stringtranslate.com

Тритрофические взаимодействия в защите растений

Муравьи , привлеченные питательной ценностью, которую обеспечивают внецветковые нектарники листьев Drynaria quercifolia, участвуют в трехкомпонентном взаимодействии: растение , травоядные насекомые и они сами как хищники .

Тритрофические взаимодействия в защите растений от травоядных описывают экологическое воздействие трех трофических уровней друг на друга: растение, травоядное животное и его естественные враги. Их также можно назвать мультитрофическими взаимодействиями , когда рассматриваются дополнительные трофические уровни , такие как почвенные микробы, эндофиты или гиперпаразитоиды (хищники более высокого порядка). [1] [2] Тритрофические взаимодействия объединяют опыление и распространение семян как жизненно важные биологические функции , которые растения выполняют посредством сотрудничества с животными . [3]

Естественные враги — хищники , патогены и паразитоиды , которые нападают на насекомых, питающихся растениями, — могут приносить пользу растениям, препятствуя пищевому поведению вредных насекомых. Считается, что многие черты растений развились в ответ на этот мутуализм , чтобы сделать себя более привлекательными для естественных врагов. Этот набор естественных врагов действует для защиты от чрезмерного травоядия и считается косвенным механизмом защиты растений. [3] Черты, привлекательные для естественных врагов, могут быть физическими, как в случае доматий и нектарников ; [1] или химическими, как в случае индуцированных летучих химических веществ растений , которые помогают естественным врагам определять источник пищи. [4]

Люди могут использовать тритрофные взаимодействия для биологической борьбы с насекомыми-вредителями.

Химические механизмы привлечения врага

Растения производят вторичные метаболиты, известные как аллелохимические вещества . Вместо того, чтобы участвовать в основных метаболических процессах , они опосредуют взаимодействие между растением и его окружающей средой, часто привлекая, отталкивая или отравляя насекомых. [5] [6] Они также помогают производить вторичные компоненты клеточной стенки, такие как те, которые требуют модификации аминокислот. [7]

В тритрофной системе летучие вещества , которые выбрасываются в воздух, превосходят поверхностные химикаты в привлечении естественных врагов, ищущих пропитание, издалека. Растения также вырабатывают корневые летучие вещества, которые будут управлять тритрофными взаимодействиями между подземными травоядными и их естественными врагами. [8] Некоторые летучие вещества растений могут ощущаться человеком и придают растениям, таким как базилик, эвкалипт и сосна, их характерные запахи. [1] Смесь и соотношения отдельных летучих веществ, выделяемых растением при определенных обстоятельствах (также называемых синомонами в контексте привлечения естественных врагов), называются профилем летучих веществ. Они весьма специфичны для определенных видов растений и обнаруживаются в метрах от источника. Хищники и паразитоиды используют специфичность профилей летучих веществ для навигации по сложным инфохимическим сигналам, подаваемым растениями в их попытках обнаружить определенный вид добычи. [1]

Производство летучих веществ, вероятно, будет полезным при двух условиях: они эффективны в привлечении естественных врагов и естественные враги эффективны в устранении или препятствовании травоядным животным. Однако летучие химические вещества, возможно, изначально не эволюционировали для этой цели; они действуют в качестве внутрирастительных сигналов, [9] привлекая опылителей, [10] или отталкивая травоядных, которым не нравятся такие запахи. [1]

Индуцированные защиты

Жасмоновая кислота — летучее вещество, выделяемое травоядными животными, — помогает привлекать естественных врагов вредителей растений.

Когда травоядное животное начинает есть растение, растение может отреагировать увеличением производства летучих веществ или изменением своего профиля летучих веществ . Эта пластичность контролируется либо путем жасмоновой кислоты , либо путем салициловой кислоты , в зависимости от травоядного животного; эти вещества часто называют летучими веществами растений, индуцированными травоядными (HIPV). [1] [4] Растительный гормон жасмоновая кислота увеличивается в концентрации, когда растения повреждены, и отвечает за индукцию транскрипции ферментов, которые синтезируют вторичные метаболиты. [7] Этот гормон также помогает в производстве защитных белков, таких как ингибиторы α-амилазы , а также лектины . Поскольку α-амилаза расщепляет крахмал, ингибиторы α-амилазы не позволяют насекомым получать питание из крахмала. [7] Лектины также мешают усвоению питательных веществ насекомыми, поскольку они связываются с углеводами. [7] 

Хотя летучие вещества любого рода оказывают привлекательное воздействие на естественных врагов, этот эффект сильнее для поврежденных растений, чем для неповрежденных, [1] , возможно, потому, что индуцированные летучие вещества сигнализируют об окончательной и недавней активности травоядных. Индуцируемость порождает идею о том, что растения посылают «сигнал бедствия» на третий трофический уровень во время нападения травоядных.

