stringtranslate.com

Микориза орхидей

Микориза орхидей — это эндомикоризные грибы, которые развивают симбиотические отношения с корнями и семенами растений семейства орхидных . Почти все орхидеи являются микогетеротрофными в какой-то момент своего жизненного цикла . Микориза орхидей критически важна во время прорастания орхидей , поскольку семена орхидей практически не имеют запаса энергии и получают углерод из грибкового симбионта . [1] [2]

Симбиоз начинается со структуры, называемой протокормом . [3] Во время симбиоза грибок развивает структуры, называемые пелотонами, внутри корневой коры орхидеи. [4]

Многие взрослые орхидеи сохраняют своих грибковых симбионтов на протяжении всей своей жизни, хотя польза для взрослой фотосинтезирующей орхидеи и гриба остается во многом невыясненной.

Прорастание семян

Протокорм орхидеи

У орхидей есть несколько стадий жизни. Первая стадия — непроросшее семя орхидеи , следующая стадия — протокорм , а следующая стадия — взрослая орхидея. Семена орхидеи очень маленькие (длиной от 0,35 мм до 1,50 мм), веретенообразные и имеют отверстие на заостренном конце. [5] Каждое семя имеет недифференцированный эмбрион, в котором отсутствуют меристемы корней и побегов . [3] Семя орхидеи не имеет достаточной питательной поддержки для самостоятельного роста и не имеет эндосперма . [2] Вместо этого оно получает питательные вещества, необходимые для прорастания, от грибковых симбионтов в естественной среде обитания. [4]

Когда семя орхидеи прорастает, оно образует промежуточную структуру, называемую протокормом, молодые растения, которые проросли, но лишены листьев и которые состоят в основном из клеток паренхимы . [6] [3] Инфицированные протокормы, как правило, развивают активную меристему в течение нескольких дней. [7] На взрослой стадии многие орхидеи имеют небольшое количество толстых неразветвленных корней, что приводит к образованию корневой системы с небольшой площадью поверхности, что благоприятно для потенциально микотрофной ткани. [8]

Орхидеи, лишенные хлорофилла, называемые бесхлорофильными микогетеротрофами , сохранят своих грибковых симбионтов на протяжении всей своей жизни, полагаясь на гриб в качестве источника углерода. [9]

Споры о том, необходим ли грибковой симбиоз для орхидеи, ведутся давно, поскольку Ноэль Бернард впервые предложил симбиоз орхидей в 1899 году. В 1922 году американский ботаник Льюис Кнудсон обнаружил, что семена орхидей можно выращивать на агаре и грибковых сахарах без микоризы, однако современные исследования показали, что прорастание орхидей может быть более успешным с определенными грибами. [10]

Хотя эпифитные орхидеи растут на других растениях, они могут производить хлорофилл в своих листьях, стеблях и корнях. Как и у всех орхидей, прорастание и развитие в протокормы зависят от грибковых симбионтов, которые сокращают время прорастания и увеличивают энергию протокорма . [10] Зависимость орхидей от определенных грибов была широко изучена, и популяции определенных грибов, которые присутствуют в почве, оказались более важными для прорастания семян, чем близость орхидеи к более старым растениям или их географическое положение, как предполагалось ранее. [11]

Проникновение грибка в орхидею

Орхидейный микоризный гриб из Замбии на агаровой пластине, лаборатория Джодрелла, ботанический сад Кью

Грибы могут проникать на разных стадиях жизни орхидеи. Грибковые гифы могут проникать в клетки паренхимы проросших семян орхидеи, протокормов, поздних стадий сеянцев или корней взрослых растений. [12] Грибковые гифы, которые проникают в орхидею, имеют много митохондрий и мало вакуолей, [13] таким образом увеличивая свою метаболическую емкость при сопряжении с принимающим симбиотом. На стадии протокорма гифы проникают в халазальный (верхний) конец эмбриона, [14] однако у наземных орхидей проникновение грибов в корни взрослых растений происходит в основном через кончики корневых волосков, которые затем принимают искаженную форму. [2] Симбиоз обычно поддерживается на протяжении всей жизни орхидеи, поскольку они зависят от гриба в плане питательных веществ, сахаров и минералов. [15] Однако было обнаружено, что некоторые орхидеи меняют партнеров-грибов в экстремальных условиях. [16]

Грибковые пелотоны и кора корня орхидеи

Вскоре после того, как грибок проникает в орхидею, грибок производит внутриклеточные гифальные спирали, называемые пелотонами, в эмбрионах развивающихся сеянцев и корнях взрослых растений. [4] Образование пелотонов в клетках коркового слоя корня является определяющей анатомической структурой в микоризе орхидеи, которая отличает ее от других форм грибов. [17] Пелотоны могут различаться по размеру, а также по расположению и плотности упаковки их гиф. [7] Пелотоны отделены от цитоплазмы орхидеи интерфейсной матрицей и плазматической мембраной орхидеи. [18] Материал, из которого состоит интерфейсная матрица, может различаться в зависимости от стадии взаимодействия микоризы орхидеи. [19] Клетки орхидеи с дегенерирующими пелотонами лишены крахмальных зерен, тогда как недавно внедренные клетки орхидеи содержат крупные крахмальные зерна, что предполагает гидролиз крахмала в результате грибковой колонизации. [13] В инфицированных корковых клетках орхидей и в неинфицированных корковых клетках вблизи инфицированной области наблюдается увеличение ядра в результате увеличения содержания ДНК. [20] Увеличение содержания ДНК коррелирует с дифференциацией паренхиматозных клеток, что предполагает его роль в росте орхидей. [21] По мере того, как пелотоны живых грибковых гиф стареют и в конечном итоге распадаются или лизируются, они появляются в виде коричневых или желтых комков в клетках орхидей. [6] Распавшиеся пелотоны представляют собой область значительного интереса в современных исследованиях. Распавшиеся пелотоны сначала испытывают коллапс, когда микротрубочки орхидеи окружают пелотоны, что может быть механизмом, лежащим в основе коллапса пелотонов, вызывая физиологические и структурные изменения гиф. [18] Корковые клетки старых корней, как правило, имеют больше лизированных пелотонов, чем молодые пелотоны. [2] Хотя пелотоны лизируются, новые пелотоны продолжают формироваться, что указывает на высокую активность новых гиф. [8]

Грибы

Базидиомицетовые грибы Ризоктония

Грибы, которые образуют микоризу орхидей, обычно являются базидиомицетами . Эти грибы происходят из ряда таксонов, включая виды Ceratobasidium ( Rhizoctonia ), Sebacina , Tulasnella и Russula . Большинство орхидей ассоциируются с сапротрофными или патогенными грибами, в то время как некоторые ассоциируются с эктомикоризными видами грибов. Эти последние ассоциации часто называют трехкомпонентными ассоциациями, поскольку они включают орхидею, эктомикоризный гриб и его фотосинтетическое растение-хозяин. [22] [23] Некоторые из проблем при определении специфичности хозяина в микоризе орхидей заключались в методах идентификации специфичных для орхидей грибов из других свободноживущих видов грибов в образцах, полученных из дикой природы. Даже с современным молекулярным анализом и геномными базами данных это все еще может оказаться сложным, [24] частично из-за сложности культивирования грибов из протокормов и идентификации образцов грибов, [24] а также изменений в эволюционирующей рДНК. [25] Однако стало ясно, что различные грибы могут ассоциироваться с орхидеями на определенных стадиях, будь то прорастание, развитие протокорма или на протяжении всей жизни орхидеи. [26] Типы орхидей и их симбиотических грибов также различаются в зависимости от экологических ниш, которые они занимают, будь то наземные или растущие на других растениях в качестве эпифита . [27]

Эктомикоризные базидиомицеты

Ряд других базидиомицетовых грибов были зарегистрированы в различных орхидеях, которые не попадают под зонтик Rhizoctonia. В частности, многие полностью микогетеротрофные орхидеи ассоциируются с эктомикоризными базидиомицетами, принадлежащими к таким родам, как Thelephora , Tomentella и Russula .

