специфичность не сохраняется. Напротив, аппетитная стимуляция, созданная применением октопамина, увеличивает PKA во всех долях. [34] У мутанта rut , генотипа, в котором брюква отсутствует, реакции как на дофамин, так и на октопамин были значительно снижены и близки к экспериментальному шуму.

Ацетилхолин , который представляет собой условный стимул , приводит к сильному увеличению активации PKA по сравнению со стимуляцией только дофамином или октопамином. [34] Эта реакция отменяется у мутантов rut , что показывает, что PKA необходим для сенсорной интеграции. [34] Специфичность активации альфа-доли в присутствии дофамина сохраняется, когда дофамин находится в сочетании с ацетилхолином. [34] По сути, во время парадигмы кондиционирования, когда условный стимул сочетается с безусловным стимулом, PKA демонстрирует повышенную активацию. Это показывает, что PKA необходим для условного обучения у Drosophila melanogaster .

Apis mellifera

Стимул → выходные реакции являются продуктом пар возбуждения и торможения . Это та же самая модель организации, что и в мозге млекопитающих . Эти модели могут, как и у млекопитающих, предшествовать действию. По состоянию на 2021 год это область, которая была недавно прояснена Звакой и др. 2018, Дьюером и др. 2015 и Паффхаузеном и др. 2020. [7]