Естественные враги могут различать механические повреждения тканей, которые могут возникать во время событий, не связанных с травоядностью, и повреждения, которые являются прямым результатом поведения насекомых, питающихся насекомыми. Наличие слюны или отрыгивания травоядных опосредует эту дифференциацию, и полученный химический путь приводит к более сильной реакции естественного врага, чем механическое повреждение. [11] [12] [13] [14] Надежность HIPV в передаче местоположения добычи означает, что для многих врагов, питающихся насекомыми, вызванные летучие вещества растений более привлекательны, чем даже запахи, испускаемые самим насекомым-жертвой. [15]

Растения способны определять, какие типы травоядных видов присутствуют, и будут реагировать по-разному, учитывая черты травоядных. Если определенные защитные механизмы неэффективны, растения могут обратиться к привлечению естественных врагов популяций травоядных. Например, дикие растения табака используют никотин , нейротоксин , для защиты от травоядных. Однако, столкнувшись с толерантными к никотину травоядными, они будут привлекать естественных врагов. [16]

Локальные и системные сигналы

Когда травоядные запускают индуцируемый путь химической защиты, полученные HIPV могут испускаться либо из места повреждения при кормлении (локальная индукция), либо из неповрежденных тканей, принадлежащих поврежденному растению (системная индукция). Например, когда травоядное животное питается одним листом проростка кукурузы, растение будет испускать летучие вещества из всех своих листьев, независимо от того, были ли они повреждены или нет. Локально индуцированная защита помогает паразитоидам нацеливать свое поведение по добыче пищи на точное местоположение травоядного на растении. Системная защита менее пространственно специфична и может служить для того, чтобы сбить с толку врага, как только будет обнаружено исходное растение. Растение может одновременно использовать как локальные, так и системные реакции. [1]

Морфологические механизмы привлечения врага

Доматиа

Безволосая ямка domatium на нижней стороне листа Guioa acutifolia.

Естественные враги должны выживать достаточно долго и достаточно быстро реагировать на летучие вещества растений, чтобы принести пользу растению посредством хищнического поведения. Определенные структуры растений, называемые доматиями , могут выборочно усиливать мутуализм с естественными врагами и увеличивать выгоду от приспособленности, которую они получают от этого мутуализма, обеспечивая выживание и близость естественных врагов. Доматии обеспечивают своего рода жилье или убежище для хищников как от абиотических стрессоров , таких как высыхание, так и от биотических стрессоров, таких как хищничество со стороны хищников более высокого порядка. Поэтому они не только обеспечивают лучшее выживание, но и устраняют время, необходимое естественным врагам для обнаружения и перемещения к поврежденному растению. Естественные враги, которые используют доматии, часто считаются «телохранителями» растения, на котором или в котором они живут. Доматии могут быть такими же хорошо развитыми, как шипы акации, или такими же простыми и случайными, как углубление или щель в стебле листа, но они отличаются от галлов и других подобных структур тем, что они не вызваны насекомым, а сформированы конститутивно растением. [1]

Пищевые награды

Пока естественные враги имеют некоторый потенциал быть всеядными , растения могут предоставлять пищевые ресурсы, чтобы поощрять их удержание и увеличивать их влияние на популяции травоядных. Однако этот потенциал может зависеть от ряда черт насекомых. Например, хищники -полужесткокрылые могут использовать свои сосущие ротовые части, чтобы использовать листья, стебли и плоды, но пауки с хелицерами не могут. [17] Тем не менее, было замечено, что насекомые, которых широко считают чисто плотоядными, отклоняются от ожидаемого поведения при кормлении. [18] Некоторые растения просто терпят низкий уровень травоядности со стороны естественных врагов за услугу, которую они оказывают, избавляя растение от более серьезных травоядных. Однако другие имеют структуры, которые, как считается, не служат никакой другой цели, кроме привлечения и снабжения естественных врагов. Эти структуры вытекают из долгой истории совместной эволюции между первым и третьим трофическими уровнями. Хорошим примером являются внецветковые нектарники , которые многие мирмекофиты и другие покрытосеменные растения имеют на листьях, прицветниках, стеблях и плодах. С точки зрения питания внецветковые нектарники похожи на цветочные нектарники, но они не приводят к контакту посещающего насекомого с пыльцой. Поэтому их существование не является результатом мутуализма опылителя и растения, а скорее тритрофным, защитным взаимодействием. [17]

Секвестрация растительных защитных соединений травоядными

гусеница жует лист
Мультитрофическое взаимодействие: личинки Euphydryas editha taylori выделяют защитные соединения из определенных видов растений, которые они потребляют, чтобы защитить себя от хищных птиц.

Область химической экологии выявила дополнительные типы мультитрофических взаимодействий растений , которые влекут за собой передачу защитных соединений через несколько трофических уровней. [19] Например, было обнаружено, что некоторые виды растений родов Castilleja и Plantago производят защитные соединения, называемые иридоидными гликозидами , которые секвестрируются в тканях личинок бабочки Тейлора Checkerspot , которые выработали толерантность к этим соединениям и способны потреблять листву этих растений. [20] [21] Эти секвестрированные иридоидные гликозиды затем обеспечивают химическую защиту от хищных птиц личинкам бабочек. [20] [21] Другим примером такого рода мультитрофического взаимодействия в растениях является передача защитных алкалоидов, вырабатываемых эндофитами, живущими внутри злакового хозяина, гемипаразитическому растению, которое также использует злаки в качестве хозяина. [22]

Человек использует

Совместное выращивание растений контролирует вредителей частично за счет поощрения естественных врагов. [23]

Эксплуатация тритрофических взаимодействий может принести пользу сельскохозяйственным системам. Биоконтроль вредителей сельскохозяйственных культур может осуществляться на третьем трофическом уровне при условии наличия достаточной популяции естественных врагов. [24] [25] Однако широкое использование пестицидов или Bt -культур может подорвать успех естественных врагов. [26] [27] [28] В некоторых случаях популяции хищников и паразитоидов уничтожаются, что требует еще большего использования инсектицидов, поскольку экологическая услуга, которую они оказывали по контролю над травоядными, была утрачена.