Базидиомицеты семейства Atractiellales

Аскомикота

Хотя ассоциации аскомицетов редки у орхидей, они были зарегистрированы у нескольких видов орхидей. Европейская наземная орхидея Epipactis helleborine имеет специфическую ассоциацию с эктомикоризными аскомицетами в Tuberaceae.

Транспорт питательных веществ

Микориза орхидей (OM) встречается примерно в 10% ботанического разнообразия Земли и имеет уникальные и специализированные микоризные взаимодействия по переносу питательных веществ, которые определяют приспособленность и разнообразие семейства орхидных. [28] Микориза орхидей включает в себя множество отличительных систем транспортировки питательных веществ, структур и явлений, которые наблюдались только в семействе Orchidaceae. Эти взаимодействия формируются между базидиальными грибами и всеми видами Orchidaceae. [29] Базидиальные грибы, наиболее часто встречающиеся в ассоциации с орхидеями, rhizoctonia, известны своими сапрофитными способностями, что делает эту ассоциацию грибов-орхидей аномальной, позволяя как растению, так и грибам получать доступ к источнику углерода в микоризной ассоциации, недоступному в арбускулярной микоризе. [30] [29] Способ и степень, в которой различные виды орхидей используют эти взаимодействия, различаются. [31] Орхидейные микоризные взаимодействия могут варьироваться от полностью паразитических на грибковом партнере до мутуалистического взаимодействия, включающего двунаправленный перенос питательных веществ между растением и микоризным грибом. [32] [33] Орхидейные растения имеют обязательную паразитическую стадию жизни при прорастании, когда все их питательные вещества должны поставляться грибом. [34] После прорастания орхидейные микоризные взаимодействия станут специализированными для использования углерода и питательных веществ, доступных в окружающей среде, окружающей взаимодействие. Часто считается, что эти ассоциации диктуются растением. [33] В прошлых исследованиях было указано, что отдельные особи орхидейных растений, которые обитают в густых сильно затененных лесах, могут значительно больше зависеть от своего грибкового партнера в плане углерода, варьируясь внутри и между видами, демонстрируя изменчивую и реактивную природу этих взаимодействий. [28] [35]

Интерфейсы и механизмы переноса питательных веществ

При заражении орхидеи микоризным грибом оба партнера значительно изменяются, чтобы обеспечить перенос питательных веществ и симбиоз. Механизмы переноса питательных веществ и симбиотические органы микоризного пелотона начинают появляться только вскоре после заражения, примерно через 20–36 часов после первоначального контакта. [28] Существует значительная генетическая регуляция и регуляция многих различных генов, чтобы облегчить создание симбиотического органа и путей, по которым перемещаются питательные вещества. Когда грибок проникает в клетки паренхимы орхидеи, плазматическая мембрана инвагинирует, чтобы облегчить грибковую инфекцию и рост. [36] Эта недавно инвагинированная плазматическая мембрана окружает растущие пелотоны и создает огромную площадь поверхности, с которой может происходить обмен питательными веществами. Пелотоны микоризы орхидеи представляют собой интенсивно скрученные плотные грибковые гифы, которые часто более обширны по сравнению с эндомикоризными структурами арбускулярной микоризы. [37] [28] [38] Окружающая растительная мембрана по существу становится грубым эндоплазматическим ретикулумом с большим количеством рибосом и множеством транспортных белков и аквапоринов. Кроме того, имеются данные электронной микроскопии, которые указывают на возникновение экзоцитоза из растительной мембраны. [31] Эта сильно извитая и богатая транспортерами мембрана искусно выполняет обязанности обмена питательными веществами между растением и грибом и позволяет рибосомам и выделяемым ферментам производить молекулярные манипуляции в интерфейсном апопласте. [33] [39] Пелотоны не являются постоянными структурами и легко разрушаются и перевариваются в течение 30-40 часов после их образования в микоризе орхидей. Это происходит во всех эндомикоризных ассоциациях, но орхидейные растения легко переваривают грибковые пелотоны вскоре после образования и чаще, чем это наблюдается при арбускулярных микоризных взаимодействиях. [40] Предполагается, что возникновение этой более экстремальной модели пищеварения может быть как-то связано с некротрофическим переносом питательных веществ, который представляет собой поглощение питательных веществ из мертвых клеток. [41] [40] [28] Ключевыми питательными веществами, участвующими в большинстве переносов между грибами и орхидеями, являются углерод, азот и фосфор. [42]

Орхидейные микоризные взаимодействия уникальны в потоке питательных веществ. Обычно при арбускулярных микоризных взаимодействиях растения будут однонаправленно снабжать грибы углеродом в обмен на фосфор или азот или и то, и другое в зависимости от окружающей среды, [43] [42] но перенос питательных веществ орхидейной микоризой менее специфичен (но не менее регулируем), и часто существует двунаправленный поток углерода между грибом и растением, а также поток азота и фосфора от гриба к растению. Примерно у 400 видов растений нет потока углерода от растения, и все питательные вещества растения поставляются грибом. [33] Однако чистый прирост углерода растением в этих взаимодействиях является положительным в большинстве наблюдаемых взаимодействий. [41]

Транспорт фосфора

Фосфор является важнейшим питательным веществом, необходимым всем растениям, и часто дефицит фосфора в почве диктует формирование симбиотических отношений. Фосфор микоризный гриб получает из окружающей почвы в трех различных формах: органический фосфор, фосфат и неорганические фосфорные соединения. Часто эти соединения прочно связаны с катионами и должны быть протонированы и/или катаболизированы, чтобы стать биодоступными. Микоризные грибы чрезвычайно эффективны в этом благодаря своей обширной площади поверхности почвы, а также высокому ферментативному разнообразию. [44] [43] [42] После высвобождения из почвы фосфорные соединения, в первую очередь неорганический фосфат, переносятся двумя предложенными путями. Первый включает активный транспорт неорганического фосфора, в первую очередь в виде фосфата через переносчики Pi (неорганического фосфора) из гриба в интерфейсный апопласт, где он протонируется из-за кислотной природы интерфейсного апопласта с образованием дигидрофосфата, а затем впоследствии переносится через активные переносчики Pi в растительную клетку. [42] [44] Второй метод основан на пассивном оттоке Pi из гриба и активном поглощении растением, как в предыдущем пути. Замечено, что свободно живущие грибы обычно имеют очень незначительные потери Pi, что, как полагают, связано с реабсорбционной природой грибковых гиф, но предполагается, что во время симбиоза реабсорбция Pi снижается, тем самым увеличивая чистый отток из грибов. [42] Оба пути зависят от относительно высоких концентраций Pi в грибковых клетках и низких концентраций Pi внутри растительной клетки для эффективного транспорта, хотя второй метод гораздо больше зависит от этого условия. Кроме того, эти методы не являются взаимоисключающими и могут встречаться у одних и тех же особей, но для раскрытия сложностей взаимодействия требуются дополнительные исследования. [28] Для облегчения обмена фосфора активируется ряд генов; гены-переносчики Pi, такие как MtPT4 и StPT3, активируются в растениях орхидей вместе с транспортерами H+ АТФазы. [43] Партнеры грибов активируют гены-переносчики Pi, а также гены, кодирующие щелочную фосфатазу (Perotto). [45] [43] Активация генов фосфатазы имеет важное значение, поскольку она указывает на то, что значительная часть фосфора, получаемого грибами в некоторых средах, может быть получена в результате катаболизма органических молекул. [43] Важно отметить, что после установления микоризного симбиоза единственный фосфор, получаемый растением, поступает через грибковую ткань. [31]Кроме того, крупномасштабный перенос фосфора от грибов к растениям происходит только тогда, когда грибковые пелотоны живы, а как только эти структуры начинают разрушаться, значительный поток фосфора прекращается. [44] Это классифицирует этот путь как биотрофный, что означает перенос питательных веществ между двумя или более организмами, которые оба живы.