Смотрите также

Ссылки

  1. ^ Дженетт А.; Шинделин Дж. Э.; Гейзенберг М. (2006). «Протокол виртуального мозга насекомого: создание и сравнение стандартизированной нейроанатомии». BMC Bioinformatics . 7 : 544. doi : 10.1186/1471-2105-7-544 . PMC  1769402. PMID  17196102 .
  2. ^ abc Strausfeld, Nicholas James; Wolff, Gabriella Hanna; Sayre, Marcel Ethan (2020-03-03). «Эволюция грибовидного тела демонстрирует гомологию и дивергенцию среди Pancrustacea». eLife . 9 . doi : 10.7554/eLife.52411 . ISSN  2050-084X. PMC 7054004 . PMID  32124731. 
  3. ^ Томер, Р.; Денес, А.С.; Тессмар-Райбл, К.; Арендт, Д. (2010). «Профилирование с помощью регистрации изображений выявляет общее происхождение грибовидных тел аннелид и паллиума позвоночных». Cell . 142 (5): 800–809. doi : 10.1016/j.cell.2010.07.043 . PMID  20813265. S2CID  917306.
  4. ^ abcd Gronenberg, W.; López-Riquelme, GO (февраль 2014). «Мультисенсорная конвергенция в грибовидных телах муравьев и пчел». Acta Biologica Hungarica . 55 (1–4): 31–37. doi :10.1556/ABiol.55.2004.1-4.5. PMID  15270216.
  5. ^ Дюжарден, Ф. (1850). «Мемуар о нервной системе насекомых». Энн. наук. Нат. Зоол . 14 : 195–206.
  6. ^ Strausfeld NJ; Hansen L; Li Y; Gomez RS; Ito K. (1998). «Эволюция, открытие и интерпретация грибовидных тел членистоногих». Learn. Mem. 5 (1–2): 11–37. doi :10.1101/lm.5.1.11. PMC 311242 . PMID  10454370.  
  7. ^ ab Menzel, Randolf (2020-08-13). «Краткая история исследований интеллекта и мозга медоносных пчел». Apidologie . 52 (1). INRAE ​​& DI ( Springer ): 23–34. doi : 10.1007/s13592-020-00794-x . ISSN  0044-8435. S2CID  221111734.
  8. ^ "Препарирование мозга насекомого для электрофизиологии in vivo". YouTube .
  9. ^ ab Helfrich-Förster, Charlotte (2018-01-07). «Сон у насекомых». Annual Review of Entomology . 63 (1). Annual Reviews : 69–86. doi : 10.1146/annurev-ento-020117-043201 . ISSN  0066-4170. PMID  28938081.
  10. ^ Зарс, Трой (декабрь 2000 г.). «Поведенческие функции грибовидных тел насекомых». Curr Opin Neurobiol . 10 (6): 790–5. doi :10.1016/S0959-4388(00)00147-1. PMID  11240291. S2CID  5946392.
  11. ^ Mobbs, PG (1982). «Мозг пчелы Apis Mellifera. I. Связи и пространственная организация грибовидных тел». Philosophical Transactions of the Royal Society of London B. 298 ( 1091): 309–354. Bibcode : 1982RSPTB.298..309M. doi : 10.1098/rstb.1982.0086.
  12. ^ аб Лопес-Рикельме, GO (июнь 2014 г.). «Одотопическое афферентное представление клубочковой организации усиков в грибовидных телах муравьев (Hymenoptera: Formicidae): Сравнение двух видов». TIP Revista Especializada en Ciencias Químico-Biológicas . 15 (1): 15–31. дои : 10.1016/S1405-888X(14)70317-1 .
  13. ^ Tully, T; Quinn, WG (сентябрь 1985 г.). «Классическое обусловливание и сохранение у нормальной и мутантной Drosophila melanogaster». J Comp Physiol A. 157 ( 2): 263–77. doi :10.1007/bf01350033. PMID  3939242. S2CID  13552261.
  14. ^ Долан, Майкл-Джон; Фрехтер, Шахар; Бейтс, Александр Шакил; Дэн, Чунтао; Хуовиала, Пааво; Робертс, СП Руайри; Шлегель, Филипп; Дхаван, Серен; Табано, Реми; Дионн, Хизер; Христофору, Кристина; Близко, Кари; Сатклифф, Бен; Джулиани, Бьянка; Ли, Фэн; Коста, Марта; Ильке, Гудрун; Мейснер, Джеффри Уилсон; Бок, Дэви Д; Асо, Ёсинори; Рубин, Джеральд М; Джефферис, Грегори SXE (21 мая 2019 г.). «Нейрогенетическая диссекция бокового рога дрозофилы выявляет основные результаты, разнообразные поведенческие функции и взаимодействие с грибовидным телом». электронная жизнь . 8 : e43079. doi : 10.7554/eLife.43079 . ISSN 2050-084X  . PMC 6529221. PMID  31112130. 
  15. ^ Льюис, LP; Сиджу, KP; Асо, Y; Фридрих, AB; Бултил, AJ; Рубин, GM; Грюнвальд Кадов, IC (31 августа 2015 г.). «Высшая мозговая цепь для немедленной интеграции противоречивой сенсорной информации у дрозофилы». Current Biology . 25 (17): 2203–14. doi : 10.1016/j.cub.2015.07.015 . PMID  26299514. S2CID  16276500.
  16. ^ ab Mittal, Aarush Mohit; Gupta, Diksha; Singh, Amrita; Lin, Andrew C.; Gupta, Nitin (24 февраля 2020 г.). «Множественные сетевые свойства преодолевают случайную связность, обеспечивая стереотипные сенсорные реакции». Nature Communications . 11 (1): 1023. Bibcode :2020NatCo..11.1023M. doi :10.1038/s41467-020-14836-6. PMC 7039968 . PMID  32094345. 
  17. ^ Caron, SJ; Ruta, V; Abbott, LF; Axel, R (2 мая 2013 г.). «Случайная конвергенция обонятельных входов в грибовидном теле Drosophila». Nature . 497 (7447): 113–7. Bibcode :2013Natur.497..113C. doi :10.1038/nature12063. PMC 4148081 . PMID  23615618. 
  18. ^ Гупта, Нитин; Стопфер, Марк (6 октября 2014 г.). «Временной канал для информации в разреженном сенсорном кодировании». Current Biology . 24 (19): 2247–56. doi :10.1016/j.cub.2014.08.021. PMC 4189991. PMID 25264257  . 
