Зона поляризующей активности (ЗПА) — это область мезенхимы , которая содержит сигналы, которые предписывают развивающемуся зачатку конечности формироваться вдоль передней/задней оси. Зачаток конечности — это недифференцированная мезенхима, окруженная эктодермальным покрытием. В конечном итоге зачаток конечности развивается в кости, сухожилия, мышцы и суставы. Развитие зачатка конечности зависит не только от ЗПА, но и от многих других генов, сигналов и уникальной области эктодермы, называемой апикальным эктодермальным гребнем (АЭД). Исследования Сондерса и Гасселинга в 1948 году выявили АЭД и ее последующее участие в проксимально-дистальном выросте. [1] Двадцать лет спустя та же группа провела исследования по трансплантации зачатка конечности цыпленка и выявила ЗПА. Только в 1993 году Тодт и Фаллон показали, что АЭД и ЗПА зависят друг от друга. [2]
Для формирования паттерна вдоль почки конечности требуются сигналы из многих источников. В частности, белки, называемые факторами транскрипции (TF), помогают контролировать скорость транскрипции гена. Почка конечности экспрессирует TF, называемый ALX4 , в передней части мезодермы , а TF HOXB8 экспрессируется в задней части. Область Alx4, медиальная область и область экспрессии Hox8 встречаются в проксимальной области, где развивается AER. ZPA образуется там, где область Hox8 присоединяется к AER.
Эти регионы зависят от сигнализации для того, чтобы происходили соответствующие индукционные события. AER экспрессирует FGF8 , который индуцирует экспрессию Shh в задней мезодерме. Затем Shh стимулирует экспрессию FGF4 в задней части AER. После этих событий существует взаимозависимость между FGF-4 и Shh для их последующей экспрессии и поддержания. Кроме того, Wnt7a экспрессируется в дорсальной эктодерме, необходим для поддержания сигнализации FGF и Shh. [3]
Сондерс и Гасселинг опубликовали данные в журнале «Экспериментальная биология» в 1948 году, показывающие, что контрольные метки, вставленные около края апикальной границы зачатка крыла, разбросаны по всему предплечью крыла. [1] Это привело их к мысли, что апикальная эктодерма может играть роль в формировании частей крыла. Чтобы проверить это, они удалили апикальную эктодерму из зачатков крыла, что дало деформированные крылья. Когда они удалили дорсальную эктодерму, сформировались нормальные крылья. Эти результаты показали, что клетки апикальной эктодермы имеют точную судьбу для формирования определенных областей крыла.
В 1968 году Сондерс и Гасселинг провели исследования по трансплантации, используя ткань из зачатка конечности цыпленка. [4] Удалив клетки из задней области конечности, они пересадили их в переднюю область и заметили, что в передней области образовались дополнительные пальцы, и эти пальцы были зеркальным отражением нормальных. Эта задняя мезенхима была ZPA, которая, как теперь известно, экспрессирует белок sonic hedgehog (Shh). Одна из гипотез заключается в том, что при высоких концентрациях этот неизвестный морфоген вызывает образование мезенхимы на задней стороне, в то время как низкие концентрации вызывают образование мезенхимы на переднем конце. [5] Идентификация этого морфогена была следующим важным шагом. Первая гипотеза была выдвинута Тиклом и др., которые показали, что при помещении ретиноевой кислоты в передний край зачатка конечности возникают зеркальные дубликаты. [6] Однако концентрации ретиноевой кислоты, вызывающие зеркальные дупликации, вызывают высокие уровни нижестоящего гена, рецептора ретиноевой кислоты бета, который не наблюдается в задней области. [7] Теперь известно, что эндогенная ретиноевая кислота действует пермиссивно до инициации зачатка конечности, позволяя процессу почкования начаться, [8] и что специфический морфоген, предположительно Shh, [9] обычно экспрессируется независимо от ретиноевой кислоты в задней области зачатка конечности. Рассматривая сигнальные гомологи других организмов, ген сегментации Drosophila , hedgehog, послужил жизнеспособным кандидатом. [10]
Необходимо было проверить идею о том, что Shh необходим для правильной сигнализации ZPA и формирования передних/задних конечностей. Риддл и др. перешли на следующий шаг к открытиям Сондерса и Гасселингса и доказали, что Shh является морфогеном в ZPA, который необходим для формирования передних/задних паттернов. [9] При выделении гена Shh и имплантации его в зачаток передних конечностей образовались зеркальные дупликации пальцев.