Транспорт азота

Транспорт азота является не менее важным и влиятельным процессом, который часто происходит через микоризные ассоциации. [46] Азот значительно легче получить, чем фосфор, и он гораздо более распространен, но микоризные взаимодействия все еще обеспечивают значительную выгоду в распределении азота. Биодоступный азот в виде нитрата и аммония поглощается из почвенной среды в экстрарадикальный мицелий микоризных грибов и усваивается в аминокислоты. [43] В некоторых случаях аминокислоты и другие азотсодержащие органические соединения могут присутствовать в окружающей почве. В таком случае поглощение органического азота также происходит через пермеазы аминокислот и переносчики пептидов. [39] После включения в грибы в виде аминокислот существует несколько различных предполагаемых механизмов, с помощью которых азот переносится в растение-хозяина. Эти пути переноса азота считаются исключительно биотрофными, значительное количество азота также может переноситься некротрофически, но посредством существенно иного процесса. [46] В первом пути аминокислоты переносятся в экстрарадикальный мицелий, где аминокислоты расщепляются катаболической стадией цикла мочевины. Первичная аминокислота, синтезированная и перенесенная внутри гриба, — это аргинин , который катаболизируется в аммоний. Затем аммоний перемещается в межфазное пространство между пелотоном и окружающей растительной мембраной и транспортируется в растительную клетку через переносчики аммония и включается в растение. [39]

Чтобы обеспечить транспорт азота по этому пути, в первую очередь в виде аммония, ряд генов-транспортеров аммония активируется у растений-партнеров, а микоризные грибковые партнеры, кроме того, часто активируют группу генов протеазы , а также внешние пермеазы аминокислот, переносчики нитрата и переносчики аммония. [39] [42] Как предполагают Кэмерон 2006 и Фочи 2016, азот также может переноситься в клетку в виде аминокислот, таких как аргинин, глицин и глутамин, через несколько избранных специализированных переносчиков аминокислот. Находясь в симбиотических отношениях с орхидейными растениями, микоризный гриб T. calospora активирует экспрессию SvAAP1 и SvAAP2, эти гены кодируют пермеазы аминокислот, что подтверждает гипотезу о том, что аминокислоты являются важной молекулой, участвующей в транспорте азота. [39] [32] [40] Аминокислоты также содержат значительное количество углерода, и транспорт углерода может быть основной движущей причиной наблюдаемой активации генов-транспортеров аминокислот, тем не менее, азот все еще может транспортироваться в растение по этому пути. [41] Транспорт неорганического азота в форме аммония и транспорт органического азота в виде аминокислот, скорее всего, будут происходить одновременно в одном и том же виде или организме, в зависимости от обилия различных азотистых видов в почве, [28] Fochi 2016 вместе с Dearnaley 2007 предполагают, что аминокислоты могут быть фактически основным соединением азота, переносимым в орхидеи, доказательства этого исходят из изотопных соотношений обогащенного C13 и N15 в растениях, связанных с микоризными грибами, но необходимы дополнительные исследования, чтобы полностью понять эту транспортную связь. [39] [31]

Транспорт углерода

Помимо уникальных структур пелотона, которые переносят азот и фосфор от микоризных грибов к орхидейным растениям, перенос этих питательных веществ, как обсуждалось выше, почти идентичен тому, который наблюдается в арбускулярной микоризе и эрикоидной микоризе, но когда дело доходит до, возможно, самого фундаментального элемента, участвующего в микоризном транспорте углерода, микориза орхидей демонстрирует отчетливое расхождение с традиционной парадигмой однонаправленного переноса питательных веществ в микоризных ассоциациях. [28] [42] [41] Взаимодействие микоризы орхидей охватывает большое разнообразие симбиотических сценариев, начиная от полностью микогетеротрофных растений или, другими словами, паразитирующих на своих грибковых обитателях, таких как Monotropa uniflora , у которой отсутствует хлорофилл, до взаимодействий, которые принимают характер, аналогичный тем, которые обнаруживаются в арбускулярной микоризе, где происходит двунаправленный перенос питательных веществ, например, в зеленолистной Goodyera repens . [47] [32] [33] Для документированных взаимодействий в микоризе орхидей было замечено, что даже в фотосинтетически способных видах углерод будет легко перетекать от грибов к растению. Это может происходить или не происходить одновременно с передачей углерода от растения к грибам. [32] [48] [41] Эволюционное обоснование этого явления еще предстоит вывести. [28]

Из-за этого микориза орхидей в целом считается, по крайней мере, частично микогетеротрофным взаимодействием. [28] В микогетеротрофной микоризе орхидей углерод поглощается грибами в виде набора пептидных и углеводных видов, часто продуктов сапрофитных реакций, происходящих в почве. [28] [49] [50] Эти реакции часто инициируются и развиваются активностью микоризного гриба, являющегося частью типа базидиомицетов, грибы, ассоциированные с орхидеями, имеют обширный метаболический арсенал, с помощью которого они могут извлекать углерод, и легко способны переваривать целлюлозу и лигнин для получения углерода. [50] Гены, кодирующие протеазы, пищеварительные ферменты целлюлозы и лигнина, а также транспортеры олигопептидов и углеводов, активируются в мицелиальных почвенных сетях, способствуя увеличению поглощения углерода. [36] Более того, грибы, которые микогетеротрофно взаимодействуют с орхидеями, часто также встречаются в микоризной ассоциации с буками, [51] и была предложена транслокация фотосинтеза от дерева к грибу, а затем к орхидее, но тщательное исследование все еще отсутствует. [52] После того, как гриб усвоил углерод, он либо преобразуется в сахара, трегалоза является чрезвычайно распространенной для большинства микоризных грибов, аминокислоты, либо просто усваивается в грибковом организме. Передача углерода от грибов к растению происходит в одной из двух форм: либо в виде углеводов, в первую очередь трегалозы, но также могут быть вовлечены глюкоза и сахароза, либо в виде аминокислот, в первую очередь как аргинин, но также могут передаваться глицин и глутамин. [33] [32] [40] Эти молекулы транспортируются с помощью специализированных пермеаз аминокислот и переносчиков углеводов, встроенных в мембрану грибкового пелотона, в промежуточное пространство, где они всасываются в растение с помощью аналогичных переносчиков в мембране эндоплазматического ретикулума растения, которая окружает пелотон. [40] [32] [49] Гены, которые кодируют такие переносчики, испытывают значительную регуляцию как в растениях, так и в грибах, аналогичную регуляции, наблюдаемой в генах переносчиков соединений азота и фосфора во время симбиоза. [36] Этот активный перенос углерода от грибов к растению является исключительно биотрофной реакцией, но считается, что значительное количество углерода может также переноситься в растение, когда грибковые пелотоны разлагаются и перевариваются.

