Трехцепочечная ДНК (также известная как H-ДНК или Триплекс-ДНК ) — это структура ДНК , в которой три олигонуклеотида обвиваются друг вокруг друга и образуют тройную спираль . В трехцепочечной ДНК третья цепь связывается с двойной спиралью ДНК B-формы (через спаривание оснований Уотсона-Крика ) путем формирования пар оснований Хугстина или обратных водородных связей Хугстина.
Примеры трехцепочечной ДНК из природных источников с необходимым сочетанием базового состава и структурных элементов были описаны, например, в Спутниковой ДНК . [1]
Нуклеиновая основа тимина (T) может связываться с парой оснований Уотсона-Крика TA, образуя водородную связь Хугстина . Водородная связь тимина с аденозином (A) исходной двухцепочечной ДНК создает триплет оснований TA*T. [2]
[3]
Существует два класса триплексных ДНК: межмолекулярные и внутримолекулярные образования. Межмолекулярный триплекс относится к образованию триплекса между дуплексом и другой (третьей) цепью ДНК. Третья цепь может быть либо из соседней хромосомы, либо из триплексообразующего олигонуклеотида (TFO). Внутримолекулярный триплекс ДНК образуется из дуплекса с гомопуриновыми и гомопиримидиновыми цепями с зеркально-повторяющейся симметрией. [4] Степень суперспирализации ДНК влияет на количество образующегося внутримолекулярного триплекса. [5] Существует два различных типа внутримолекулярного триплекса ДНК: H-ДНК и H*-ДНК. Образование H-ДНК стабилизируется в кислых условиях и в присутствии двухвалентных катионов, таких как Mg2 + . В этой конформации гомопиримидиновая цепь в дуплексе изгибается назад, чтобы параллельно связаться с пуриновой цепью. Триады оснований, используемые для стабилизации этой конформации, — это TA*T и CG*A + . Цитозин этой триады оснований должен быть протонирован для образования этой внутримолекулярной тройной спирали, поэтому эта конформация стабилизируется в кислых условиях. [6] H*-ДНК имеет благоприятные условия образования при нейтральном pH и в присутствии двухвалентных катионов. [5] Эта внутримолекулярная конформация образуется из-за связывания гомопуриновой и пуриновой цепи дуплекса антипараллельным образом. Она стабилизируется триплетами оснований TA*A и CG*G. [4] [6]
TFO — это короткие (≈15-25 нт) нити нуклеиновой кислоты, которые связываются в большой бороздке двухцепочечной ДНК, образуя внутримолекулярные триплексные структуры ДНК. Есть некоторые свидетельства того, что они также способны модулировать активность генов in vivo . В пептидной нуклеиновой кислоте (ПНК) сахарофосфатный остов ДНК заменяется протеиноподобным остовом. ПНК образуют P-петли, взаимодействуя с дуплексной ДНК, образуя триплекс с одной цепочкой ДНК, вытесняя другую. Предполагалось, что очень необычная рекомбинация или параллельные триплексы, или R-ДНК, образуются под белком RecA в ходе гомологичной рекомбинации. [7]
TFO специфически связываются с гомопурин-гомопиримидиновыми областями, которые часто встречаются в последовательностях промотора и интрона генов, влияя на клеточную сигнализацию. [8] TFO могут ингибировать транскрипцию, связываясь с высокой специфичностью со спиралью ДНК, тем самым блокируя связывание и функцию факторов транскрипции для определенных последовательностей. Вводя TFO в клетку (через трансфекцию или другими способами), можно контролировать экспрессию определенных генов. [9] Это применение имеет новые последствия в сайт-специфическом мутагенезе и генной терапии. В клетках рака предстательной железы человека фактор транскрипции Ets2 сверхэкспрессируется и, как полагают, стимулирует рост и выживание клеток при таком избытке. Карбоне и др. разработали специфичный для последовательности TFO для последовательности промотора Ets2, который подавлял экспрессию гена и приводил к замедлению роста клеток и гибели клеток. [10] Чансянь и др. также представили TFO, нацеленный на последовательность промотора bcl-2, гена, ингибирующего апоптоз. [11]
