Pieris rapae — это вид бабочек небольшого и среднего размера из семейства бело-желтых белянок (Pieridae) . В Европе она известна как малая белая , в Северной Америке как капустная белянка или капустница [примечание 1] на нескольких континентах как малая капустная белянка , а в Новой Зеландии как белая бабочка [2] .Бабочка узнаваема по белому цвету с небольшими черными точками на крыльях, и ее можно отличить от P. brassicae по большему размеру и черной полосе на кончике передних крыльев.
Гусеница этого вида, часто называемая « импортированной капустной червью », является вредителем крестоцветных культур, таких как капуста, листовая капуста, бок-чой и брокколи. Pieris rapae широко распространена в Европе и Азии ; считается, что она возникла в восточно-средиземноморском регионе Европы и распространилась по всей Евразии благодаря диверсификации капустных культур и развитию торговых путей человека. За последние два столетия она распространилась в Северной Африке , Северной Америке , Новой Зеландии и Австралии в результате случайных интродукций. [3]
.jpg/1280px-Cabbage_White_Butterfly_(Pieris_rapae).jpg)
По внешнему виду он похож на уменьшенную версию большого белого ( Pieris brassicae ). Верхняя сторона кремово-белая с черными кончиками на передних крыльях. У самок также есть два черных пятна в центре передних крыльев. Его нижние крылья желтоватые с черными крапинками. Иногда его принимают за моль из-за его невзрачного вида. Размах крыльев взрослых особей составляет примерно 32–47 мм (1,3–1,9 дюйма). [4]
У Pieris rapae средняя частота взмахов крыльев составляет 12,8 взмахов в секунду. [5]
Вид имеет естественный ареал обитания в Европе, Азии и Северной Африке. [6] Он был случайно завезен в Квебек, Канада, около 1860 года и быстро распространился по всей Северной Америке. [7] Вид распространился по всем североамериканским жизненным зонам от Нижнего Аустрала/Нижнего Соноры до Канады. [8] Оценки показывают, что одна самка этого вида может быть прародителем в нескольких поколениях миллионов. [9] [10] Он отсутствует или редок в пустынных и полупустынных регионах (за исключением орошаемых территорий). Он не встречается к северу от канадской жизненной зоны , а также на Нормандских островах у побережья южной Калифорнии. К 1898 году малый белый аист распространился на Гавайи; к 1929 году он достиг Новой Зеландии [11] и области вокруг Мельбурна, Австралия, и нашел свой путь в Перт еще в 1943 году. Похоже, он не добрался до Южной Америки.
В Великобритании у нее два периода лёта: апрель–май и июль–август, но в Северной Америке она постоянно высиживает птенцов, будучи одной из первых бабочек, выходящих из куколки весной и летающих до сильных заморозков осенью.
Вид можно найти на любой открытой местности с разнообразной растительной ассоциацией. Обычно его можно увидеть в городах, но также и в естественных местообитаниях, в основном в долинах. Хотя и показана тяга к открытым местностям, в последние годы было обнаружено, что этот маленький белый мухолов даже проник на небольшие лесные поляны. [12]
Номинальный подвид P. r. rapae встречается в Европе, тогда как азиатские популяции отнесены к подвиду P. r. crucivora . Другие подвиды включают atomaria , eumorpha , leucosoma , mauretanica , napi , novangliae и orientalis .
Малая белая муравейница с готовностью откладывает яйца как на культурных, так и на диких представителях семейства капустных, таких как горчица ( Sinapis arvensis ) и горчица обыкновенная ( Sisymbrium officinale ). Известно, что P. rapae откладывает яйца поодиночке на растении-хозяине. Яйца характеризуются желтоватым цветом и 12 продольными гребнями. [13] Пик производства яиц приходится примерно на неделю после взрослой жизни в лабораторных условиях, и самка может жить до 3 недель. Самки, как правило, откладывают меньше яиц на растениях в группах, чем на отдельных растениях. [8] [14] Было высказано предположение, что изотиоцианатные соединения в семействе капустных могли развиться для снижения травоядности гусениц малой белой муравейницы. [15] Однако это предположение не является общепринятым, поскольку позднее было показано, что малая белая муравейница невосприимчива к реакции образования изотиоцианата из-за особой биохимической адаптации. Напротив, малая белая муха и ее родственники, по-видимому, эволюционировали в результате этой биохимической адаптации к глюкозинолатам, образующим изотиоцианат .