Даже когда пестициды не используются широко, монокультуры часто испытывают трудности с поддержанием естественных врагов в достаточном количестве для того, чтобы они могли сократить популяции вредителей. [ требуется ссылка ] Отсутствие разнообразия на первом трофическом уровне связано с низким обилием на третьем, поскольку в системе отсутствуют альтернативные ресурсы, необходимые для стабильных, больших популяций естественных врагов. Диету естественных врагов можно субсидировать за счет увеличения разнообразия ландшафта с помощью сопутствующих посадок , пограничных культур, покровных культур , совмещения культур или толерантности к росту некоторых сорняков. [23] Когда предоставляются нектар или другие богатые сахаром ресурсы, популяция естественных врагов процветает. [29]

Биологический контроль

Морфологические характеристики растений и успешность естественных врагов

Железистые трихомы обнаружены у Drosera hartmeyerorum.

Помимо доматии и питательных наград, на колонизацию растений естественными врагами влияют и другие характеристики растений. К ним могут относиться физический размер, форма, плотность, зрелость, цвет и текстура данного вида растений. Конкретные характеристики растений, такие как волосатость или глянцевитость растительности, могут оказывать неоднозначное воздействие на разных естественных врагов. Например, трихомы снижают эффективность охоты многих естественных врагов, поскольку трихомы имеют тенденцию замедлять или предотвращать движение из-за физических препятствий, которые они представляют, или клейких выделений, которые они производят. Однако иногда виды добычи могут быть более затруднены, чем хищники. Например, когда добыча белокрылки паразитоида Encarsia formosa замедляется волосками растений, паразитоид может обнаружить и паразитировать на большем количестве молодых белокрылок. [24]

Многие хищные жуки -кокцинелиды отдают предпочтение типу поверхности листьев, которые они часто посещают. Имея возможность приземлиться на блестящую или волосатую листву Brassica oleracea , жуки предпочитают блестящую листву, поскольку они лучше способны цепляться за эти листья. Исследования оценивают влияние различных генотипов растений на естественных врагов. [24]

Летучие органические соединения

Два способа, которыми выброс летучих органических соединений (ЛОС) может принести пользу растениям, — это отпугивание травоядных и привлечение естественных врагов. [30] Синтетические продукты могут воспроизводить различные профили ЛОС, выделяемые различными растениями; эти продукты могут применяться к растениям, страдающим от вредителей, на которых нападают привлеченные естественные враги. [30] Это может привести к тому, что естественные враги проникнут в посевы, занятые популяциями вредителей, которые в противном случае, вероятно, остались бы незамеченными естественными врагами. [31]

Перед тем как приступить к манипуляциям с ЛОС, необходимо учесть четыре элемента: ЛОС должны эффективно помогать естественному врагу находить добычу; у вредителя должны присутствовать естественные враги; затраты на приспособленность, связанные с потенциальным привлечением большего количества травоядных животных, должны быть превышены привлечением естественных врагов; и естественные враги не должны подвергаться отрицательному воздействию прямых защитных сил растений, которые могут присутствовать. [32]

Внецветковые нектарники

Пара внецветковых нектарников, выделяющих нектар из листа Passiflora edulis.

Уровень одомашнивания хлопчатника коррелирует с косвенными инвестициями в защиту в форме внецветковых нектарников. Дикие сорта производят больше нектара и привлекают большее количество естественных врагов. [33] Таким образом, процесс выведения новых сортов хлопчатника упустил из виду естественные черты устойчивости в погоне за высокоурожайными сортами, которые можно защитить пестицидами. Растения, несущие внецветковые нектарники, имеют более низкий уровень вредителей наряду с большим уровнем естественных врагов. [34] Эти результаты иллюстрируют потенциальные выгоды, которые могут быть получены путем включения желаемой генетики диких сортов в культурные сорта.

Доматиа

Некоторые тропические растения принимают колонии муравьев в своих полых домациях и обеспечивают муравьев питанием, поступающим из нектарников или пищевых тел. Эти колонии муравьев стали зависеть от растений-хозяев для своего выживания и поэтому активно защищают растение; эта защита может принимать форму уничтожения или отражения вредителей, сорняков и некоторых грибковых патогенов. Китайские фермеры, выращивающие цитрусовые, извлекали выгоду из этих мутуалистических отношений в течение многих лет, включая искусственные гнезда муравьев в свои посевы для подавления вредителей. [35]

Паразитоиды

Бразильская паразитоидная оса откладывает яйцеклад .

Паразитоиды успешно включаются в биологические программы борьбы с вредителями в течение многих лет. Растения могут влиять на воздействие паразитоидов на травоядных, высвобождая химические сигналы, которые привлекают паразитоидов, и предоставляя источники пищи или доматии. [1] Некоторые паразитоиды могут зависеть от этих взаимоотношений с растениями. Поэтому в сельскохозяйственных районах, где желательно присутствие паразитоидов, обеспечение того, чтобы выращиваемые культуры соответствовали всем этим требованиям, вероятно, будет способствовать более высокой популяции паразитоидов и лучшей борьбе с вредителями. [31]

Паразитирующая тля с видимыми выходными отверстиями паразитоидных ос.

