Серингидроксиметилтрансфераза (SHMT) — это фермент, зависимый от пиридоксальфосфата (PLP) (витамина B6 ) ( EC 2.1.2.1 ), который играет важную роль в клеточных одноуглеродных путях, катализируя обратимые одновременные превращения L - серина в глицин и тетрагидрофолата (THF) в 5,10-метилентетрагидрофолат (5,10-CH2 - THF). [1] Эта реакция обеспечивает большую часть одноуглеродных единиц, доступных клетке. [2]
Структура
Структура мономера SHMT схожа у прокариот и эукариот , но в то время как активный фермент является димером у прокариот, фермент существует в виде тетрамера в эукариотических клетках, хотя эволюционная основа этого различия в структуре неизвестна. [1] Однако эволюционный путь, пройденный SHMT, переходящий от прокариотической димерной формы к эукариотической тетрамерной форме, можно легко рассматривать как своего рода событие удвоения. Другими словами, эукариотический тетрамер SHMT напоминает два прокариотических димера, которые упакованы вместе, образуя то, что было описано как «димер димеров». [3] Было обнаружено, что взаимодействие между двумя мономерами внутри димерной субъединицы происходит на большей площади контакта и, таким образом, является гораздо более тесным, чем взаимодействие между двумя димерами. [3] Человеческая серингидроксиметилтрансфераза 2 (SHMT2) регулирует реакции переноса одного углерода, необходимые для метаболизма аминокислот и нуклеотидов, а регулируемое переключение между димерными и тетрамерными формами SHMT2, которое индуцируется пиридоксальфосфатом , [4] недавно было показано, что оно участвует в регуляции комплекса деубиквитилазы BRISC, связывая метаболизм с воспалением. Димер SHMT2, но не тетрамер, связанный с PLP, является мощным ингибитором мультимерного комплекса BRISC, что раскрывает потенциальный механизм регуляции воспаления SHMT2. [5]
Один мономер SHMT можно разделить на три домена: «плечо» N-конца , «большой» домен и «малый» домен. [3] Плечо N-конца, по-видимому, поддерживает тесное взаимодействие между двумя мономерами. Плечо, состоящее из двух альфа-спиралей и бета-слоя , оборачивается вокруг другого мономера, когда находится в олигомерной форме. [3] «Большой» домен содержит сайт связывания PLP , как это видно в других PLP-зависимых белках, таких как аспартатаминотрансфераза . [3] Большой домен в эукариотической форме также содержит гистидин, который необходим для стабильности тетрамера. [3] Все четыре гистидина этих остатков, по одному от каждого мономера, находятся в центре тетрамерного комплекса, где два гистидина из димерной субъединицы участвуют в стековых взаимодействиях с гистидинами другой субъединицы. [3] Прокариотический SHMT имеет остаток пролина, а не гистидина в эквивалентном положении, что отчасти объясняет, почему прокариотический SHMT не образует тетрамеры. [6]
Структура активного центра высококонсервативна в эукариотических и прокариотических формах. PLP закреплен с помощью лизина , который образует альдиминовую связь Шиффова основания с альдегидом PLP . [7] Была выдвинута гипотеза, что близлежащий тирозин функционирует как донор и акцептор протонов на этапе трансадиминирования, а также на этапе переноса формила , и что остаток аргинина вовлекает боковую цепь тирозина во взаимодействие катион-π , что помогает снизить pK a тирозина, снижая барьер для переноса протонов. [7]
Механизм
Механизм, обычно приписываемый ферментативной активности SHMT, представляет собой трансамидирование с последующим отщеплением боковой цепи аминокислоты от основной цепи. [7] N-концевой амин серина осуществляет нуклеофильную атаку на альдимин между лизином SHMT (внутренний альдимин) и альдегидом PLP, образуя гем-диамин, а затем неподеленная пара N-концевого амина спускается вниз, чтобы вытеснить лизин, образуя новый альдимин, на этот раз с серином (внешний альдимин). [7] [8] Считается, что близлежащий тирозин отвечает за большую часть переносов протонов, которые происходят во время трансальдиминирования. [7] [9] [10]
