Каридоидная реакция избегания , также известная как лобстеризм или виляние хвостом , является врожденным поведением избегания у морских и пресноводных ракообразных семейства эукарид, таких как омары , криль , креветки и раки .
Реакция, наиболее подробно изученная на ракообразных, позволяет ракообразным спасаться от хищников посредством быстрых сгибаний живота , которые производят мощные толчки , заставляющие ракообразное быстро плыть назад в воде и уходить от опасности. [1] Тип реакции зависит от стимулируемой части ракообразного, но это поведение является сложным и регулируется как в пространстве, так и во времени посредством взаимодействия нескольких нейронов .
В 1946 году CAG Wiersma впервые описал спасение с помощью переворота хвоста у рака Procambarus clarkii и отметил, что гигантские интернейроны, присутствующие в хвосте, отвечают за эту реакцию. Вышеупомянутые нейронные волокна состоят из пары латеральных гигантских интернейронов и пары медиальных гигантских интернейронов, и Wiersma обнаружил, что стимуляция только одного латерального гигантского интернейрона (LG или LGI) или одного медиального гигантского интернейрона (MG или MGI) приведет к выполнению переворота хвоста. Затем Wiersma и K. Ikeda предложили термин «командный нейрон» в своей публикации 1964 года и применили его к способности гигантского интернейрона командовать выражением реакции спасения. Это было первое описание поведения, опосредованного командным нейроном , и оно указывало на то, что деполяризация нейрона может спровоцировать сложное врожденное поведение у некоторых организмов. [2] [3] [4]
Эта концепция была дополнительно конкретизирована с более конкретными и строгими условиями в 1972 году, когда Купферманн и Вайс опубликовали «Концепцию командных нейронов» . В статье говорилось, что командные нейроны — это нейроны (или небольшие наборы нейронов), несущие весь командный сигнал для естественной поведенческой реакции. По мнению авторов, командные нейроны были как необходимыми, так и достаточными для создания поведенческой реакции. [5] Концепция поведения, опосредованного командными нейронами, была как новаторской, так и спорной, поскольку определение поведения, опосредованного командными нейронами, было проблематичным процессом из-за трудностей в понимании и интерпретации анатомических и поведенческих данных. [6]
Поведенческие нейробиологи в области нейроэтологии более пятидесяти лет широко исследовали это поведение у вида раков Procambarus clarkii . [6] На основе исследований P. clarkii было обнаружено, что механизм переворота хвоста характеризуется решительным качеством «все или ничего», которое подавляет все ненужное поведение, одновременно генерируя фиксированный шаблон действий для бегства вплавь. [7] Тип реакции бегства зависит от области рака, которая стимулируется, но все формы требуют сокращений брюшной полости. Когда предъявляется сильный, неприятный тактильный стимул, такой как всплеск воды или толчок зондом, происходит стереотипное поведение, при котором мускулистый хвост и широкая область хвостового веера тельсона используются как весло, чтобы оттолкнуть ракообразное от опасности с помощью мощных сгибаний брюшной полости. Весь процесс происходит за долю секунды, поскольку движения генерируются в течение двух сотых секунды (20 миллисекунд) от исходного триггерного стимула, а период ожидания после сгибания составляет сотую долю секунды (10 миллисекунд). [2] [7] Наконец, каридоидный рефлекс избегания требует, чтобы нейроны были способны выполнить трудную задачу синхронизации сгибания нескольких брюшных сегментов. Скорость, координация и решительность процесса, по-видимому, являются основными атрибутами его успеха. [2] [8]