В урожае сахарной свеклы , когда выращивалась только свекла, паразитировало мало тлей. Однако, когда рядом с сахарной свеклой выращивались листовые культуры, паразитизм тлей увеличивался. Листовые культуры выделяют больше ЛОС, чем сахарная свекла. В результате растения-компаньоны листовой культуры привлекают больше паразитоидов тли, которые убивают тлю как в листовой культуре, так и в близлежащих растениях сахарной свеклы. [36]

В связанном исследовании этилен и другие соединения, выделяемые растениями риса в ответ на кормление бурой цикадкой, привлекли факультативного паразитоида , который паразитирует на яйцах бурой цикадки. [30]

В другом исследовании присутствие нектарников растений вне цветков в хлопковых культурах заставило паразитоидов проводить больше времени в хлопке и привело к паразитированию большего количества личинок моли, чем в хлопковых культурах без нектарников. После публикации этого исследования большинство фермеров перешли на сорта хлопка с нектарниками. [37] Отдельное исследование показало, что натурализованный сорт хлопка выделял в семь раз больше ЛОС, чем культивируемые сорта хлопка, когда испытывал повреждения от кормления. [38] Неизвестно, распространяется ли это на другие культуры; есть случаи, когда другие культуры не показывают такой же тенденции. [31]

Эти результаты показывают конкретные переменные, которыми фермер может манипулировать, чтобы влиять на популяции паразитоидов, и иллюстрируют потенциальное влияние управления средой обитания паразитоидов на борьбу с вредителями. [31] В случае хлопка и других подобных сценариев с высоким содержанием ЛОС существует интерес к генной инженерии химических путей культивируемых сортов для избирательного производства высоких ЛОС, которые наблюдались в натурализованных сортах, чтобы привлечь больше популяций естественных врагов. Это создает проблемы, но может создать многообещающие возможности для борьбы с вредителями. [39]

Возбудители болезней насекомых

Муха, зараженная энтомопатогенным грибом рода Cordyceps, с наличием структур плодового тела

Энтомопатогены — еще одна группа организмов, на которые влияют растения. Степень влияния во многом зависит от эволюционной истории, общей для них, а также от метода заражения патогенов и продолжительности их выживания вне хозяина. Различные растения-хозяева насекомых содержат соединения, которые вызывают модуляцию смертности насекомых при одновременном введении определенных энтомопатогенов. Было зафиксировано увеличение смертности до 50 раз. Однако некоторые растения оказывают негативное влияние на энтомопатогены, снижая их эффективность. [40]

В первую очередь на энтомопатоген влияет поверхность листьев растения; растения могут выделять различные экссудаты , фитохимические вещества и аллеолохимические вещества через свои листья, некоторые из которых обладают способностью инактивировать определенные энтомопатогены. [40] Напротив, у других видов растений характеристики листьев могут повышать эффективность энтомопатогенов. Например, смертность гороховой тли была выше в группе тлей, которые были обнаружены на растениях с меньшим количеством восковых экссудатов, чем на растениях с большим количеством восковых экссудатов. Эта сниженная восковость увеличивает передачу конидий Pandora neoaphidus от растения к тле. [41]

Индуцированные кормлением летучие вещества, выделяемые различными растениями, увеличивают количество спор, выделяемых определенными энтомопатогенными грибами , увеличивая вероятность заражения некоторых травоядных, но не других. Растения также могут косвенно влиять на эффективность патогенов, и это обычно происходит либо за счет повышения восприимчивости травоядных хозяев, либо за счет изменения их поведения. Это влияние часто может принимать форму измененных темпов роста, физиологии травоядных или привычек питания. Таким образом, существуют различные способы, которыми виды растений-хозяев могут влиять на энтомопатогенные взаимодействия. [40]

В одном исследовании было обнаружено, что капустные защищают себя, выступая в качестве переносчиков энтомопатогенов. Инфицированные вирусом тли, питающиеся растениями, вводят вирус во флоэму. Вирус пассивно транспортируется во флоэме и разносится по всему растению. Это приводит к тому, что тли, питающиеся отдельно от инфицированных тлей, также заражаются. Это открытие дает возможность вводить в культуры совместимые энтомопатогенные вирусы для защиты от восприимчивых насекомых-вредителей. [42]

Подземные тритрофные взаимодействия

Менее изученными, чем надземные взаимодействия, но становящимися все более важными, являются подземные взаимодействия, которые влияют на защиту растений . [43] Существует сложная сеть путей передачи сигналов , участвующих в реакциях растений на раздражители, и почвенные микробы могут влиять на эти реакции. Некоторые почвенные микробы способствуют росту растений, повышая толерантность к различным экологическим стрессорам, и могут защищать свои растения-хозяева от многих различных патогенов, вызывая системную устойчивость. [44] Организмы в надземной и подземной средах могут взаимодействовать косвенно через растения. Многие исследования показали как положительные, так и отрицательные эффекты, которые один организм в одной среде может оказывать на другие организмы в той же или противоположной среде, при этом растение выступает в качестве посредника. [43]