Традиционно известные в Соединенных Штатах как импортный капустный червь , теперь более распространенные как капустная белянка , гусеницы голубовато-зеленые, с крошечными черными точками [16], черным кольцом вокруг дыхалец , боковым рядом желтых черточек и желтой линией посередине спины. [7] Гусеницы отдыхают на нижней стороне листьев, что делает их менее заметными для хищников. Хотя личиночные стадии не были полностью изучены, различные стадии легко дифференцируются, просто сравнивая размеры, особенно только головы. Во время первой и второй стадии голова полностью черная; у третьей стадии наличник желтый, но остальная часть головы черная. В четвертой и пятой стадии есть темная зеленовато-желтая точка позади каждого глаза, но остальная часть головы черная. Однако цвет головы гусеницы не обязательно указывает на определенную стадию, поскольку время изменения цвета не фиксировано. [13] В личиночной стадии маленькая белая может быть вредителем для культивируемых видов капусты , кале , редиса , брокколи и хрена . Личинка считается серьезным вредителем для коммерческого выращивания капусты и других Brassicaceae. [17]
Куколка P. rapae очень похожа на куколку P. napi . Она коричневая, пятнисто-серая или желтоватая, в тон фоновому цвету. У нее большой головной конус с вертикальным брюшком и расширяющимся субдорсальным гребнем. [8] Их (куколку P. rapae и P. napi ) можно легко различить, сравнив хоботковые влагалища. У P. rapae хоботковые влагалища простираются далеко за пределы усиков, тогда как у P. napi — только на очень короткое расстояние. [13]
Как и его близкий родственник большой белый , малый белый — сильный летун, и британская популяция в большинстве лет увеличивается за счет иммигрантов с континента. Взрослые особи ведут дневной образ жизни и летают в течение всего дня, за исключением раннего утра и вечера. Хотя иногда наблюдается активность в конце ночи, она прекращается с наступлением рассвета. [18] Взрослые особи P. rapae могут перемещаться на многие километры в индивидуальных полетах. Было замечено, что взрослые особи пролетают до 12 км за один полет. [12] В среднем самка пролетает около 0,7 км в день и перемещается на 0,45 км от места старта. [8] Самцы весь день патрулируют вокруг растений-хозяев, чтобы спариваться с самками.
Личинка P. rapae прожорлива. После того, как она вылупляется из яйца, она съедает свою собственную яичную скорлупу, а затем перемещается, чтобы съесть листья растения-хозяина. Она вгрызается во внутреннюю часть капусты, питаясь новыми ростками. Личинки регулируют свою скорость питания, чтобы поддерживать постоянную скорость поглощения азота. Они будут питаться быстрее в среде с низким содержанием азота и использовать азот более эффективно (за счет эффективности других питательных веществ), чем личинки, вылупившиеся на растении-хозяине с высоким содержанием азота. Однако существенной разницы в скорости роста между личинками в двух средах не наблюдалось. [8] Считается серьезным вредителем, гусеница, как известно, несет ответственность за ежегодный ущерб на сотни тысяч долларов. [10]
Показано, что личинки распространяют свои повреждения по растению. [19] Показано, что личинки питаются в основном в течение дня. Они перемещаются по растению, в основном тратя свое время на питание. За кормлением немедленно следует изменение положения, либо на новый лист, либо на другую часть того же листа. [19] Такое распространение повреждений рассматривается как адаптивное поведение, позволяющее скрыть визуальные сигналы от хищников, которые полагаются на зрение. Несмотря на то, что личинки P. rapae скрытны, они остаются на солнце большую часть дня, а не прячутся на нижней стороне листа. Состояние растения-хозяина значительно влияет на рост личинок.