Как и другие десятиногие ракообразные, рак обладает жестким сегментированным экзоскелетом , который отражает мышечную и нервную сегментацию. Передняя часть рака - это область головогруди. Область ростральная по отношению к головной бороздке, которая разделяет голову и область груди, характеризуется наличием глаз, усиков и когтей, в то время как область каудальная содержит четыре пары ходильных ног. Это основной способ передвижения рака. [2] [3] Брюшная часть рака разделена на семь сегментов. Эти сегменты гибко соединены между собой, образуя хвост. Обычно хвост удерживается в вытянутом положении, чтобы помочь в маневрировании и балансировке. Первые пять сегментов похожи, а два конечных сегмента модифицированы в хвостовой веер, область с большой площадью поверхности, которая действует как лопасть весла в ответ на побег. Эта область содержит тельсон . Брюшные сегменты содержат плавательные органы, которые помогают в плавании. [2]
Передние пять сегментов рака вмещают массивные сгибательные и разгибательные мышцы . Шесть брюшных ганглиев проходят по всей длине брюшка и сообщаются друг с другом через выступы. [3] [4] Первые пять брюшных сегментов имеют каждый свой собственный ганглий, который содержит три корня с внешними выступами. Первый имеет смешанные сенсорные и двигательные нервы, иннервирующие плавательные мышцы, в то время как второй имеет сенсорные и двигательные нейроны , которые иннервируют мышцы-разгибатели, в то время как третий корень содержит только проекции двигательных нейронов, которые простираются в мышцы-сгибатели. Последний сегмент содержит слияние двух ганглиев. Ганглии здесь также получают сенсорную информацию от чувствительных волосков на хвостовом веере. [2] [8]
Каждый ганглий содержит тело одного двигательного гигантского нейрона (MoG), мощного и большого телосложения двигательных нейронов, проекции которых иннервируют пять быстрых сгибательных мышц (FF), находящихся в сегменте, и взаимодействуют с ними через химические синапсы . Ганглии также содержат два набора гигантских аксонов, известных как боковые гигантские нейроны и медиальные гигантские нейроны. Эти интернейроны играют важную роль в бегстве. Их большой диаметр обеспечивает быструю проводимость, поскольку утечка тока меньше. [9] Их проекции проходят через третий корешок в каждом ганглии, и Фуршпан и Поттер обнаружили, что синапсы, которые они впоследствии создали с помощью MoG, пропускали деполяризующие токи прямым и однонаправленным образом. Эти электрические синапсы отвечают за скорость механизма бегства и демонстрируют некоторые особенности химических синапсов, такие как LTP и LTD. [6] Изменения в характеристике реакции бегства зависят от места, где тело рака подвергается толчкам или атакам, а также зависят от того, какой из гигантских нейронов стимулируется.
Медиальные гиганты иннервируют всю брюшную нервную хорду. Их клеточные тела и дендриты начинаются в мозге и собирают сенсорную информацию, представленную визуальными и тактильными стимулами . Эти волокна заканчиваются в последнем брюшном сегменте. Реакция запускается резкими тактильными стимулами в голову или тревожными визуальными стимулами. Это приводит к активации всех двигательных гигантских нейронов (MoG) и сгибанию всех фазических быстрых сгибательных мышц (FF) в брюшной полости, что быстро скручивает хвостовой веер и последние три сегмента под раком. Это создает толчок, который направляет воду к раздражителю, одновременно продвигая рака прямо назад. Затем за этим поведением следует вытягивание хвоста, которое подготавливает его к плаванию или выполнению еще одного переворота хвостом. [2] Фазы вытягивания и плавания будут обсуждаться в следующем варианте побега.