Микориза, связанная с корнем растения

Колонизация корней растений микоризой обычно приводит к мутуалистическим отношениям между растением и грибом, вызывая ряд изменений в растении. Такая колонизация оказывает неоднозначное воздействие на травоядных; насекомые с разными способами питания подвергаются разному влиянию, некоторые положительно, а другие отрицательно. [45] Также имеет значение вид микоризы, участвующий в этом процессе. Было замечено, что один распространенный вид, Rhizophagus irregularis , оказывает отрицательное влияние на успешность питания жующих травоядных, тогда как другие изученные виды оказывают положительное влияние. [45]

Корни некоторых растений кукурузы вырабатывают защитное химическое вещество, когда корни повреждаются личинками листоеда; это химическое вещество привлекает энтомопатогенный вид нематод Heterorhabditis megidis . Только определенные сорта кукурузы вырабатывают это химическое вещество; растения, которые выделяют это химическое вещество, сталкиваются с паразитированием личинок листоеда в пять раз чаще, чем те, которые этого не делают. Включение этих сортов или их генов в коммерческое производство кукурузы может повысить эффективность лечения нематод. [46]

Дальнейшие исследования показывают, что выделяемые растениями химические вещества действуют как основной источник аттрактанта для нематод. Считается, что травоядные животные эволюционировали, чтобы избегать обнаружения со стороны нематод, тогда как растения эволюционировали, чтобы выделять очень привлекательные химические сигналы. Здесь задействована высокая степень специфичности; виды, составляющие эти тритрофические взаимодействия, эволюционировали друг с другом в течение длительного периода времени и, как следствие, имеют тесные взаимосвязи. [47]

Микроорганизмы также могут влиять на тритрофические взаимодействия. Бактерия Klebsiella aerogenes производит летучий 2,3-бутандиол, который модулирует взаимодействия между растениями, патогенами и насекомыми. [48] Когда растения кукурузы выращиваются в почвенной культуре, содержащей бактерию, или растения инокулируются бактерией, кукуруза становится более устойчивой к грибку Setosphaeria turcica . [48] Бактерия не отпугивает насекомых от травоядности; на самом деле она увеличивает набор веса и потребление листьев гусеницей Spodoptera littoralis . [48] Однако паразитическая оса Cotesia marginiventris легче привлекается растениями кукурузы, выращенными в почвенных культурах, содержащих либо бактерию, производящую летучие вещества, либо чистый 2,3-бутандиол. [48]

Соображения по использованию тритрофических взаимодействий в биологическом контроле

Устойчивое производство сельскохозяйственных культур становится все более важным, если люди хотят поддерживать растущую популяцию и избегать краха производственных систем. [49] В то время как понимание и включение тритрофических взаимодействий в борьбу с вредителями предлагает многообещающий вариант контроля, устойчивый биологический контроль вредителей требует динамического подхода, который включает разнообразие всех присутствующих видов, богатство естественных врагов и ограниченную неблагоприятную активность (т. е. минимальное использование пестицидов). Этот подход особенно важен в усилиях по биологическому контролю сохранения. [50]

Обычно в данной производственной среде задействовано более трех трофических уровней, поэтому модель тритрофического взаимодействия может представлять собой чрезмерное упрощение. [31] Кроме того, в игру могут вступить экологическая сложность и взаимодействия между видами одного и того же трофического уровня. Исследования до сих пор имели относительно узкую направленность, которая может быть подходящей для контролируемых сред, таких как теплицы, но которая еще не рассматривала многопоколенные взаимодействия растений с динамическими сообществами организмов. [51]