После того, как серин связан с PLP, PLP запускает α-элиминирование гидроксиметильной группы субстрата (серина). Эта группа высвобождается в виде молекулы формальдегида, поскольку близлежащий глутамат отрывает протон от гидроксильной группы. После этого нуклеофильный амин на THF атакует свободный формальдегидный промежуточный продукт, образуя карбиноламиновый промежуточный продукт. [8] [12] Во втором случае нуклеофильные амины на THF атакуют углерод боковой цепи серина, одновременно образуя карбиноламиновый промежуточный продукт на THF и хиноидный промежуточный продукт с PLP. [8] [13] Однако THF не является обязательным субстратом для SHMT, то есть расщепление серина и других β-гидроксиаминокислот (таких как треонин ) может происходить без присутствия THF, и в этом случае механизм представляет собой ретроальдольное расщепление. [14] Кроме того, кажется, что последующая дегидратация промежуточного карбиноламина с образованием метиленового мостика и полной циклизацией в 5,10-CH 2 -THF не катализируется ферментом, и эта реакция может происходить спонтанно . [8] Фактически, это преобразование может происходить вне фермента, но исследование показывает, что эта реакция быстрее и термодинамически выгодна, когда происходит внутри SHMT с помощью остатка Glu57. Более того, циклизация промежуточного карбиноламина с образованием 5,10-CH 2 -THF необходима для восстановления Glu57 его протона, который используется для протонирования промежуточного хиноидного соединения и завершения каталитического цикла. [12]
Клиническое значение
Метаболизм фолата уже был предметом химиотерапевтических стратегий, но ингибирование SHMT , хотя и исследовалось, на самом деле не использовалось в коммерческих противораковых препаратах. [15] Однако, поскольку фолаты, используемые фолатными метаболическими и фолат-зависимыми ферментами, очень похожи по структуре, а имитаторы фолата уже широко используются в медицине, не составило труда найти потенциальные молекулярные структуры, которые могут ингибировать SHMT. [15] Например, пеметрексед уже используется в качестве антифолата для лечения мезотелиомы и, как было обнаружено, является эффективным ингибитором SHMT [15] , а скрининг других антифолатов выявил лометрексол как еще один эффективный ингибитор SHMT. [16]
SHMT также подвергся исследованию в качестве потенциальной мишени для противомалярийных препаратов . Исследования показывают, что активная среда SHMT плазмодия (PSHMT) отличается от среды цитозольного SHMT человека, что позволяет избирательно ингибировать PSHMT и, таким образом, лечить инфекции малярии . [17] В частности, было показано, что некоторые молекулы пиразолопирана обладают избирательной наномолярной эффективностью против PSHMT. Однако плохая фармакокинетика не позволила этим пиразолопиранам быть эффективными в живых моделях. [18]
У млекопитающих фермент представляет собой тетрамер из четырех идентичных субъединиц, каждая из которых весит около 50 000 дальтон. Целый голофермент имеет молекулярную массу около 200 000 дальтон и включает четыре молекулы PLP в качестве кофермента . [20]
Другие реакции
Помимо своей основной роли в метаболизме фолиевой кислоты, SHMT также катализирует другие реакции, которые могут быть биологически значимыми, включая превращение 5,10-метенилтетрагидрофолата в 10-формилтетрагидрофолат . [2] В сочетании с C 1 -тетрагидрофолатсинтаза и тетрагидроптероатом cSHMT также катализирует превращение формиата в серин. [2]
Роль в синдроме Смита-Магениса
Синдром Смита-Магениса (СМС) — редкое расстройство, которое проявляется в виде сложного набора признаков, включая аномалии лица, необычное поведение и задержку развития. [21] Он возникает из-за интерстициальной делеции в хромосоме 17p11.2, включая ген cSHMT, и небольшое исследование показало, что активность SHMT у пациентов с СМС составляла ~50% от нормы. [21] Снижение SHMT приведет к снижению пула глицина, что может повлиять на нервную систему за счет снижения функционирования рецепторов NMDA . Это может быть потенциальным механизмом для объяснения СМС. [21]
Цифры
Ссылки
^ abc Аппаджи Рао Н., Амбили М., Джала В.Р., Субраманья Х.С., Савитри Х.С. (апрель 2003 г.). «Структурно-функциональная взаимосвязь серингидроксиметилтрансферазы». Biochimica et Biophysical Acta (BBA) - Белки и протеомика . 1647 (1–2): 24–29. дои : 10.1016/s1570-9639(03)00043-8. ПМИД 12686103.
^ abc Stover P, Schirch V (август 1990). «Серин гидроксиметилтрансфераза катализирует гидролиз 5,10-метенилтетрагидрофолата до 5-формилтетрагидрофолата». Журнал биологической химии . 265 (24): 14227–14233. doi : 10.1016/S0021-9258(18)77290-6 . PMID 2201683.
^ abcdefg Renwick SB, Snell K, Baumann U (сентябрь 1998 г.). «Кристаллическая структура человеческой цитозольной серингидроксиметилтрансферазы: мишень для химиотерапии рака». Structure . 6 (9): 1105–1116. doi : 10.1016/s0969-2126(98)00112-9 . PMID 9753690.