К сожалению, этот вариант побега с помощью подбрасывания хвоста не был подробно изучен. Дальнейшие исследования должны сосредоточиться на этом варианте побега, уделяя особое внимание тому, как именно обрабатывается визуальная информация и затем преобразуется в нейронные сигналы, которые вызывают реакцию подбрасывания хвоста. [2]
Менее резкие или постепенно усиливающиеся стимулы вызывают локомоционное поведение, похожее на то, которое наблюдается при поведении, опосредованном гигантскими интернейронами. Однако движения менее стереотипны и, по-видимому, не происходят по принципу «все или ничего». [8] Они так названы, потому что в них не задействованы гигантские интернейроны, скорее всего, потому, что они не вызывают деполяризации в сенсорных нейронах, которые превышают пороги, необходимые для инициирования этого поведения. Вместо этого они задействуют один или несколько более мелких нейронов, иннервирующих хвост. Латентные периоды для этих механизмов побега длиннее, от 80 до 500 мс. Однако это более медленное поведение при плавании обеспечивает гибкость, поскольку рак может использовать визуальные стимулы и направлять себя в выбранном направлении. [2] [10]
Негигантский побег часто происходит в ситуациях, когда латеральный или медиальный гигантский побег может быть невыгоден или в моменты, когда такое поведение подавляется. Это позволяет раку атаковать нарушителей, убегать во время кормления или вырываться, когда его удерживает панцирь. [2]
Было обнаружено, что негигантская схема побега активируется больше во время фронтальных атак, но редко участвует в начальном побеге во время атаки сзади. Негигантская схема побега часто используется после начального гигантского интернейронного переворота хвоста. По сравнению с MG-побегом потенциалы, производимые в нейронах MoG негигантской схемой, имеют меньшие амплитуды и большую продолжительность, в то время как записи в мышцах FF более неустойчивы и имеют меньшие амплитуды, поскольку они получают меньшие EPSP от MoG. Таким образом, хотя трудно наблюдать различия в MG и не-побегах, это свойство можно использовать для различения этих двух. [11] [12]
Механизм побега, опосредованный латеральным гигантом (LG), является наиболее подробно проанализированной формой переворота хвоста. LG на самом деле не является одним нейроном, а скорее группой тесно связанных нейронов, расположенных конец к концу и соединенных электрическими синапсами (также называемыми септальными синапсами). В результате LGI функционирует как один гигантский непрерывный нейрон, такой как MG. [2] Большой диаметр LGI, а также эффективность и скорость электрических синапсов делают побег, опосредованный LGI, особенно быстрым и эффективным. LGI иннервирует только первые три ростральных сегмента хвоста и активируется в течение 10 мс с момента предъявления механического стимула к животу. Когда происходит сгибание, сгибаются только первые три сегмента, а хвостовой веер не направлен под тело и вперед, а скорее прямо вниз. Несогнутые сегменты увеличивают длину лопасти. В результате задний конец животного направлен вверх и вперед, заставляя животное кувыркаться или кувыркаться вперед. Затем хвост быстро вытягивается, и за этим обычно следует направленное плавание. [2] [7] [8]
LGI — один из немногих примеров настоящего командного нейрона. Он соответствует принципу необходимости и достаточности, выдвинутому Купферманном и Вайссом. Первоначальные эксперименты Вирсмы показали, что прямая стимуляция LGI была достаточным стимулом для переворота хвоста. [3] В 1981 году именно Олсон и Красне показали, что LGI удовлетворяет условию необходимости, потому что, когда спайки в LGI подавлялись путем введения гиперполяризующего тока, не возникало никакой двигательной активности в ответ на стимул, который изначально вызвал бы переворот хвоста. [2]
LGI содержит следующие три фазы, происходящие в течение примерно 100 мс:
LGI получает сенсорный входной сигнал от волосовидных выступов, расположенных на краю хвостового веера. Сенсорная информация отправляется от биполярных рецепторов, соединенных с волосами, которые являются направленно-чувствительными. Путь сигнала отсюда меняется в зависимости от силы входа. В бета-пути сигнал затем может пройти химический синапс, информация отправляется в сенсорный интернейрон (SI) либо типа A (который активируется фазически в ответ на вход), либо типа C (который активируется тонически). Оттуда сигнал отправляется через электрический синапс в LGI. LGI также может получать сенсорный входной сигнал напрямую через электрический синапс через альфа-путь. Это обходит SI. LGI может передавать сигнал в MoG двумя путями, один из которых передает сигнал в Motor Giant через прямые электрические синапсы. Затем MoG передает сигнал в мышцы FF. Он также может использовать второй маршрут через быстрый электрический синапс к премоторному интернейрону, называемому сегментарным гигантом (SG), два из которых расположены в каждом сегменте. Затем SG передает сигнал быстрым сгибательным двигательным нейронам. Конечным результатом является мощное и быстрое сгибание. [1] [2] [7]