Ссылки

  1. ^ abcdefghij Price, Peter W. (2011). Экология насекомых: поведение, популяции и сообщества (4-е изд.). Кембридж: Cambridge University Press . ISBN 978-0-521-83488-9.
  2. ^ Лехтонен, Пяйви; Хеландер, Марджо; Подмигни, Майкл; Спорер, Фрэнк; Сайкконен, Кари (12 октября 2005 г.). «Перенос защитных алкалоидов эндофитного происхождения от травы к гемипаразитарному растению». Экологические письма . 8 (12): 1256–1263. Бибкод : 2005EcolL...8.1256L. дои : 10.1111/j.1461-0248.2005.00834.x .
  3. ^ ab Heil, Martin (2008). «Косвенная защита через тритрофические взаимодействия». New Phytologist . 178 (1): 41–61. doi : 10.1111/j.1469-8137.2007.02330.x . PMID  18086230.
  4. ^ ab Karban, Richard (2011). «Экология и эволюция индуцированной устойчивости к травоядным». Functional Ecology . 25 (2): 339–347. Bibcode : 2011FuEco..25..339K. doi : 10.1111/j.1365-2435.2010.01789.x .
  5. ^ Френкель, ГС (29 мая 1959 г.). «Смысл существования вторичных растительных веществ: эти странные химикаты возникли как средство защиты растений от насекомых, а теперь направляют насекомых к пище». Science . 129 (3361): 1466–1470. Bibcode :1959Sci...129.1466F. doi :10.1126/science.129.3361.1466. PMID  13658975.
  6. ^ Уиттекер, Р. Х.; Фини, П. П. (26 февраля 1971 г.). «Аллелохимика: химические взаимодействия между видами». Science . 171 (3973): 757–770. Bibcode :1971Sci...171..757W. doi :10.1126/science.171.3973.757. PMID  5541160.
  7. ^ abcd Таиз, Линкольн (2018). Основы физиологии растений . Нью-Йорк, США: Oxford University Press. С. 520–521.
  8. ^ Расманн, Серджио; Кёлльнер, Тобиас Г.; Дегенхардт, Йорг; Хилтпольд, Иван; Топфер, Стефан; Кульманн, Ульрих; Гершензон, Джонатан; Терлингс, Тед CJ (7 апреля 2005 г.). «Привлечение энтомопатогенных нематод через поврежденные насекомыми корни кукурузы» (PDF) . Природа . 434 (7034): 732–737. Бибкод : 2005Natur.434..732R. дои : 10.1038/nature03451. PMID  15815622. S2CID  4104266.
  9. ^ Frost, Christopher J.; Appel, Heidi M.; Carlson, John E.; De Moraes, Consuelo M.; Mescher, Mark C.; Schultz, Jack C. (2007). «Внутрирастительная сигнализация через летучие вещества преодолевает сосудистые ограничения системной сигнализации и запускает реакции против травоядных». Ecology Letters . 10 (6): 490–498. Bibcode : 2007EcolL..10..490F. doi : 10.1111/j.1461-0248.2007.01043.x. PMID  17498148.
  10. ^ Kessler, D.; Gase, K.; Baldwin, IT (29 августа 2008 г.). «Полевые эксперименты с трансформированными растениями раскрывают чувство цветочных запахов». Science . 321 (5893): 1200–1202. Bibcode :2008Sci...321.1200K. doi :10.1126/science.1160072. PMID  18755975. S2CID  206513974.
  11. ^ Turlings, TCJ; Tumlinson, JH; Lewis, WJ (30 ноября 1990 г.). «Эксплуатация запахов растений, вызванных травоядными, паразитическими осами, ищущими хозяина» (PDF) . Science . 250 (4985): 1251–1253. Bibcode :1990Sci...250.1251T. doi :10.1126/science.250.4985.1251. PMID  17829213. S2CID  13430669.
  12. ^ Маттиаччи, Летиция; Дике, Марсель; Постумус, Мартен А. (1994). «Индукция паразитоида, привлекающего синомон, в растениях брюссельской капусты путем кормления личинками Pieris Brassicae: роль механических повреждений и стимулятора травоядных». Журнал химической экологии . 20 (9): 2229–2247. Бибкод : 1994JCEco..20.2229M. дои : 10.1007/BF02033199. PMID  24242803. S2CID  6121052.
  13. ^ Halitschke, R.; Keßler, A.; Kahl, J.; Lorenz, A.; Baldwin, IT (23 августа 2000 г.). «Экофизиологическое сравнение прямой и непрямой защиты у Nicotiana attenuata». Oecologia . 124 (3): 408–417. Bibcode :2000Oecol.124..408H. doi :10.1007/s004420000389. PMID  28308780. S2CID  5034158.
  14. ^ Röse, Ursula SR; Tumlinson, James H. (22 апреля 2005 г.). «Системная индукция выделения летучих веществ в хлопке: насколько специфичен сигнал для травоядных?». Planta . 222 (2): 327–335. Bibcode :2005Plant.222..327R. doi :10.1007/s00425-005-1528-2. PMID  15856281. S2CID  13438362.
  15. ^ Steinberg, Shimon; Dicke, Marcel; Vet, Louise EM (1993). «Относительная важность инфохимикатов первого и второго трофических уровней в дальнем расположении хозяина личиночным паразитоидом Cotesia glomerata». Journal of Chemical Ecology . 19 (1): 47–59. Bibcode : 1993JCEco..19...47S. doi : 10.1007/BF00987470. PMID  24248510. S2CID  797047.
  16. ^ Тайз, Линкольн (2018). Основы физиологии растений . Нью-Йорк, Нью-Йорк: Oxford University Press USA. С. 511.
  17. ^ ab Price, Peter W. (2011). Экология насекомых: поведение, популяции и сообщества (4-е изд.). Кембридж: Cambridge University Press. ISBN 978-0-521-83488-9.
  18. ^ Рубинофф, Д. (22 июля 2005 г.). «Плетущая паутину гусеница преследует улиток». Science . 309 (5734): 575. doi :10.1126/science.1110397. PMID  16040699. S2CID  42604851.
  19. ^ Tscharntke, Teja; Hawkins, Bradford A. (2002). Мультитрофные уровни взаимодействия . Кембридж: Cambridge University Press. стр. 10, 72. ISBN 978-0-511-06719-8.