Микофагия (некротрофия)

Перенос азота и углерода, как обсуждалось выше, легко происходит через живые пелотоны, но Kuga 2014 и Rasumussen 2009 заметили, что большое количество углерода и азота может также поглощаться растением во время старения и переваривания грибковых пелотонов. Этот процесс называется микофагией. [41] [40] Лизис пелотонов начинается через 30–40 часов после контакта и первоначального формирования пелотонов у большинства наблюдаемых орхидейных растений. [28] Как упоминалось выше, по мере формирования пелотонов они покрываются мембраной растительного происхождения, которая в конечном итоге приобретает свойства эндоплазматического ретикулума, окруженного аппаратами Гольджи. Наличие этих органелл указывает на их цель, которая, как полагают, заключается в выделении пищеварительных ферментов в промежуточное пространство между пелотоном и растительной мембраной для переваривания грибковых клеток. [53] Как только судьба пелотона решена и должны произойти деградация и пищеварение, вокруг грибкового пелотона образуется вторичная мембрана, которая по сути является большой вакуолью, которая позволит провести изолированную деградацию пелотона. [53] Кроме того, пероксисомы накапливаются в пищеварительных клетках растений и подвергаются экзоцитозу в новообразованную вакуоль; этот процесс концентрирует множество ферментов, таких как уриказы, хитиназы, пептидазы, оксидазы и катализы внутри вакуоли, что облегчает разрушение пелотона. [53] [28] После деградации остатки грибка поглощаются растением, передавая питательные вещества и энергию растению-хозяину. [41] Стабильная изотопная визуализация показывает, что C13 и N15, нанесенные на микоризные сети гиф, как было обнаружено, легко переносятся в растение через грибковые пелотоны, что приводит к непропорционально большому количеству этих изотопов в пелотоне, содержащем растительные клетки, и в самом пелотоне, но в стареющих пелотонах концентрации этих соединений, содержащих C13 и N15, были еще более выраженными и значительно выше, чем в живых пелотонах. [40] Это указывает на то, что по мере того, как растительные пелотоны начинают стареть, они загружаются углеродными и азотными питательными соединениями, гипотетически переносимыми в растение во время лизиса. [40] Морфологические изменения в гифе дополнительно подтверждают это предположение, поскольку последним морфологическим изменением в пелотоне перед его разрушением является отек, возможно, из-за увеличенной нагрузки питательными соединениями. [40] После завершения пищеварения вскоре произойдет повторное инфицирование пищеварительной клетки, сформируется новый пелотон, который в конечном итоге будет деградирован. [41] Повторное инфицирование и пищеварение являются континуумом и будут циклически происходить на протяжении всего жизненного цикла кооперации. [28]Расмуссен 2009 различает два типа клеток растений-хозяев, которые участвуют в переносе питательных веществ, так называемые «клетки пищеварения» и так называемые «клетки-хозяева», «пищеварительные клетки», по-видимому, участвуют в образовании плотного гифального пелотона, за которым следует быстрое переваривание и последующее повторное заражение, тогда как «клетки-хозяева» содержат живые гифальные пелотоны, которые не будут переварены или, по крайней мере, не так легко. [41] Расмуссен 2002 обсуждает дополнительный способ переноса питательных веществ, называемый питофагией, включающий лизис грибковых клеток, но вместо лизиса всех грибковых гиф разрушается только растущий конец, высвобождая содержимое грибковой цитоплазмы в интерфейсное пространство между растением и грибковыми мембранами, где растение может поглощать необходимые соединения. Информации об этом способе переноса питательных веществ мало, и он все еще носит предположительный характер, и необходимы дополнительные исследования. [54]

Передача микроэлементов

Считается, что перенос микроэлементов в основном происходит путем пассивного транспорта через клеточные мембраны, как во время абсорбции из почвы грибами, так и при переносе от грибов к растениям-хозяевам. [42] Однако это не всегда так, и хотя исследования по этой теме ограничены, есть доказательства активного транспорта и распределения микроэлементов в определенных условиях. [55] Повышение регуляции транспортеров катионов наблюдается в симбиозах орхидеи D. officinale , что позволяет предположить, что грибы могут способствовать переносу питательных веществ от грибов к растению. [56] Катионы, особенно железо, часто прочно связаны с органическими и глинистыми субстратами, что делает их недоступными для растений, грибов и бактерий, но такие соединения, как сидерофоры, часто секретируются в почву грибами и бактериями, чтобы помочь в приобретении этих катионов. [50] Сидерофор — это небольшая молекула, которая имеет чрезвычайно высокое сродство к Fe3+ и обычно используется многими бактериями и видами грибов. [57] Эти соединения высвобождаются в почву, окружающую гифальную сеть, и извлекают железо из минеральных соединений в почве, сидерофор затем может быть повторно поглощен грибковыми гифами, где железо может быть отделено от паукохора и использовано. [57] Хазельвандтер исследовал наличие сидерофоров в микоризных грибах, ассоциированных с орхидеями, в пределах рода Rhizoctonia , которые используют базидиохром сидерофора в качестве основного хелатирующего железо соединения. [55] Другие жизненно важные питательные вещества могут передаваться между микоризными грибами и орхидеями с помощью специализированных методов, таких как хелатирующие молекулы, но необходимы дополнительные исследования по этому вопросу. [28]

Специфичность симбионта

Текущий молекулярный анализ позволил идентифицировать конкретные таксоны, формирующие симбиотические отношения, которые представляют интерес для изучения, выращивания и сохранения орхидей. Это особенно важно в торговле и сохранении исчезающих видов или орхидей, имеющих коммерческую ценность, таких как стручок ванили . [58] Были замечены тенденции в типе симбиоза, обнаруженного у орхидей, в зависимости, прежде всего, от образа жизни орхидеи, поскольку симбиоз в первую очередь приносит пользу растению. Было обнаружено, что наземные орхидеи обычно ассоциируются с Tulasnellaceae , однако некоторые автотрофные и неавтотрофные орхидеи ассоциируются с несколькими эктомикоризными грибами. [59] [60] Эпифитные грибы , однако, могут чаще ассоциироваться с ограниченными кладами ризоктонии , полифилетической группировкой. [61] Эти грибы могут образовывать значительные симбиозы как с эпифитной, так и с наземной орхидеей, но редко ассоциируются с обоими. [61] Используя методы приманивания семян, исследователи смогли выделить определенные виды и штаммы симбиотической микоризы орхидей. Используя этот метод, было обнаружено, что семена эпифитной орхидеи Dendrobium aphyllum прорастают в сеянцы при сочетании с грибковыми штаммами Tulasnella , однако семена этого вида не прорастали при обработке грибами Trichoderma , взятыми из взрослых орхидей, что указывает на наличие симбионтов, специфичных для определенной стадии. Эти грибковые симбиозы, а также их сродство к определенным симбионтам, различаются в зависимости от стадии развития и возраста корней хозяина. [62] [9] [26] По мере старения орхидеи грибковые ассоциации становятся более сложными.