Конвергенция многих входов на LGI и расхождение немногих сигналов показывают, как LGI функционирует как детектор совпадений принятия решений. Он берет информацию как из альфа-, так и из бета-путей, и если время спайков синхронно, поведение создается. Если время асинхронно, более поздний вход блокируется путем уменьшения движущей силы сигнала и увеличения порогового напряжения. Ранний синапс также вызывает утечку тока через активный синапс, что приводит к слабым EPSP, которые в конечном итоге неспособны генерировать переворот хвоста. [6]
Ряд процессов подавляется после начала начального сгибания. Дальнейшие спайки LGI, приток сенсорной информации от хвоста, спайки MoG и сокращение FF подавляются, чтобы цикл сгибания и разгибания мог быть завершен до начала следующего сгибания. Длинные IPSP генерируются для предотвращения этих событий. Мышцы-разгибатели подавляются для предотвращения конкуренции между разгибателями и сгибателями. Быстрые IPSP, представленные в рецепторном органе мышц (MRO), не позволяют рецептору растяжения инициировать разгибание, в то время как они также представлены в быстрых двигательных нейронах разгибателей и быстрых мышцах-разгибателях. Схемы, отвечающие за медленное сгибание и разгибание, также подавляются. [2] [10]
Когда торможение, опосредованное LGI, спадает, начинается процесс повторного выпрямления. Этот процесс опосредован MRO и рецепторами волосков хвостового веера, которые были ингибированы во время сгибательной части поведения побега. MRO отвечает за инициирование выпрямления и ингибирование сгибания посредством рефлекторно-подобного механизма. Мышечные волокна MRO расположены на дорсальной стороне живота, каждое из которых охватывает сустав двух сегментов. Они иннервируются проприорецепторами, которые обнаруживают растяжение в мышцах-разгибателях при сокращении сгибателей. Затем они активируются фазически или тонически. Затем он возбуждает двигательные нейроны в быстрых мышцах-разгибателях, одновременно напрямую возбуждая тормозной нейрон, который предотвращает сокращения в мышцах FF. Волосковые клетки обнаруживают результирующее движение, вызванное переворотом хвоста, при активации они активируются и возбуждают быстрые двигательные нейроны-разгибатели. [2] [13]
Негигантские опосредованные ответы инициируются после переворота хвоста, создавая циклы сгибания, за которыми следует разгибание. Эта негигантская система активируется параллельно контуру LGI, когда волосковые клетки получают входной сигнал. Однако это поведение имеет более длительную задержку, что позволяет начать плавание после завершения переворота хвоста. Негигантское плавание происходит независимо от ответа LGI, поскольку прямая стимуляция LGI электродами приводит к перевороту хвоста, но не к последующему негигантскому плаванию. Эта реакция плавания, по-видимому, является фиксированным шаблоном действия, опосредованным центральным генератором шаблонов, поскольку она не требует сенсорной обратной связи для физического и временного поддержания. [2] [8] [12]
Производство переворота хвоста не всегда полезно. Эволюция позволила ракам быть более гибкими, представив несколько систем контроля, которые предотвратят переворот хвоста в ситуациях, когда он, скорее всего, будет ненужным или неэффективным.
Раки часто оказываются в конфликтной ситуации, когда они выполняют высоко мотивированное поведение кормления, когда они внезапно получают стимул в виде взмаха хвостом. Часто раки не выполняют взмах хвостом в этой ситуации. Это происходит потому, что когда рак активно питается, сам LGI модулируется поведением. Кормление увеличивает порог для взмаха хвостом, и даже когда по хвосту постукивают, никаких всплесков не инициируется. В результате требуется особенно сильный стимул, чтобы вызвать взмах хвостом. Это не дает раку голодать, если это не является абсолютно необходимым. [2]
Когда рака держат за панцирь в воде или в воздухе, он не реагирует переворотом хвоста, когда получает сенсорные стимулы, которые обычно вызывают реакцию. Это тормозящее поведение, по-видимому, не опосредовано брюшком. Когда соединение грудной клетки и брюшной полости разорвано, тормозящий эффект теряется, и LGI в разорванной брюшной полости генерирует сильные всплески, поскольку его порог существенно снизился. Это указывает на то, что поведение опосредовано мозгом или грудной клеткой рака. [1] [2] Большинство негигантских и MGI переворотов хвоста также подавляются ограничением, поэтому только несколько негигантских систем активны, чтобы позволить раку осторожно вырваться на свободу. Настройка этой системы, по-видимому, разработана для предотвращения ненужного использования переворотов хвоста «все или ничего» или неэффективных переворотов хвоста, когда ситуация требует более осторожного маневрирования. [2]