Наблюдаемое ингибирование транскрипции также может иметь негативные последствия для здоровья, как и его роль в рецессивном аутосомном гене атаксии Фридрейха . [12] При атаксии Фредрика образование триплексной ДНК нарушает экспрессию интрона 1 гена FXN . Это приводит к дегенерации нервной системы и спинного мозга, нарушая движение конечностей. [13] Для борьбы с этой триплексной нестабильностью было показано, что белки эксцизионной репарации нуклеотидов (NER) распознают и восстанавливают трехцепочечные структуры ДНК, восстанавливая полную доступность ранее ингибированного и нестабильного гена. [14]
Пептидные нуклеиновые кислоты представляют собой синтетические олигонуклеотиды, которые устойчивы к деградации протеазой и используются для индукции репарации в участках формирования триплекса на участках геномной ДНК, специфичных для определенного участка. ПНК способны связываться с высокой аффинностью и специфичностью последовательности с комплементарной последовательностью ДНК посредством связывания пар оснований Уотсона-Крика и способны образовывать тройные спирали посредством связей Хугстина с параллельной ориентацией с ПНК, обращенной к 5'-концу цепи ДНК. [15] Триплекс ПНК-ДНК стабилен, поскольку ПНК состоят из нейтрально заряженного псевдопептидного остова, который связывается с последовательностью двухцепочечной ДНК (дцДНК). [16] Подобно гомопиримидину в ТФО, гомопиримидин в ПНК способен образовывать связь с комплементарным гомопурином в целевой последовательности дцДНК. Эти аналоги ДНК способны связываться с дцДНК, используя условия окружающей ДНК и различные предсказывающие режимы распознавания. Это отличается от TFO, которые связываются посредством распознавания большой бороздки двухцепочечной ДНК. [15]
Одним из предсказывающих способов распознавания, используемых для распознавания, является дуплексное вторжение. [17] [16] В смешанной последовательности dsDNA A–T/G–C нацеливается пара псевдокомплементарных (pc) PNA, которые способны связываться с dsDNA посредством двойной инвазии посредством одновременного образования диаминопурина (D) и тиоурацила (U s ), которые заменяют аденин и тимин соответственно. [17] Пара pc PNA образует DT и U s -A и GC или CG спаренную спираль PNA-DNA Уотсона-Крика с каждой из комплементарных цепей ДНК. Другая форма распознаваемой дуплексной инвазии в целевой последовательности может происходить в dsDNA, содержащей смешанные последовательности T–C. [18] Эта форма дуплексного вторжения достигается посредством комплементарной последовательности гомопуриновых олигомеров PNA. Этот триплекс образован из гибрида ПНК-ДНК, который связывается антипараллельно с комплементарной последовательностью ДНК и приводит к смещению некомплементарной цепи ДНК. [16]
Кроме того, PNA может быть модифицирована для формирования триплексных структур «зажима» в целевом сайте. [17] Одним из типов образованного «зажима» является структура бис-PNA, в которой две молекулы PNA удерживаются вместе гибким линкером, таким как 8-амино-3,6-диоксаоктановая кислота (O). [19] Структура бис-PNA образует триплекс PNA-DNA-PNA в целевом сайте, где одна цепь образует пары оснований Уотсона-Крика с ДНК в антипараллельной ориентации, а другая цепь образует пары оснований Хугстина с гомопуриновой цепью ДНК в дуплексе ДНК-PNA. [18] Хвостовой зажим PNA (tcPNA) также является другой формой триплексного зажима, который также может быть образован. TcPNA содержат удлиненный хвост длиной 5-10 п.н., который образует дуплекс PNA/DNA в дополнение к «зажиму» PNA-DNA-PNA. Это позволяет более специфическое связывание PNA без необходимости в гомопиримидиновом/пиридиновом растяжении. [16] Было показано, что эти зажимные структуры имеют высокое сродство и специфичность. Добавление остатков лизина к одному или обоим концам PNA может быть использовано для увеличения клеточного поглощения и связывания. [17]