Продолжительность личиночного периода, вес куколок, вес взрослых особей и темпы роста личинок значительно изменялись как в зависимости от доступности питательных веществ в растениях, так и от вида растений. Личинки предпочитали растения семейства Brassicaceae другим растениям-хозяевам. Личинки, которые ранее питались крестоцветными, будут отказываться от листьев настурции вплоть до голодной смерти. [20] В пределах семейства Brassicaceae личинки не показывают существенной разницы в поведении при кормлении; личинки, помещенные на капусту, не показывают никакой разницы от личинок, помещенных на брюссельскую капусту. [21]
Показатели выживаемости не различаются в зависимости от доступности питания растения-хозяина. Повышенный уровень питательных веществ в растениях сокращает продолжительность личинки и увеличивает скорость ее роста. [20] Повышенный уровень питания также снижает скорость потребления четвертой возрастной стадии и увеличивает эффективность использования ею пищи. Было отмечено, что личинки на культивируемом растении-хозяине имеют более высокую эффективность роста, чем те, которые питаются листвой диких видов. Короче говоря, личинки, питающиеся листвой с высоким содержанием питательных веществ, показывают более короткую продолжительность развития, меньшую скорость потребления, более высокую скорость роста и эффективность переработки пищи. [20]
Взрослые особи P. rapae используют как визуальные, так и обонятельные сигналы для идентификации цветов во время их полета за пищей. [22] Капустная бабочка предпочитает фиолетовые, синие и желтые цветы другим цветам. [22] Некоторые цветы, такие как Brassica rapa , имеют УФ- направляющий элемент, помогающий бабочке искать нектар, где лепестки отражают близкий УФ-свет, тогда как центр цветка поглощает УФ-свет, создавая видимый темный центр в цветке при наблюдении в УФ-условиях. [22] Этот УФ-направляющий элемент играет важную роль в поиске пищи P. rapae .
Взрослая особь летает вокруг, питаясь нектарами растения. Взрослая особь ищет определенные цвета среди зеленой растительности (фиолетовый, синий и желтый предпочитают белому, красному и зеленому) и вытягивает хоботок перед приземлением. Она ищет нектар после приземления. Бабочка идентифицирует цветок с помощью зрения и запаха. Было показано, что химические соединения, такие как фенилацетальдегид или 2-фенилэтанол, вызывают рефлекторное вытягивание хоботка. [23] Поиск нектара также ограничен ограничением памяти. Взрослая бабочка проявляет постоянство цветка в поиске пищи, посещая виды цветов, которые она уже видела. Способность находить нектар с цветка увеличивалась с течением времени, показывая определенную кривую обучения. Кроме того, способность находить нектар с первого вида цветка уменьшалась, если взрослая бабочка начинала питаться нектаром с других видов растений. [24]
Самец, когда замечает самку, делает зигзаги вверх, вниз, ниже и перед ней, летая, пока она не приземлится. Самец порхает, ловит ее закрытые передние крылья ногами и расправляет крылья. Это заставляет ее наклониться. Обычно он пролетает небольшое расстояние, пока она болтается под ним. Невосприимчивая самка может летать вертикально или расправить крылья и поднять брюшко, чтобы отвергнуть самца. [25] Большинство растений-хозяев P. rapae содержат горчичные масла, и самки используют эти масла, чтобы найти растения. Затем самки откладывают яйца по одному на листьях-хозяевах. [8] В северном полушарии взрослые особи появляются уже в марте и продолжают высиживать яйца до октября. Весенние взрослые особи имеют более мелкие черные пятна на крыльях и, как правило, меньше летних взрослых особей. [25]
Самцы, по-видимому, получают пользу от потребления натрия посредством грязевого поведения, что повышает репродуктивный успех.