Переворот хвоста обычно вызывает торможение абсолютным образом, так что он имеет приоритет над всеми другими задачами, которые выполняют сегменты. Однако в этих ситуациях эффективность переворота хвоста снижается, поэтому тормозные процессы должны происходить относительно, и переворот хвоста должен происходить только в случае крайней необходимости. Во время абсолютного торможения направляется более проксимальными синапсами, контролирующими зоны инициирования спайков LGI. Наиболее вероятно, что во время ограничения или кормления тормозной процесс опосредуется тормозным синаптическим входом на дистальных дендритах LGI. В результате эти сигналы должны будут конкурировать с другими входами за контроль LGI. [2] [14]
Повторное постукивание по животу приводит к привыканию к механизму переворота хвоста. Однако самопривыкание предотвращается торможением, вызванным командным нейроном, поскольку при начале переворота хвоста механизмы, вызывающие привыкание, подавляются. Привыкание происходит на уровне интернейронов типа А и типа С, которые испытывают синаптическую депрессию. Процесс привыкания также опосредуется далее по цепи через нарастание тонического торможения, вызванного повторной стимуляцией. [2]
Обратная связь от социальных ситуаций влияет на способность рака выполнять переворот хвоста. Уровень серотонина зависит от социального статуса. Высокие уровни связаны с агрессивным поведением и снижением частоты выполняемых переворотов хвоста. Это происходит из-за снижения возбудимости LGI. У агрессивных доминирующих самцов наблюдается умеренное снижение переворотов хвоста, в то время как у подчиненных частота переворотов хвоста гораздо ниже. Это представляет собой парадокс, поскольку это означает, что подчиненные с большей вероятностью будут убиты. Однако было обнаружено, что подчиненные с большей вероятностью используют побег, не опосредованный гигантом, что указывает на то, что снижение переворотов хвоста и усиление не гигантского побега является адаптивным.
Изменения социального статуса должны коррелировать с изменениями уровня серотонина, что приводит к изменениям в стратегиях побега, используемых раками. Однако это верно только тогда, когда покорные раки становятся доминирующими, а не наоборот. Нейромодуляторные процессы содействия и торможения, по-видимому, опосредуются различными клеточными рецепторами. Различия в эффектах серотонина на поведение раков, по-видимому, являются результатом различий в популяциях этих рецепторов. Неизвестно, как эти процессы модуляции передают информацию в LG и как ускоряются поведенческие изменения. [6]
Была выдвинута гипотеза, что переворот хвоста произошел от древнего механизма, управляемого протракцией конечностей (в отличие от управляемого сгибанием хвоста). Это связано с тем, что SG, по-видимому, являются модифицированными двигательными нейронами конечностей, периферические аксоны которых влияют на ноги и плавательные клетки, но заканчиваются слепо без какой-либо известной функции. Известно, что другим эффектом возбуждения гигантских волокон является продвижение конечностей, что предполагает, что премоторные интернейроны конечностей могут быть предками гигантских волокон.
Было высказано предположение, что предковый механизм побега, скорее всего, был прыжком назад из-за одновременного вытягивания ног, приводимых в движение предками гигантских волокон. Это поведение, вероятно, было похоже на систему побега, обнаруженную у креветки-богомола под названием Squilla , которая очень рано отделилась от линии раков. Вероятно, этот механизм был заменен переворотом хвоста, поскольку широкая площадь поверхности хвоста сделала это поведение более селективно выгодным. Это, скорее всего, произошло, когда предковые двигательные нейроны сгибателей в каждом сегменте образовали связи с одним из этих двигательных нейронов конечностей. Механизм Squilla , по-видимому, похож на это предковое состояние, потому что большой диаметр аксона в дорсальной нервной хорде облегчает двигательные нейроны промотора конечностей. Это, по-видимому, соответствует предковому состоянию, но неизвестно наверняка, гомологична ли эта схема . [6]
Слово «каридоид» происходит от греческого слова karis или καρίς (произносится как « ках - РИСС») [15] , что является корнем названия таксономического инфраотряда Caridea , большой группы ракообразных, также известных как каридеевые креветки .