Миксотрофные орхидеи, такие как Cephalanthera longibracteata, могут ассоциироваться, как правило, с несколькими грибами, в первую очередь из Russulaceae , Tricholomataceae , Sebacinales , Thelephoraceae , [63] , поскольку они не так сильно зависят от гриба в плане углерода. Некоторые орхидеи могут быть очень специфичны в своих симбионтах, предпочитая один класс или род грибов. Было обнаружено, что генотипы Corallorhiza maculata , мико -гетеротрофной орхидеи, тесно ассоциируются с Russulaceae независимо от геологического местоположения или присутствия других орхидей. [64] Было обнаружено, что наземные чилийские орхидеи Chloraea collicensis и C. gavilu имеют только одного ключевого симбионта в роде Rhizoctonia . [65] Исследования показывают, что орхидеи, считающиеся универсалами, будут ассоциироваться с другими универсалами-грибами, часто с несколькими видами, однако орхидеи с высокой степенью специализации используют более ограниченный круг грибковых партнеров. [25] Например, фотосинтетическая орхидея Liparis liliifolia ассоциируется со многими штаммами грибов на взрослой стадии. [66] Напротив, было обнаружено, что фотосинтетическая орхидея Goodyera pubescens ассоциируется только с одним доминирующим грибом, если только она не подвергается изменениям в окружающей среде, таким как засуха, в этом случае орхидея может менять симбионтов в ответ на стрессы. [16] Существует огромное разнообразие в специфичности грибов орхидей. Интересно, что большинство арбускулярных и эктомикоризных симбиозов образуют ассоциации с несколькими грибами одновременно. [16] Грибковые симбиозы также зависят от окружающей среды, поэтому существует много различий в грибковых партнерах тропических и умеренных орхидей.

Знание видоспецифичных грибковых симбионтов имеет решающее значение, учитывая статус многих орхидей по всему миру как находящихся под угрозой исчезновения. Идентификация их грибковых симбионтов может оказаться полезной для сохранения и реинтродукции находящихся под угрозой исчезновения орхидей. [58] Исследователи в Индии использовали образцы взрослых орхидей для проращивания семян находящейся под угрозой исчезновения орхидеи Dactylorhiza hatagirea , которые, как было обнаружено, тесно связаны с Ceratobasidium . [67]