Все известные растения-хозяева содержат природные химические вещества, называемые глюкозинолатами , которые являются сигналами к откладыванию яиц. Растения-хозяева: трава крестоцветных – Arabis glabra , Armoracia lapthifolia , Armoracia aquatica , Barbarea vulgaris , Barbarea Orthoceras , Barbarea verna , Brassica oleracea , Brassica rapa , Brassica caulorapa , Brassica napus , Brassica juncea , Brassica hirta , Brassica nigra , Brassica tula , Cardaria draba , Capsella bursa-pastoris (самки откладывают яйца, но личинки отказываются от него), Dentaria diphylla , Descurainia Sophia , Eruca sativa , Erysimum perenne , Lobularia maritima , Lunaria annua (задерживает рост личинок), Matthiola incana , Настурция officinale , Raphanus sativus , Raphanus raphanistrum , Rorippa curvisiliqua , Rorippa Islandica , Sisymbrium irio , Sisymbrium altissimum , Sisymbrium officinale (и var. leicocarpum ), Streptanthus tortuosus , Thlaspi arvense (личинки растут медленно или отказываются от него); Capparidaceae : Cleome serrulata , Capparis Sandiana ; Tropaeolaceae : Tropaeolum majus ; Резедовые : Reseda odorata . [8]
Существует три фазы выбора хозяина взрослой самкой бабочки P. rapae : поиск, приземление и контактная оценка. [26] Беременная самка сначала находит подходящие места обитания, а затем определяет участки растительности, которые содержат потенциальные растения-хозяева. Капустницы, похоже, ограничивают свой поиск открытыми территориями и избегают прохладных, затененных лесов, даже если в этих районах есть растения-хозяева. [26] Кроме того, беременные самки не откладывают яйца в пасмурную или дождливую погоду. В лабораторных условиях для откладки яиц требуется высокая интенсивность света. Самки летают по линейной траектории независимо от направления ветра или положения солнца. [26]
Самки до спаривания не проявляют поведения поиска растения-хозяина. Поведение начинается вскоре после спаривания. [27] Поведение полета самки P. rapae, откладывающей яйца, следует процессу Маркова . [28] Самки, ищущие нектар, легко отказываются от линейного пути; они будут делать крутые повороты, концентрируясь на цветочных пятнах. Самки, ищущие растение-хозяина, однако, будут следовать линейному маршруту. В результате направленности количество яиц, отложенных на растение, уменьшается с увеличением плотности растения-хозяина. [14] [28] Средняя длина перемещения уменьшается с увеличением плотности растения-хозяина, но этого уменьшения недостаточно, чтобы сконцентрировать яйца на плотном растении-хозяине. [27] Хотя самки избегают откладывать яйца на растения или листья вместе с другими яйцами или личинками в лабораторных условиях, эта дискриминация не проявляется в полевых условиях.
Взрослые самки могут искать подходящее растение семейства капустных на расстоянии от 500 м до нескольких километров. [27]
Небольшие различия в характере полета наблюдались у канадских и австралийских P. rapae , что указывает на возможность небольших различий между различными географическими популяциями.
Посадка, по-видимому, опосредована в первую очередь визуальными сигналами, из которых цвет является наиболее важным. P. rapae в лабораторных условиях не показал значительного предпочтения относительно формы или размера субстрата для откладки яиц. [26] Беременные самки наиболее положительно реагировали на зеленый и сине-зеленый цвета для откладки яиц. Предпочтение было показано для поверхностей с максимальной отражательной способностью 550 нм. [26] В естественных условиях откладка яиц предпочтительнее на более крупных растениях, но это не отразилось в лабораторных условиях. Молодые растения часто имели желтый/зеленый цвет, в то время как старые растения демонстрируют более темный и насыщенный зеленый цвет. Самки бабочек предпочитают старые растения из-за тяги к более темному зеленому цвету. Однако личинки лучше себя чувствуют на молодых растениях.
Как только беременная самка приземляется на растение, тактильные и контактные химические стимулы становятся основными факторами, влияющими на принятие или отторжение места для откладывания яиц. Как только самка приземляется на растение-хозяина, она проходит через «барабанную реакцию» или быстрое движение передних ног по поверхности листа. Считается, что такое поведение предоставляет физическую и химическую информацию о пригодности растения. [29] Показано, что P. rapae предпочитает гладкие твердые поверхности, похожие на поверхность карточки, более грубым и мягким текстурам, таким как промокательная бумага или войлок. P. rapae использует свои хеморецепторы на лапках для поиска химических сигналов от растения-хозяина. [30] Взрослая самка будет чувствительна к ряду глюкозинолатов, причем глюконастуртиин является наиболее эффективным стимулятором глюкозинолатов для этих сенсилл.