Изоляция проводилась путем разработки ПЦР- праймеров, соответствующих последовательностям Shh, которые сохраняются у дрозофилы и мыши и участвуют в формировании зачатков конечностей. Затем клон использовался в качестве шаблона для скрининга библиотеки кДНК из РНК зачатков конечностей стадии 22. Группа эктопически экспрессировала ген, воспользовавшись ретровирусным вектором для вставки кДНК в клетки цыплят. Существуют уникальные типы этого ретровирусного вектора, которые заражают только определенные штаммы видов птиц. Поэтому эта группа использовала ретровирусный вектор, называемый RCAS-E, в котором отсутствует белок оболочки типа E, и который способен заражать определенные фибробласты куриных эмбрионов Shh.
Результаты показали дупликации пальцев, наиболее распространенной из которых была 4-3-3-4, с отсутствующим пальцем 2. Хотя была вариабельность, она четко соответствовала переднезаднему позиционному паттерну. Изменения были обусловлены количеством пересаженной ткани и расположением трансплантата. Эти результаты указывают на то, что Shh может заменить функцию ZPA. Таким образом, Shh достаточен для действия ZPA.
Shh может быть критическим сигналом, регулирующим функцию ZPA, но гены, участвующие в передаче сигнала Shh, находятся под контролем нескольких других факторов, которые необходимы для поддержания и функционирования ZPA, включая Hand2 и Hoxb-8. Ретиноевая кислота , важная сигнальная молекула, необходимая на протяжении всего эмбриогенеза, действует через гены Hox. Первоначально предполагалось, что ретиноевая кислота действует, индуцируя ген Hoxb-8, [11] но эта гипотеза не была подтверждена генетическими исследованиями на эмбрионах мышей, у которых отсутствует синтез ретиноевой кислоты, но которые все еще экспрессируют Hoxb-8 в конечности. [8] Сигнализация Hoxb-8 активна на раннем этапе развития эмбриона, начиная с заднего конца латеральной пластинки мезодермы и распространяясь на переднюю область. По мере того, как Hoxb-8 распространяется на более передние области, Shh индуцируется в области, которая станет ZPA. Shh индуцируется только в передней области из-за сигналов от AER. Эксперименты, проведенные Heikinheimo et al. показывают, что при удалении AER гранулы, экспрессирующие FGF, достаточны для индукции сигнала Shh в ZPA. [12] Таким образом, вероятным сигнальным фактором из AER является FGF.
Кроме того, когда AER удаляется, Shh больше не экспрессируется, и ZPA больше не может поддерживаться. Действуя по механизму положительной обратной связи, FGF-4 экспрессируется вблизи ZPA. [13] FGF-4 действует для поддержания экспрессии Shh, в то время как Shh действует для поддержания экспрессии FGF-4. В то же время Wnt-7a экспрессируется в дорсальной эктодерме и обеспечивает дополнительную положительную обратную связь для FGF-4 и Shh. [14] Без этой системы конечности и пальцы либо значительно уменьшены, либо отсутствуют.
Нижестоящие мишени, которые активируются в ответ на Shh, представляют собой еще одну проблему. Гены, которые являются мишенями сигнализации Shh, кодируют факторы, которые приводят к формированию аутопода , стилопода и зевгопода .
Активация факторов транскрипции цинковых пальцев Gli происходит через сигнальный путь Hedgehog . Существует три фактора Gli, которые необходимы для развития конечностей: Gli1 , Gli2 и Gli3 . Без Shh Gli2 и Gli3 процессируются в форму репрессора и перемещаются в ядро, чтобы подавить ответ Shh. Но когда присутствует Shh, необработанные Gli2 и Gli3 способны проходить в ядро и стимулировать экспрессию целевых генов Shh, включая Gli1. Исследования на мышах показывают, что нокауты Gli3 имеют полидактилию пальцев. [15] По сути, Shh действует, чтобы устранить репрессию Gli3. Когда Shh диффундирует из ZPA, он преобладает в задней области почки конечности, активируя Gli3 в задней области, в то время как репрессор все еще активен в передней области. Это приводит к активации других генов, таких как гены Hox, гены FGF и гены BMP в задней области, устанавливая паттернирование пальцев. BMP играет роль в морфологии конечностей, в частности, в позиционировании пальцев, но конкретная регуляция BMP неясна.
В частности, гены Hox A и D, вероятно, контролируются Shh в пределах ZPA. [16] Три фазы активации генов Hox приводят к формированию паттерна конечности параллельно экспрессии генов Hox во вложенном паттерне. Активация этих генов приводит к образованию новой оси конечности, которая в конечном итоге приводит к развитию пальцев, возможно, интерпретируя экспрессию генов для назначения идентичности пальцев. В целом, молекулярный ZPA требует ввода для нескольких сигнальных центров, но сам действует как организатор, вызывая передне-задний паттерн зачатка конечности цыпленка.