Ссылки

  1. ^ Маккормик, MK; Ли Тейлор, D.; Юхасова, K.; Бернетт, RK; Уигхэм, DF; О'Нил, JP (2012). «Ограничения по набору орхидей: непростая картина». Молекулярная экология . 21 (6): 1511–1523. Bibcode : 2012MolEc..21.1511M. doi : 10.1111/j.1365-294X.2012.05468.x. PMID  22272942. S2CID  17716508.
  2. ^ abcd Сатьядаш, Кулаян; Мутукумар, Тангавелу; Ума, Эсваранпиллай; Пандей, Радха Раман (1 сентября 2012 г.). «Микоризная ассоциация и морфология орхидей». Журнал взаимодействия растений . 7 (3): 238–247. Бибкод : 2012JPlaI...7..238S. дои : 10.1080/17429145.2012.699105 . ISSN  1742-9145.
  3. ^ abc Peterson, R. Larry; Massicotte, Hugues B.; Melville, Lewis H. (2004). Микоризы: анатомия и клеточная биология . Оттава: NRC Research Press. ISBN 978-0851999012. OCLC  57587171.
  4. ^ abc Smith, SE; Read, DJ; Harley, JL (1997). Микориза симбиоз (2-е изд.). Сан-Диего, Калифорния: Academic Press. ISBN 978-0126528404. OCLC  35637899.
  5. ^ Ардитти, Джозеф; Мишо, Джастин Д.; Хили, Патрик Л. (1979). «Морфометрия семян орхидей. I. Paphiopedilum и местные калифорнийские и родственные виды Cypripedium». Американский журнал ботаники . 66 (10): 1128–1137. doi :10.1002/j.1537-2197.1979.tb06332.x. JSTOR  2442211.
  6. ^ аб Селоссе, Марк-Андре; Минасевич, Юлита; Буллар, Бернар (01 августа 2017 г.). «Аннотированный перевод статьи Ноэля Бернара 1899 года «О прорастании Neottia nidus-avis».". Микориза . 27 (6): 611–618. Bibcode : 2017Mycor..27..611S. doi : 10.1007/s00572-017-0774-z. ISSN  0940-6360. PMID  28421312. S2CID  12531052.
  7. ^ ab Hadley, G.; Williamson, B. (1971-05-01). «Анализ постинфекционного стимула роста в микоризе орхидей». New Phytologist . 70 (3): 445–455. doi : 10.1111/j.1469-8137.1971.tb02546.x . ISSN  1469-8137.
  8. ^ ab Rasmussen, Hanne N.; Whigham, Dennis F. (2002-06-01). «Фенология корней и микоризы у видов орхидей, различающихся по фототрофной стратегии». New Phytologist . 154 (3): 797–807. doi : 10.1046/j.1469-8137.2002.00422.x . ISSN  1469-8137. PMID  33873451.
  9. ^ ab McKendrick, SL; Leake, JR; Taylor, D. Lee; Read, DJ (2002-04-01). "Симбиотическое прорастание и развитие микогетеротрофной орхидеи Neottia nidus-avis в природе и ее потребность в локально распределенных Sebacina spp". New Phytologist . 154 (1): 233–247. doi :10.1046/j.1469-8137.2002.00372.x. ISSN  1469-8137.
  10. ^ ab Alghamdi, Sameera A. (2017). «Влияние микоризных грибов на прорастание семян и рост наземных и эпифитных орхидей». Saudi Journal of Biological Sciences . 26 (3): 495–502. doi :10.1016/j.sjbs.2017.10.021. PMC 6408697. PMID  30899164 . 
  11. ^ Маккормик, МК; Тейлор, ДЛ; Уигхэм, ДФ; Бернетт, РК (2016). «Проявления в трех наземных орхидеях связаны с обилием микоризных грибов». J Ecol . 104 (3): 744–754. Bibcode : 2016JEcol.104..744M. doi : 10.1111/1365-2745.12556 .
  12. ^ Мартин, Фрэнсис (2016-12-19). Молекулярный микоризный симбиоз . Хобокен, Нью-Джерси. ISBN 9781118951415. OCLC  958205579.{{cite book}}: CS1 maint: location missing publisher (link)
  13. ^ ab Peterson, RL; Currah, RS (1990-05-01). "Синтез микоризы между протокормами Goodyera repens (Orchidaceae) и Ceratobasidium cereale". Canadian Journal of Botany . 68 (5): 1117–1125. doi :10.1139/b90-141. ISSN  0008-4026.
  14. ^ Лик, Джонатан Р. (1994). «Обзор Tansley № 69. Биология микогетеротрофных («сапрофитных») растений». The New Phytologist . 127 (2): 171–216. doi :10.1111/j.1469-8137.1994.tb04272.x. JSTOR  2558021. PMID  33874520. S2CID  85142620.
  15. ^ Пекораро, Л.; Гирланда, М.; Кулл, Т.; Перини, К.; Перотто, С. (1 декабря 2012 г.). «Молекулярная идентификация ассоциатов корневых грибов у Orchis pauciflora Tenore». Биосистемы растений . 146 (4): 985–991. Бибкод : 2012PBios.146..985P. дои : 10.1080/11263504.2011.634447. hdl : 2318/93116 . ISSN  1126-3504. S2CID  59939679.
  16. ^ abc McCormick, Melissa K.; Whigham, Dennis F.; Sloan, Dan; O'Malley, Kelly; Hodkinson, Brendan (2006-04-01). «Верность орхидеи и гриба: брак, призванный длиться?». Ecology . 87 (4): 903–911. doi :10.1890/0012-9658(2006)87[903:ofammt]2.0.co;2. ISSN  1939-9170. PMID  16676534.
  17. ^ Расмуссен, Ханне Н. (2002). «Последние достижения в изучении микоризы орхидей». Plant and Soil . 244 (1/2): 149–163. doi :10.1023/A:1020246715436. JSTOR  24130393. S2CID  32913958.
  18. ^ ab Uetake, Yukari; Farquhar, Melissa L.; Peterson, R. Larry (1997-04-01). «Изменения в массивах микротрубочек в симбиотических протокормах орхидей во время грибковой колонизации и старения». New Phytologist . 135 (4): 701–709. doi : 10.1046/j.1469-8137.1997.00686.x . ISSN  1469-8137.
  19. ^ Петерсон, Р. Ларри; Уэтаке, Юкари; Бонфанте, Паола; Фаччио, Антонелла (1996-12-01). «Интерфейс между грибковыми гифами и клетками протокорма орхидеи». Канадский журнал ботаники . 74 (12): 1861–1870. doi :10.1139/b96-223. ISSN  0008-4026.
  20. ^ Хэдли, Г.; Уильямсон, Б. (1972-11-01). «Особенности микоризной инфекции у некоторых малайских орхидей». New Phytologist . 71 (6): 1111–1118. doi :10.1111/j.1469-8137.1972.tb01989.x. ISSN  1469-8137.
  21. ^ Альварес, Марвин Р. (1968). «Количественные изменения в ядерной ДНК, сопровождающие постгерминационное эмбриональное развитие у Ванды (Орхидные)». Американский журнал ботаники . 55 (9): 1036–1041. doi :10.1002/j.1537-2197.1968.tb07466.x. JSTOR  2440469.
  22. ^ Циммер, Катя; Мейер, Корнелия; Гебауэр, Герхард (2008). «Орхидея Corallorhiza trifida, специализирующаяся на эктомикоризе, является частичным микогетеротрофом». New Phytologist . 178 (2): 395–400. doi : 10.1111/j.1469-8137.2007.02362.x . ISSN  1469-8137. PMID  18221248.
  23. ^ Ягаме, Такахиро; Орихара, Такамичи; Селосс, Марк-Андре; Ямато, Масахидэ; Ивасе, Кодзи (2012). «Миксотрофия Platanthera major, орхидеи, связанной с эктомикоризообразующими грибами Ceratobasidiaceae». Новый фитолог . 193 (1): 178–187. дои : 10.1111/j.1469-8137.2011.03896.x . ISSN  1469-8137. ПМИД  21995447.
  24. ^ ab McCormick, MK; Whigham, DF; O'Neill, J. (2004). «Микоризное разнообразие фотосинтетических наземных орхидей». New Phytologist . 163 (2): 425–438. doi : 10.1111/j.1469-8137.2004.01114.x . PMID  33873625.
  25. ^ ab Jacquemyn, Hans; Honnay, Olivier; Cammue, Bruno PA; Brys, Rein; Lievens, Bart (2010-09-01). "Низкая специфичность и вложенная структура подмножества характеризуют микоризные ассоциации у пяти близкородственных видов рода Orchis". Molecular Ecology . 19 (18): 4086–4095. Bibcode :2010MolEc..19.4086J. doi :10.1111/j.1365-294x.2010.04785.x. ISSN  1365-294X. PMID  20735736. S2CID  24086281.