^ Giardina G, Brunotti P, Fiascarelli A, Cicalini A, Costa MG, Buckle AM и др. (апрель 2015 г.). «Как пиридоксаль 5'-фосфат дифференциально регулирует олигомерное состояние цитозольного и митохондриального серингидроксиметилтрансферазы человека». Журнал FEBS . 282 (7): 1225–1241. doi : 10.1111/febs.13211 . PMID 25619277. S2CID 11561274.
^ Eyers PA, Murphy JM (ноябрь 2016 г.). «Развивающийся мир псевдоферментов: белки, предубеждения и зомби». BMC Biology . 14 (1): 98. Bibcode : 2019Natur.570..194W. doi : 10.1038/s41586-019-1232-1. PMC 5106787. PMID 27835992.
^ Scarsdale JN, Radaev S, Kazanina G, Schirch V, Wright HT (февраль 2000 г.). «Кристаллическая структура при разрешении 2,4 А серингидроксиметилтрансферазы E. coli в комплексе с глициновым субстратом и 5-формилтетрагидрофолатом». Журнал молекулярной биологии . 296 (1): 155–168. doi :10.1006/jmbi.1999.3453. PMID 10656824.
^ abcde Florio R, di Salvo ML, Vivoli M, Contestabile R (ноябрь 2011 г.). «Серингидроксиметилтрансфераза: модельный фермент для механистических, структурных и эволюционных исследований». Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Белки и протеомика . 1814 (11): 1489–1496. doi :10.1016/j.bbapap.2010.10.010. PMID 21059411.
^ abcde Schirch V, Szebenyi DM (октябрь 2005 г.). «Повторный взгляд на сериновую гидроксиметилтрансферазу». Current Opinion in Chemical Biology . 9 (5): 482–487. doi :10.1016/j.cbpa.2005.08.017. PMID 16125438.
^ Oliveira EF, Cerqueira NM, Fernandes PA, Ramos MJ (октябрь 2011 г.). «Механизм образования внутреннего альдимина в пиридоксаль-5'-фосфат-зависимых ферментах». Журнал Американского химического общества . 133 (39): 15496–15505. doi :10.1021/ja204229m. PMID 21854048.
^ Cerqueira NM, Fernandes PA, Ramos MJ (май 2011 г.). «Вычислительные механистические исследования, направленные на реакцию трансиминации, присутствующую во всех ферментах, требующих пиридоксаль-5'-фосфата». Журнал химической теории и вычислений . 7 (5): 1356–1368. doi :10.1021/ct1002219. PMID 26610130.
^ Trivedi V, Gupta A, Jala VR, Saravanan P, Rao GS, Rao NA и др. (май 2002 г.). «Кристаллическая структура бинарных и тройных комплексов серингидроксиметилтрансферазы из Bacillus stearothermophilus: понимание каталитического механизма». Журнал биологической химии . 277 (19): 17161–17169. doi : 10.1074/jbc.M111976200 . PMID 11877399.
^ abc Fernandes HS, Ramos MJ, Cerqueira NM (2018-10-03). "Каталитический механизм серингидроксиметилтрансферазы: вычислительное исследование ONIOM QM/MM". ACS Catalysis . 8 (11): 10096–10110. doi :10.1021/acscatal.8b02321. ISSN 2155-5435. S2CID 105838672.
^ Chiba Y, Terada T, Kameya M, Shimizu K, Arai H, Ishii M, Igarashi Y (февраль 2012 г.). «Механизм фолат-независимой альдолазной реакции, катализируемой серингидроксиметилтрансферазой». Журнал FEBS . 279 (3): 504–514. doi : 10.1111/j.1742-4658.2011.08443.x . PMID 22141341.
^ abc Daidone F, Florio R, Rinaldo S, Contestabile R, di Salvo ML, Cutruzzolà F, et al. (май 2011 г.). «In silico и in vitro валидация серингидроксиметилтрансферазы как химиотерапевтической мишени антифолатного препарата пеметрексед». European Journal of Medicinal Chemistry . 46 (5): 1616–1621. doi :10.1016/j.ejmech.2011.02.009. PMID 21371789.
^ Paiardini A, Fiascarelli A, Rinaldo S, Daidone F, Giardina G, Koes DR и др. (март 2015 г.). «Скрининг и in vitro тестирование антифолатных ингибиторов человеческой цитозольной серингидроксиметилтрансферазы». ChemMedChem . 10 (3): 490–497. doi :10.1002/cmdc.201500028. PMC 5438088 . PMID 25677305.