Трехцепочечная ДНК вовлечена в регуляцию нескольких генов. Например, ген c- myc был широко мутирован для изучения роли, которую триплексная ДНК, в сравнении с линейной последовательностью, играет в регуляции генов. Элемент промотора c- myc , называемый чувствительным к нуклеазе элементом или NSE, может образовывать тандемные внутримолекулярные триплексы типа H-ДНК и имеет повторяющийся мотив последовательности (ACCCTCCCC) 4 . Мутантный NSE был исследован на транскрипционную активность и на его способность образовывать внутри- и межмолекулярные триплексы. Транскрипционную активность мутантных NSE можно предсказать по способности элемента образовывать H-ДНК, а не по числу повторов, положению или числу мутантных пар оснований. Таким образом, ДНК может быть динамическим участником транскрипции гена c-myc. [20]
Согласно нескольким опубликованным статьям, H-DNA обладает способностью регулировать экспрессию генов в зависимости от таких факторов, как местоположение и последовательности в близости. Хотя межгенные области прокариотического генома показали низкие следы естественно встречающихся H-DNA или триплексных мотивов, структуры H-DNA оказались более распространенными в эукариотическом геноме. Было показано, что H-DNA особенно распространена в клетках млекопитающих, включая человека (1 на каждые 50 000 п.н.). [15] Генетические последовательности, участвующие в регуляции генов, обычно находятся в промоторных областях эукариотического генома. [15]
Следовательно, область промотора продемонстрировала способность образовывать H-ДНК с более высокой частотой. [15] Биоинформатический анализ генома S. cerevisiae выявил наличие H-ДНК и других мотивов триплетной ДНК в четырех организационных областях: интронах, экзонах, областях промотора и прочих областях. Биоинформатика выявила в общей сложности 148 возможных структур H-ДНК или триплетной ДНК. Область промотора объясняла более высокую частоту с 71 структурой триплетной ДНК, в то время как экзоны объясняли 57 структур триплетной ДНК, а интроны и прочие области объясняли 2 и 18 структур. [21]
Исследования экспрессии генома эукариот in vitro и in vivo привели к одному из трех результатов: повышение регуляции, понижение регуляции или отсутствие изменений в присутствии мотивов H-ДНК. [15] Като и др. сообщили об усилении экспрессии lacZ , когда H-ДНК была введена в промотор B-лактамазы . [22] [15] С другой стороны, похожее исследование (Brachmachari et al. ) не сообщило о статистически значимом ингибировании репортерного гена lacZ , когда H-ДНК была введена в геном клеток COS млекопитающих. [15] Хотя исследования предполагают регуляцию H-ДНК, механизм все еще изучается. Потаман и др . связывают механизм регуляции гена с взаимодействиями между H-ДНК и боксом TATA, обнаруженным в промоторной области Na,K-АТФазы . В образованиях H-ДНК, прилегающих к ТАТА-боксу, структура H-ДНК дестабилизирует связи ТА, необходимые для транскрипции. Вмешательство в ТАТА-бокс подавляет транскрипционный аппарат и инициацию транскрипции, что мешает экспрессии генов. [15] [23] Другие механизмы, связанные с геномной экспрессией генетической последовательности в присутствии H-ДНК, включают TFO. Исследования in vitro выявили снижение экспрессии генов в присутствии TFO в клетках млекопитающих. [24] Другой возможный механизм, представленный Валентиной и др., предполагает, что 13-мерный AG-мотив олигонуклеотидный триплексный комплекс (комплекс TFO) подавляет транскрипцию мРНК посредством конкурентного ингибирования. [25] Прямое ингибирование экспрессии генов из H-ДНК является ключом к мутагенезу, ингибированию репликации и даже рекомбинации ДНК в геноме. [15]