Беременная самка откладывает непропорционально большое количество яиц на периферийных или изолированных растениях. Одна личинка с меньшей вероятностью истощит все растение, поэтому откладывание яиц по отдельности предотвращает вероятность голодания личинок из-за истощения ресурсов. [30] Такое поведение могло развиться в ходе эволюции, чтобы использовать изначальную растительность в восточном Средиземноморье, где появились растения капусты. [21]
Возраст бабочек, по-видимому, не оказывает влияния на их способность выбирать источник с самой высокой концентрацией стимулятора яйцекладки.
Кроме того, было показано, что погода оказывает большое влияние на яйца P. rapae. [31] Основные проблемы с погодой заключаются в том, что сильный ветер может сдуть яйца с листьев, а сильные дожди могут утопить гусениц. [31]
Питание и рост личинок сильно зависят от температуры их тела. В то время как личинки выживают при температуре всего лишь 10 °C, рост личинок меняется с изменением температуры. От 10 °C до 35 °C рост увеличивается, но быстро снижается при температуре выше 35 °C. После 40 °C личинки начинают демонстрировать значительную смертность. Суточные колебания температуры могут быть значительными с дневным диапазоном более 20 °C в некоторые солнечные дни и ясные ночи. [32] Личинки способны хорошо реагировать на широкий диапазон температурных условий, что позволяет им обитать в различных местах в мире. В естественных условиях личинки показывают самый быстрый рост при температуре, близкой к 35 °C. Однако в условиях постоянной температуры в лаборатории личинки показывают смертность при 35 °C. [32] В этих лабораторных условиях личинки растут в диапазоне от 10 °C до 30,5 °C, показывая максимальную скорость развития при 30,5 °C. [32] Разница между лабораторными и естественными условиями обусловлена обычными изменениями температуры в масштабе от нескольких минут до нескольких часов в полевых условиях.
Исследования в Великобритании показали, что птицы являются основными хищниками в британских городах и поселках (например, в садах), в то время как членистоногие имеют большее влияние в сельской местности. Хищники-птицы включают воробья ( Passer domesticus ), щегола ( Carduelis carduelis ) и жаворонка ( Alauda arvensis ). [33] Гусеницы скрытны , окрашены в зеленый цвет, как листья растения-хозяина, и отдыхают на нижней стороне листьев, что делает их менее заметными для хищников. В отличие от больших белых, они не неприятны для хищников, таких как птицы. Как и многие другие «белые» бабочки, они зимуют в виде куколки . Хищничество птиц обычно заметно только у личинок поздней стадии или на зимующих куколках. [33]
Гусеницы P. rapae обычно паразитируют на различных насекомых. Четырьмя основными паразитоидами являются осы-бракониды Cotesia rubecula и Cotesia glomerata , а также мухи Phryxe vulgaris и Epicampocera succinata . Cotesia rubecula и Cotesia glomerata , ранее входившие в род Apanteles , были завезены в Северную Америку из Азии в качестве биоконтроля . [31] C. rubecula откладывает яйца в гусениц 1-й и 2-й возрастной стадии. Затем личинка растет внутри гусеницы и продолжает питаться гусеницей, пока почти полностью не вырастет, и в этот момент гусеница погибает. [31] Важно отметить, что на одного хозяина развивается только одна личинка, и скорость развития C. rubecula в значительной степени не зависит от размера популяции P. rapae . [31] C. glomerata похож на C. rubecula в том, что оба паразитируют на хозяине либо в 1-й, либо во 2-й стадии. Главное отличие в том, что C. glomerata всегда убивает хозяина в 5-й стадии, и в одном хозяине может быть выращено несколько личинок. [31]
Куколки P. rapae часто паразитируют на Pteromalus puparum . [33]