  20. ^ ab Haan, Nate L.; Bakker, Jonathan D.; Bowers, M. Deane (14 января 2021 г.). «Предпочтение, производительность и химическая защита у исчезающих бабочек, использующих новые и предковые растения-хозяева». Scientific Reports . 11 (992): 992. Bibcode :2021NatSR..11..992H. doi :10.1038/s41598-020-80413-y. PMC 7809109 . PMID  33446768. 
  21. ^ ab Haan, Nate L.; Bakker, Jonathan D.; Bowers, M. Deane (май 2018 г.). «Гемипаразиты могут передавать косвенные эффекты от своих растений-хозяев травоядным». Ecology . 99 (2): 399–410. Bibcode :2018Ecol...99..399H. doi :10.1002/ecy.2087. JSTOR  26624251. PMID  29131311 . Получено 02.05.2022 .
  22. ^ Лехтонен, Пяйви; Хеландер, Марджо; Подмигни, Майкл; Спорер, Фрэнк; Сайкконен, Кари (12 октября 2005 г.). «Перенос защитных алкалоидов эндофитного происхождения от травы к гемипаразитарному растению». Экологические письма . 8 (12): 1256–1263. Бибкод : 2005EcolL...8.1256L. дои : 10.1111/j.1461-0248.2005.00834.x .
  23. ^ ab Landis, Douglas A.; Wratten, Stephen D.; Gurr, Geoff M. (2000). «Управление средой обитания для сохранения естественных врагов членистоногих вредителей в сельском хозяйстве». Annual Review of Entomology . 45 (1): 175–201. doi :10.1146/annurev.ento.45.1.175. PMID  10761575.
  24. ^ abc Bottrell, Dale G.; Barbosa, Pedro; Gould, Fred (1998). «Manipulating Natural Enemies By Plant Variety Selection and Modification: A Realistic Strategy?». Annual Review of Entomology . 43 (1): 347–367. doi :10.1146/annurev.ento.43.1.347. PMID  15012394.
  25. ^ Cortesero, AM; Stapel, JO; Lewis, WJ (2000). «Понимание и манипулирование атрибутами растений для усиления биологического контроля». Biological Control . 17 (1): 35–49. Bibcode : 2000BiolC..17...35C. CiteSeerX 10.1.1.337.1094 . doi : 10.1006/bcon.1999.0777. 
  26. ^ Обрицкий, Джон Дж. (2001). «Трансгенная инсектицидная кукуруза: от инсектицидной токсичности к экологической сложности Анализ трансгенной инсектицидной кукурузы, разработанной для чешуекрылых вредителей, показывает, что потенциальные преимущества генной инженерии сельскохозяйственных культур для борьбы с насекомыми-вредителями могут не перевешивать потенциальные экологические и экономические риски». BioScience . 51 (5): 353–361. doi : 10.1641/0006-3568(2001)051[0353:TICBIT]2.0.CO;2 .
  27. ^ Гроот, Астрид Т.; Дике, Марсель (2002). «Трансгенные растения, устойчивые к насекомым, в многотрофическом контексте». The Plant Journal . 31 (4): 387–406. doi : 10.1046/j.1365-313X.2002.01366.x . PMID  12182699.
  28. ^ Poppy, Guy M.; Sutherland, Jamie P. (2004). «Может ли биологический контроль выиграть от генетически модифицированных культур? Тритрофические взаимодействия на трансгенных растениях, устойчивых к насекомым». Физиологическая энтомология . 29 (3): 257–268. doi :10.1111/j.0307-6962.2004.00382.x. S2CID  59330885.
  29. ^ Wäckers, под редакцией FL; Rijn, PCJ van; Bruin, J. (2005). Растительная пища для плотоядных насекомых: защитный мутуализм и его применение (1-е издание в мягкой обложке). Нью-Йорк: Cambridge University Press. ISBN 978-0521819411. {{cite book}}: |first=имеет общее название ( помощь )
  30. ^ abc Nurindah, N., Wonorahardjo, S., Sunarto, DA, Sujak, S. (2017). «Химические сигналы в тритрофических взаимодействиях при биоконтроле насекомых-вредителей». Журнал исследований чистой и прикладной химии . 6 (1): 49–56. doi : 10.21776/ub.jpacr.2017.006.01.282 .{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  31. ^ abcde Poppy, GM (1997). «Тритрофные взаимодействия: улучшение экологического понимания и биологического контроля?». Endeavour . 21 (2): 61–65. doi :10.1016/S0160-9327(97)01042-9.
  32. ^ Кесслер, А., Болдуин, И.Т. (2002). «Тритрофные взаимодействия, опосредованные растениями, и биологическая борьба с вредителями». AgBiotechNet . 4 – через Research Gate.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  33. ^ Лландрес, А.Л., Вердени-Вилальта, О., Жан, Дж., Гебель, Ф., Сейди, О., Брево, Т. (2019). «Экстрафлоральные нектарники хлопка как косвенная защита от насекомых-вредителей». Фундаментальная и прикладная экология . 37 : 24–34. дои :10.1016/j.baae.2019.05.001. S2CID  181342207 – через Elsevier Science Direct.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  34. ^ Mathews, Clarissa R.; Bottrell, Dale G.; Brown, Mark W. (1 февраля 2011 г.). «Взаимодействие между внецветковыми нектарниками, муравьями (Hymenoptera: Formicidae) и другими естественными врагами влияет на биологический контроль Grapholita molesta (Lepidoptera: Tortricidae) на персике (Rosales: Rosaceae)». Environmental Entomology . 40 (1): 42–51. doi :10.1603/EN10161.
  35. ^ Хейл, М. (2008). «Косвенная защита через тритрофические взаимодействия». The New Phytologist . 178 (1): 41–61. doi : 10.1111/j.1469-8137.2007.02330.x . PMID  18086230 – через JSTOR.