^ Pinthong C, Maenpuen S, Amornwatcharapong W, Yuthavong Y, Leartsakulpanich U, Chaiyen P (июнь 2014 г.). «Отдельные биохимические свойства человеческой серингидроксиметилтрансферазы по сравнению с ферментом Plasmodium: последствия для селективного ингибирования». Журнал FEBS . 281 (11): 2570–2583. doi : 10.1111/febs.12803 . PMID 24698160.
^ Witschel MC, Rottmann M, Schwab A, Leartsakulpanich U, Chitnumsub P, Seet M и др. (апрель 2015 г.). «Ингибиторы плазмодиальной серингидроксиметилтрансферазы (SHMT): сокристаллические структуры пиразолопиранов с мощной активностью в крови и печени». Журнал медицинской химии . 58 (7): 3117–3130. doi :10.1021/jm501987h. PMID 25785478.
^ Бессон В., Наубургер М., Ребейль Ф., Дус Р. (1995). «Доказательства наличия трех сериновых гидроксиметилтрансфераз в клетках зеленых листьев. Очистка и характеристика митохондриальных и хлоропластных изоформ». Plant Physiol. Biochem . 33 (6): 665–673.
^ Мартинес-Каррион М., Криц В., Куашнок Дж. (апрель 1972 г.). «Молекулярный вес и субъединицы сериновой трансгидроксиметилазы». Биохимия . 11 (9): 1613–1615. doi :10.1021/bi00759a011. PMID 5028104.
^ abc Elsea SH, Juyal RC, Jiralerspong S, Finucane BM, Pandolfo M, Greenberg F, et al. (декабрь 1995 г.). «Гаплонедостаточность цитозольной серингидроксиметилтрансферазы при синдроме Смита-Магениса». American Journal of Human Genetics . 57 (6): 1342–1350. PMC 1801426 . PMID 8533763.
^ Nonaka H, Nakanishi Y, Kuno S, Ota T, Mochidome K, Saito Y и др. (февраль 2019 г.). «Стратегия проектирования зондов сериновой гидроксиметилтрансферазы на основе реакции ретроальдольного типа». Nature Communications . 10 (1): 876. doi :10.1038/s41467-019-08833-7. PMC 6382819 . PMID 30787298.
Дальнейшее чтение
Ахтар М., Эль-Обейд Х.А. (март 1972 г.). «Инактивация активности серинтрансгидроксиметилазы и треонинальдолазы». Biochimica et Biophysical Acta (BBA) - Энзимология . 258 (3): 791–799. дои : 10.1016/0005-2744(72)90180-5. ПМИД 5017703.
Blakley RL (декабрь 1960 г.). «Спектрофотометрическое исследование реакции, катализируемой сериновой трансгидроксиметилазой». The Biochemical Journal . 77 (3): 459–465. doi :10.1042/bj0770459. PMC 1205057. PMID 16748851 .
Фудзиока М (1969). «Очистка и свойства серингидроксиметилазы из растворимых и митохондриальных фракций печени кролика». Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Enzymology . 185 (2): 338–349. doi :10.1016/0005-2744(69)90427-6. PMID 5808700.
Кумагай Х., Нагате Т., Ёсида Х., Ямада Х. (март 1972 г.). «Треонинальдолаза из Candida humicola. II. Очистка, кристаллизация и свойства». Biochimica et Biophysical Acta (BBA) - Энзимология . 258 (3): 779–790. дои : 10.1016/0005-2744(72)90179-9. ПМИД 5017702.
Schirch L, Gross T (ноябрь 1968). «Сериновая трансгидроксиметилаза. Идентификация как треониновая и аллотреониновая альдолаза». Журнал биологической химии . 243 (21): 5651–5655. doi : 10.1016/S0021-9258(18)91916-2 . PMID 5699057.
Schirch L, Quashnock J (июнь 1981 г.). «Доказательства того, что тетрагидрофолат не связывается с серингидроксиметилтрансферазой с положительной гомотропной кооперативностью». Журнал биологической химии . 256 (12): 6245–6249. doi : 10.1016/S0021-9258(19)69154-4 . PMID 6787050.
Quashnock JM, Chlebowski JF, Martinez-Carrion M, Schirch L (январь 1983 г.). «Серингидроксиметилтрансфераза. Исследование связанного с ферментом пиридоксаль-5'-фосфата методом ядерного магнитного резонанса 31P». Журнал биологической химии . 258 (1): 503–507. doi : 10.1016/S0021-9258(18)33284-8 . PMID 6848517.