  26. ^ ab Шефферсон, Ричард П.; Вайс, Майкл; Кулл, Тийу; Тейлор, Д. Ли (2005-02-01). "Высокая специфичность в целом характеризует микоризную ассоциацию у редких орхидей-башмачков, рода Cypripedium". Молекулярная экология . 14 (2): 613–626. Bibcode :2005MolEc..14..613S. doi :10.1111/j.1365-294x.2005.02424.x. ISSN  1365-294X. PMID  15660950. S2CID  2052253.
  27. ^ Alghamdi, Sameera A. (2017). «Влияние микоризных грибов на прорастание семян и рост наземных и эпифитных орхидей». Saudi Journal of Biological Sciences . 26 (3): 495–502. doi :10.1016/j.sjbs.2017.10.021. PMC 6408697. PMID  30899164 . 
  28. ^ abcdefghijklmno Dearnaley, John; Martos, Florent; Selosse, Marc (2012). Микориза орхидей: молекулярная экология, физиология, эволюция и аспекты сохранения. С. 207–230.
  29. ^ аб Селоссе, Марк-Андре; ВЕЙсс, Майкл; Жани, Жан-Люк; Тилье, Энни (сентябрь 2002 г.). «Сообщества и популяции себациноидных базидиомицетов, связанных с ахлорофилловой орхидеей Neottia nidus-avis (L.) LCM Rich. и соседними эктомикоризами деревьев». Молекулярная экология . 11 (9): 1831–1844. Бибкод : 2002MolEc..11.1831S. дои : 10.1046/j.1365-294x.2002.01553.x. ISSN  0962-1083. PMID  12207732. S2CID  17479936.
  30. ^ Черна, Дж.; Мусилек, В. (ноябрь 1967 г.). «Ферментативная активность базидиомицетов». Фолиа микробиологическая . 12 (6): 508–514. дои : 10.1007/bf02875712. ISSN  0015-5632. PMID  6080527. S2CID  10335154.
  31. ^ abcd Dearnaley, John DW (21 июня 2007 г.). «Дальнейшие достижения в исследовании микоризы орхидей» (PDF) . Mycorrhiza . 17 (6): 475–486. Bibcode :2007Mycor..17..475D. doi :10.1007/s00572-007-0138-1. ISSN  0940-6360. PMID  17582535. S2CID  6199725.
  32. ^ abcdef Кэмерон, Дункан Д.; Лик, Джонатан Р.; Рид, Дэвид Дж. (июль 2006 г.). «Мутуалистическая микориза в орхидеях: доказательства переноса углерода и азота от растений к грибам в зеленолистной наземной орхидее Goodyera repens». New Phytologist . 171 (2): 405–416. doi : 10.1111/j.1469-8137.2006.01767.x . PMID  16866946.
  33. ^ abcdef Циммер, Катя; Хинсон, Николь А.; Гебауэр, Герхард; Аллен, Эдит Б.; Аллен, Майкл Ф.; Рид, Дэвид Дж. (июль 2007 г.). «Широкое географическое и экологическое распределение азота и углерода, получаемых от грибов, в пирролоидах и монотропоидах (Ericaceae) и в орхидеях». New Phytologist . 175 (1): 166–175. doi : 10.1111/j.1469-8137.2007.02065.x . PMID  17547676.
  34. ^ АЛЕКСАНДР, КЛЭР; ХЭДЛИ, Г. (декабрь 1985 г.). «ДВИЖЕНИЕ УГЛЕРОДА МЕЖДУ ХОЗЯИНОМ И МИКОРИЗНЫМ ЭНДОФИТОМ ВО ВРЕМЯ РАЗВИТИЯ ОРХИДЕИ GOODYERA REPENS Br». New Phytologist . 101 (4): 657–665. doi : 10.1111/j.1469-8137.1985.tb02871.x . ISSN  0028-646X.
  35. ^ Гирланда, Мариангела; Сегрето, Россана; Кафассо, Доната; Либель, Хайко Тобиас; Родда, Мишель; Эрколе, Энрико; Коццолино, Сальваторе; Гебауэр, Герхард; Перотто, Сильвия (июль 2011 г.). «Фотосинтетические средиземноморские луговые орхидеи характеризуются частичной микогетеротрофией и специфическими микоризными ассоциациями». Американский журнал ботаники . 98 (7): 1148–1163. дои : 10.3732/ajb.1000486 . hdl : 2318/85543 . ISSN  0002-9122. ПМИД  21712419.
  36. ^ abc Фоки, Валерия; Фалья, Николь; Гирланда, Мариангела; Перотто, Сильвия; Балестрини, Рафаэлла (октябрь 2017 г.). «Клеточно-специфическая экспрессия генов-переносчиков питательных веществ растений в микоризах орхидей». Наука о растениях . 263 : 39–45. Бибкод : 2017PlnSc.263...39F. doi :10.1016/j.plantsci.2017.06.015. hdl : 2318/1645327 . ISSN  1873-2259. ПМИД  28818382.
  37. ^ Имхоф, Стефан (март 1998 г.). «Подземные структуры и микотрофия ахлорофиллового Triuris hyalina (Triuridaceae)». ResearchGate . 76 (1): 2011–2019 . Получено 18 октября 2018 г. .
  38. ^ Имхоф, С. (1999). «Анатомия и микотрофия бесхлорофильного Afrothismia winkleri». The New Phytologist . 144 (3): 533–540. doi : 10.1046/j.1469-8137.1999.00532.x . JSTOR  2588890. PMID  33862866.
  39. ^ abcdef Фоки, Валерия; Читарра, Уолтер; Колер, Аннегрет; Войрон, Самуэль; Синган, Васант Р.; Линдквист, Эрика А.; Барри, Керри В.; Гирланда, Мариангела; Григорьев Игорь Владимирович; Мартин, Фрэнсис; Балестрини, Рафаэлла; Перотто, Сильвия (январь 2017 г.). «Экспрессия генов грибов и растений в симбиозе дает представление о путях азота в микоризах орхидей» (PDF) . Новый фитолог . 213 (1): 365–379. дои : 10.1111/nph.14279. ПМИД  27859287.
  40. ^ abcdefghi Куга, Юкари; Сакамото, Наоя; Юримото, Хисаёши (апрель 2014 г.). «Стабильная изотопная клеточная визуализация показывает, что как живые, так и дегенерирующие грибковые пелотоны переносят углерод и азот в протокормы орхидей». New Phytologist . 202 (2): 594–605. doi :10.1111/nph.12700. PMID  24494717.
  41. ^ abcdefghi Расмуссен, Ханне Н.; Расмуссен, Финн Н. (2009). «Орхидейная микориза: последствия образа жизни микофагов». Oikos . 118 (3): 334–345. Bibcode : 2009Oikos.118..334R. doi : 10.1111/j.1600-0706.2008.17116.x. JSTOR  40235687.
  42. ^ abcdefgh СМИТ, С.Е.; ДЖАНИНАЦЦИ-ПИРСОН, В.; КОИДЕ, Р.; КЭРНИ, Дж. В.Г. (1994). «Транспорт питательных веществ в микоризах: структура, физиология и последствия для эффективности симбиоза». Растения и почва . 159 (1): 103–113. Bibcode :1994PlSoi.159..103S. doi :10.1007/BF00000099. JSTOR  42939411. S2CID  23212594.
  43. ^ abcdef Балестрини, Раффаэлла; Нерва, Лука; Силло, Фабиано; Гирланда, Марианджела; Перотто, Сильвия (2 ноября 2014 г.). "Экспрессия генов растений и грибов в микоризных протокормах орхидеи Serapias vomeracea, колонизированных Tulasnella calospora". Plant Signaling & Behavior . 9 (11): e977707. Bibcode : 2014PlSiB...9E7707B. doi : 10.4161/15592324.2014.977707. ISSN  1559-2324. PMC 4623096. PMID 25482758  . 
  44. ^ abc Cameron, Duncan D.; Johnson, Irene; Leake, Jonathan R.; Read, David J. (2007). «Микоризное приобретение неорганического фосфора зеленолистной наземной орхидеей Goodyera repens». Annals of Botany . 99 (5): 831–834. doi :10.1093/aob/mcm018. ISSN  0305-7364. PMC 2802910. PMID 17339276  . 
  45. ^ Перотто, Сильвия; Родда, Марко; Бенетти, Алекс; Силло, Фабиано; Эрколе, Энрико; Родда, Мишель; Гирланда, Мариангела; Мюрат, Клод; Балестрини, Рафаэлла (24 апреля 2014 г.). «Экспрессия генов в протокормах микоризных орхидей предполагает дружественные отношения между растением и грибом». Планта . 239 (6): 1337–1349. Бибкод : 2014Plant.239.1337P. doi : 10.1007/s00425-014-2062-x. hdl : 2318/145348 . PMID  24760407. S2CID  3145750.