  36. ^ Read, DP, Feeny, PP, Root, RB (1970). «Выбор среды обитания паразитом тли Diaeretiella Rapae (Hymenoptera: Braconidae) и гиперпаразитом Charips Brassicae (Hymenoptera: Cynipidae)». Канадский энтомолог . 102 (12): 1567–1578. doi :10.4039/Ent1021567-12. S2CID  84949921.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  37. ^ Stapel, JO, Cortesero, AM, DeMoraes, CR, Tumlinson, JH и Lewis, WJ (1996). «Влияние внецветкового нектара, медвяной росы и сахарозы на поисковое поведение и эффективность Microplitis croceipes (Hymenoptera: Braconidae) в хлопке». Environmental Entomology . 26 (3): 617–623. doi : 10.1093/ee/26.3.617 .{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  38. ^ Лафрин, Дж. Х., Манукян, А., Хит, Р. Р., Тумлинсон, Дж. Х. (1995). «Летучие вещества, выделяемые различными сортами хлопка, поврежденными в результате кормления личинками совки свеклы». Журнал химической экологии . 21 (8): 1217–1227. Бибкод : 1995JCEco..21.1217L. дои : 10.1007/BF02228321. PMID  24234527. S2CID  35273594.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  39. ^ Poppy, Guy M.; Sutherland, Jamie P. (2004). «Может ли биологический контроль выиграть от генетически модифицированных культур? Тритрофические взаимодействия на трансгенных растениях, устойчивых к насекомым». Физиологическая энтомология . 29 (3): 257–268. doi :10.1111/j.0307-6962.2004.00382.x. S2CID  59330885.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  40. ^ abc Cory, JS, Hoover, K. (2006). «Эффекты, опосредованные растениями, во взаимодействиях насекомых и патогенов». Trends in Ecology & Evolution . 21 (5): 278–286. doi :10.1016/j.tree.2006.02.005. PMID  16697914.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  41. ^ Duetting, PS, Eigenbrode, SD (2003). «Восковой налет на горохе влияет на заражение гороховой тлей Pandora neoaphidus». Патология беспозвоночных . 84 (3): 149–158. doi :10.1016/j.jip.2003.10.001. PMID  14726238.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  42. ^ Ван Манстер, М., Янссен, А., Клеривет, А., Ван Ден Хойвел, Дж. (2005). «Могут ли растения использовать энтомопатогенный вирус в качестве защиты от травоядных?». Взаимодействие растений и животных . 143 (3): 396–401. Bibcode : 2005Oecol.143..396V. doi : 10.1007/s00442-004-1818-6. PMID  15723235. S2CID  29076492.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  43. ^ ab Van Geem, M., Gols, R., Van Dam, NM, Van Der Putten, WH, Fortuna, T., Harvey, JA (2013). «Важность надземно-подземных взаимодействий для эволюции и поддержания изменчивости защитных признаков растений». Frontiers in Plant Science . 28 : 431. doi : 10.3389/fpls.2013.00431 . PMC 3842511 . PMID  24348484. {{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  44. ^ Пинеда, А., Дике, М., Питерс, CMJ, Позо, MJ (2013). «Полезные микробы в изменяющейся среде: всегда ли они помогают растениям бороться с насекомыми?». Функциональная экология . 27 (3): 574–586. Bibcode : 2013FuEco..27..574P. doi : 10.1111/1365-2435.12050. hdl : 1874/276314 .{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  45. ^ Аб Коричева, Дж., Ганж, AC, Джонс, Т. (2009). «Воздействие микоризных грибов на насекомых-травоядных: метаанализ». Экология . 90 (8): 2088–2097. Бибкод : 2009Ecol...90.2088K. дои : 10.1890/08-1555.1. PMID  19739371 – через NCBI PubMed.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  46. ^ Rasmann, S., Kollner, TG, Degenhardt, J., Hiltpold, I., Toepfer, S., Kuhlmann, U., Gershenzon, J., Turlings, TCJ (2005). «Набор энтомопатогенных нематод поврежденными насекомыми корнями кукурузы». Nature . 434 (7034): 732–737. Bibcode :2005Natur.434..732R. doi :10.1038/nature03451. PMID  15815622. S2CID  4104266.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  47. ^ Расманн, С., Терлингс, TCJ (2008). «Первые сведения о специфике подземных тритрофических взаимодействий» (PDF) . ОЙКОС . 117 (3): 362–369. Бибкод : 2008Oikos.117..362R. дои : 10.1111/j.2007.0030-1299.16204.x.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  48. ^ abcd Алессандро, Марко (2014). «Летучие вещества, вырабатываемые почвенными эндофитными бактериями, повышают устойчивость растений к патогенам и влияют на тритрофические взаимодействия». Plant , Cell and Environment . 37 (4): 813–826. doi :10.1111/pce.12220. PMC 4194311. PMID  24127750. 
  49. ^ Берг, Г. (2009). «Взаимодействие растений и микробов, способствующее росту и здоровью растений: перспективы контролируемого использования микроорганизмов в сельском хозяйстве». Прикладная микробиология и биотехнология . 84 (1): 11–18. doi :10.1007/s00253-009-2092-7. PMID  19568745. S2CID  3330216.
  50. ^ Гардарин, А., Плантегенест, М., Бишофф. А., Валантен-Морисон, М. (2018). «Понимание взаимодействий растений и членистоногих в мультитрофных сообществах для улучшения биологического контроля охраны природы: полезные черты и показатели» (PDF) . Журнал Pest Science . 91 (3): 943–955. doi :10.1007/s10340-018-0958-0. S2CID  43962364.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )
  51. ^ Ван Вин, Ф. (2015). «Модифицированные растениями трофические взаимодействия». Current Opinion in Insect Science . 8 : 29–33. doi :10.1016/j.cois.2015.02.009. hdl : 10871/17566 . PMID  32846667 – через Elsevier Science Direct.