  19. ^ Гупта, Нитин; Сингх, Суикрити Саран; Стопфер, Марк (15.12.2016). «Осцилляционные окна интеграции в нейронах». Nature Communications . 7 : 13808. Bibcode : 2016NatCo...713808G. doi : 10.1038/ncomms13808. ISSN  2041-1723. PMC 5171764. PMID  27976720. 
  20. ^ Дэвис, Рональд (2011). «Следы памяти дрозофилы». Neuron . 70 (1): 8–19. doi :10.1016/j.neuron.2011.03.012. PMC 3374581 . PMID  21482352. 
  21. ^ МакГвайр, Шон; Ле, Фуонг; Дэвис, Рональд (август 2001 г.). «Роль сигнализации грибовидного тела дрозофилы в обонятельной памяти». Science . 17 (293): 1330–33. Bibcode :2001Sci...293.1330M. doi : 10.1126/science.1062622 . PMID  11397912. S2CID  23489877.
  22. ^ Bräcker, LB; Siju, KP; Varela, N.; Aso, Y.; Zhang, M.; Hein, I.; Kadow, ICG (2013). «Важная роль грибовидного тела в избегании CO2 в зависимости от контекста у Drosophila». Current Biology . 23 (13): 1228–1234. doi : 10.1016/j.cub.2013.05.029 . PMID  23770186. S2CID  15112681.
  23. ^ Yildizoglu, Tugce; Weislogel, Jan-Marek; Mohammad, Farhan; ​​Chan, Edwin S.-Y.; Assam, Pryseley N.; Claridge-Chang, Adam (2015-12-08). «Оценка обработки информации в системе памяти: полезность метааналитических методов для генетики». PLOS Genet . 11 (12): e1005718. doi : 10.1371/journal.pgen.1005718 . ISSN  1553-7404. PMC 4672901. PMID 26647168  . 
  24. ^ Акалал, Дэвид-Бенджамин; Уилсон, Кертис; Зонг, Лин; Танака, Нобуаки; Ито, Кей; Дэвис, Рональд (сентябрь 2006 г.). «Роль нейронов грибовидного тела дрозофилы в обонятельном обучении и памяти». Обучение и память . 13 (1): 659–68. doi :10.1101/lm.221206. PMC 1783621. PMID  16980542 . 
  25. ^ Ю, Динхуэй; Пономарев, Артем; Дэвис, Рональд (май 2004 г.). «Измененное представление пространственного кода для запахов после классического обусловливания обоняния; формирование следа памяти путем рекрутирования синапсов». Neuron . 42 (3): 437–49. doi : 10.1016/S0896-6273(04)00217-X . PMID  15134640. S2CID  5859632.
  26. ^ Ван, Ялинь; Мамира, Акира; Чианг, Ан-Шин ; Чжун, И (апрель 2008 г.). «Визуализация раннего следа памяти в грибовидном теле дрозофилы». Журнал нейронауки . 28 (17): 4368–76. doi :10.1523/jneurosci.2958-07.2008. PMC 3413309. PMID  18434515 . 
  27. ^ Сюй, Лю; Дэвис, Рональд (январь 2009 г.). «ГАМКергический передний парный боковой нейрон подавляет и подавляется обонятельным обучением». Nature Neuroscience . 12 (1): 53–59. doi :10.1038/nn.2235. PMC 2680707 . PMID  19043409. 
  28. ^ Ю, Динхуэй; Кин, Алекс (декабрь 2005 г.). «Нейроны DPM дрозофилы формируют отсроченный и ветвеспецифический след памяти после обонятельного классического обусловливания». Cell . 123 (5): 945–57. doi : 10.1016/j.cell.2005.09.037 . PMID  16325586. S2CID  14152868.
  29. ^ Ю, Динхуэй; Акалал, Бенджамин-Дэвид (декабрь 2006 г.). «Нейроны грибовидного тела дрозофилы a/b формируют специфичный для ветви долговременный клеточный след памяти после разнесенного обонятельного обусловливания». Neuron . 52 (1): 845–55. doi :10.1016/j.neuron.2006.10.030. PMC 1779901 . PMID  17145505. 
  30. ^ Акалал, Бенджамин-Дэвид; Ю, Динхуэй (декабрь 2010 г.). «Формы долгосрочного следа памяти поздней фазы в γ-нейронах грибовидных тел дрозофилы после классического обонятельного обусловливания». Журнал нейронауки . 30 (49): 16699–16708. doi :10.1523/jneurosci.1882-10.2010. PMC 3380342. PMID  21148009 . 
  31. ^ abcde Томчик, Сет; Дэвис, Рональд (ноябрь 2009 г.). «Динамика сигнализации цАМФ, связанной с обучением, и интеграция стимулов в обонятельном пути дрозофилы». Neuron . 64 (4): 510–21. doi :10.1016/j.neuron.2009.09.029. PMC 4080329 . PMID  19945393. 
  32. ^ Абрамс, Томас; Карл, Кевин; Кандел, Эрик (сентябрь 1991 г.). «Биохимические исследования конвергенции стимулов во время классического обусловливания у аплизии: двойная регуляция аденилатциклазы с помощью Ca2+/кальмодулина и трансмиттера». Журнал нейронауки . 11 (9): 2655–65. doi :10.1523/JNEUROSCI.11-09-02655.1991. PMC 6575265. PMID 1679120.  S2CID 16477962  . 
  33. ^ Скулакис, EM; Калдерон, D; Дэвис, RL (1993). «Предпочтительная экспрессия в грибовидных телах каталитической субъединицы протеинкиназы A и ее роль в обучении и памяти». Neuron . 11 (2): 197–201. doi :10.1016/0896-6273(93)90178-t. PMID  8352940. S2CID  23105390.
  34. ^ abcdefg Gervasi, Nicolas; Tchènio, Paul; Preat, Thomas (февраль 2010 г.). "Динамика PKA в центре обучения дрозофилы: обнаружение совпадений с помощью аденилатциклазы брюквы и пространственная регуляция с помощью фосфодиэстеразы Дунса". Neuron . 65 (4): 516–529. doi : 10.1016/j.neuron.2010.01.014 . PMID  20188656. S2CID  14318460.

Дальнейшее чтение

Внешние ссылки