  46. ^ ab Dearnaley, John DW; Cameron, Duncan D. (28 ноября 2016 г.). «Транспорт азота в микоризном симбиозе орхидей — дальнейшее доказательство мутуалистической ассоциации» (PDF) . New Phytologist . 213 (1): 10–12. doi :10.1111/nph.14357. ISSN  0028-646X. PMID  27891646.
  47. ^ HADLEY, G.; PURVES, S. (май 1974). «Перемещение 14-углерода от хозяина к грибу в микоризе орхидей». New Phytologist . 73 (3): 475–482. doi : 10.1111/j.1469-8137.1974.tb02126.x . ISSN  0028-646X.
  48. ^ Кэмерон, Дункан Д.; Болин, Джей Ф. (август 2010 г.). «Изотопные доказательства частичной микогетеротрофии у Gentianaceae: и как примеры». American Journal of Botany . 97 (8): 1272–1277. doi : 10.3732/ajb.0900292 . PMID  21616879.
  49. ^ ab СМИТ, САРА Э. (июль 1967 г.). «Транслокация углеводов в микоризах орхидей». New Phytologist . 66 (3): 371–378. doi : 10.1111/j.1469-8137.1967.tb06016.x . ISSN  0028-646X.
  50. ^ abc Whigham, Dennis F.; McCormick, Melissa K.; Smith, Cynthia Rowe; Rasmussen, Hanne Marie Skyggedal; CaldwelP, Bruce; Danie, Tim; O'Neill, Jay (2012). «Взаимодействие между разлагающейся древесиной, микоризами и семенами и протокормами наземных орхидей». S2CID  9150478. {{cite journal}}: Цитировать журнал требует |journal=( помощь )
  51. ^ "Индийская трубка". www.psu.edu .
  52. ^ Янг, С.; Пфистер, Д. Х. (июль 2006 г.). «Растения Monotropa uniflora восточного Массачусетса образуют микоризу с разнообразными грибами семейства сыроежек». Mycologia . 98 (4): 535–540. doi :10.1080/15572536.2006.11832656. ISSN  0027-5514. PMID  17139846. S2CID  218587787.
  53. ^ abc Баррозу, Дж.; Казимиро, А.; Каррапико, Ф.; Паис, М. Саломея С. (1988). «Локализация уриказы в микоризах Ophrys lutea Cav». Новый фитолог . 108 (3): 335–340. дои : 10.1111/j.1469-8137.1988.tb04171.x . JSTOR  2433302. PMID  33873926.
  54. ^ Расмуссен, Ханне Н. (2002). «Последние достижения в изучении микоризы орхидей». Plant and Soil . 244 (1/2): 149–163. doi :10.1023/a:1020246715436. ISSN  0032-079X. S2CID  32913958.
  55. ^ аб Хазельвантер, К.; Пасслер, В.; Рейтер, С.; Шмид, Д.Г.; Николсон, Г.; Хентшель, П.; Альберт, К.; Винкельманн, Г. (июнь 2006 г.). «Базидиохром - новый сидерофор орхидных микоризных грибов Ceratobasidium и Rhizoctonia spp». Биометаллы . 19 (3): 335–343. doi : 10.1007/s10534-006-6986-x. ISSN  0966-0844. PMID  16799871. S2CID  9712761.
  56. ^ Чжао, Мин-Мин; Чжан, Ган; Чжан, Да-Вэй; Сяо, Ю-Юнь; Го, Шунь-Син (13 августа 2013 г.). "Анализ EST выявляет предполагаемые гены, участвующие в симбиотическом прорастании семян у Dendrobium officinale". PLOS ONE . ​​8 (8): e72705. Bibcode :2013PLoSO...872705Z. doi : 10.1371/journal.pone.0072705 . ISSN  1932-6203. PMC 3742586 . PMID  23967335. 
  57. ^ ab Neilands, JB (10 ноября 1995 г.). «Сидерофоры: структура и функция микробных соединений для транспортировки железа». Журнал биологической химии . 270 (45): 26723–26726. doi : 10.1074/jbc.270.45.26723 . ISSN  0021-9258. PMID  7592901.
  58. ^ ab Swarts, Nigel D.; Dixon, Kingsley W. (2009). «Перспективы сохранения орхидей в ботанических садах». Trends in Plant Science . 14 (11): 590–598. Bibcode : 2009TPS....14..590S. doi : 10.1016/j.tplants.2009.07.008. PMID  19733499.
  59. ^ Бидартондо, Мартин И.; Бургхардт, Бастиан; Гебауэр, Герхард; Брунс, Томас Д.; Рид, Дэвид Дж. (2004). «Изменение партнёров в темноте: изотопные и молекулярные доказательства эктомикоризных связей между лесными орхидеями и деревьями». Труды: Биологические науки . 271 (1550): 1799–1806. doi :10.1098/rspb.2004.2807. JSTOR  4142864. PMC 1691795. PMID  15315895 . 
  60. ^ Маккендрик, С. Л.; Лик, Дж. Р.; Рид, Д. Дж. (2000). «Симбиотическое прорастание и развитие микогетеротрофных растений в природе: перенос углерода от эктомикоризных Salix repens и Betula pendula к орхидее Corallorhiza trifida через общие гифальные соединения». The New Phytologist . 145 (3): 539–548. doi : 10.1046/j.1469-8137.2000.00592.x . JSTOR  2588821. PMID  33862911.
  61. ^ ab Мартос, Флоран; Муньос, Франсуа; Пайе, Тьерри; Коттке, Ингрид; Гонно, Седрик; Селосс, Марк-Андре (2012-10-01). «Роль эпифитизма в архитектуре и эволюционных ограничениях в микоризных сетях тропических орхидей». Молекулярная экология . 21 (20): 5098–5109. Bibcode : 2012MolEc..21.5098M. doi : 10.1111/j.1365-294x.2012.05692.x. ISSN  1365-294X. PMID  22765763. S2CID  25886816.
  62. ^ Цзы, Сяо-Мэн; Шэн, Чун-Линг; Гудейл, менеджер Уроми; Шао, Ши-Чэн; Гао, Цзян-Юнь (01 октября 2014 г.). «Приманка для семян in situ для выделения грибов, способствующих прорастанию эпифитной орхидеи Dendrobium aphyllum (Orchidaceae)». Микориза . 24 (7): 487–499. Бибкод : 2014Mycor..24..487Z. дои : 10.1007/s00572-014-0565-8. ISSN  0940-6360. PMID  24563211. S2CID  16159136.
  63. ^ Сакамото, Юки; Ёкояма, Джун; Маки, Масаюки (2015). «Микоризное разнообразие орхидеи Cephalanthera longibracteata в Японии». Миконаука . 56 (2): 183–189. дои : 10.1016/j.myc.2014.06.002.
  64. ^ Тейлор, Д. Ли; Брунс, Томас Д.; Ходжес, Скотт А. (2004-01-07). «Доказательства микоризных рас в мошеннической орхидее». Труды Королевского общества Лондона B: Биологические науки . 271 (1534): 35–43. doi :10.1098/rspb.2003.2557. ISSN  0962-8452. PMC 1691555. PMID 15002769  . 
  65. ^ Перейра, Гильермо; Ромеро, Кристиан; Суз, Лаура М.; Атала, Кристиан (2014). «Основные микоризные партнеры эндемичных чилийских орхидей Chloraea collicensis и C. gavilu». Флора — морфология, распространение, функциональная экология растений . 209 (2): 95–99. Bibcode : 2014FMDFE.209...95P. doi : 10.1016/j.flora.2013.12.001.
  66. ^ Маккормик, Мелисса К.; Уигхэм, Деннис Ф.; Слоан, Дэн; О'Мэлли, Келли; Ходкинсон, Брендан (апрель 2006 г.). «ВЕРНОСТЬ ОРХИДЕИ–ГРИБКА: БРАК, КОТОРЫЙ ДОЛГО ПРОДОЛЖАЕТСЯ?». Экология . 87 (4): 903–911. doi :10.1890/0012-9658(2006)87[903:OFAMMT]2.0.CO;2. ISSN  0012-9658. PMID  16676534.
  67. ^ Аггарвал, Симми, Зеттлер, Лоуренс В. (2010). «Реинтродукция находящейся под угрозой исчезновения наземной орхидеи Dactylorhiza hatagirea (D. Don) Soo при помощи симбиотического прорастания семян - первый отчет с Индийского субконтинента». Природа и наука . 8 (10): 139–145 – через ResearchGate.{{cite journal}}: CS1 maint: multiple names: authors list (link)

Внешние ссылки