Было показано, что мотивы H-ДНК стимулируют гомологичную рекомбинацию с помощью различных механизмов. Первые выводы о роли H-ДНК в рекомбинации появились в начале 1990-х годов при наблюдении за RecA , бактериальным белком рекомбинации ДНК, состоящим из трехспиральной ДНК. RecA проявляет ферментативную активность, необходимую для рекомбинации. [7] [26] Гомологичная рекомбинация с участием мотивов H-ДНК также была обнаружена у эукариот. Было показано, что RadA, гомологичный белок RecA, имеет ту же ферментативную активность в рекомбинации, что и RecA. [27] Белок обладает способностью продвигать и обмениваться гомологичными цепями через параллельные трехцепочечные спирали. [28] [29] Одноцепочечная ДНК (ssDNA) и комплементарная двухцепочечная ДНК (dsDNA) будут образовывать структуру D-петли. [30] [15] Другой возможный механизм для RecA включает одноцепочечную ДНК из двух отдельных структур H-ДНК для формирования пар оснований Уотсона-Крика. Новая структура известна как соединение Холлидея, промежуточное звено в гомологичной рекомбинации. [15] H-ДНК также обнаруживается в других формах рекомбинации. В клетках млекопитающих последовательности H-ДНК демонстрируют высокую частоту рекомбинации. Например, исследование, проведенное на линии клеток миеломы мышей, обнаружило структуры H-ДНК в Cγ2a и Cγ2b, которые участвуют в обмене сестринскими хроматидами. [15]
Значительные исследования были направлены на биологические последствия, связанные с присутствием H-ДНК в основных точках разрыва (Mbr) и двухцепочечных точках разрыва определенных генов. Недавние работы связали присутствие структур не-B-ДНК со случаями генетической нестабильности. [31]
Полипуриновые зеркально-повторные H-ДНК-формирующие последовательности были обнаружены по соседству с промотором P1 гена c-MYC и связаны с основными горячими точками разрыва этого региона. Случаи генетической нестабильности также наблюдались у потомства F1 трансгенных мышей после включения человеческих H-ДНК-формирующих последовательностей в паре с Z-ДНК -последовательностями в их геномы, где ранее не сообщалось о нестабильности. [32] Кроме того, образование R. RY H-ДНК-конформаций наблюдалось в Mbr гена bcl-2 . Было высказано предположение, что образование этих структур вызывает транслокацию t(14;18), наблюдаемую при многих видах рака и большинстве фолликулярных лимфом . Это наблюдение привело к исследованию, которое показало, что существенное снижение событий транслокации можно наблюдать после блокирования образования H-ДНК путем небольшого изменения последовательности этого региона. [32] [33] Также было обнаружено, что длинные тракты GAA·TTC образуют очень стабильные структуры H-ДНК. Было показано, что взаимодействия между этими двумя структурами H-ДНК, называемыми липкой ДНК, прерывают транскрипцию гена X25 или фратаксина . Поскольку пониженные уровни белка фратаксина связаны с атаксией Фридрейха , было высказано предположение, что формирование этой нестабильности является основой этого генетического заболевания. [34] [35] Трехцепочечная ДНК наблюдалась в суперспиральной сателлитной ДНК в регионах, где число копий микросателлитов сильно варьируется, наряду со структурами Z-ДНК с инвертированным повтором в пределах более крупной единицы повтора сателлитной ДНК размером 2,1 кб. [36]
Кроме того, было показано, что H-DNA вызывает мутации, связанные с критическими клеточными процессами, такими как репликация и транскрипция ДНК . [37] Важность этих процессов для выживания привела к разработке сложных механизмов репарации ДНК , которые позволяют клеткам распознавать и исправлять повреждения ДНК. Неканонические структуры ДНК могут восприниматься клеткой как повреждения, и недавние исследования показали повышенную распространенность мутаций вблизи последовательностей, не образующих B-ДНК. [37] Некоторые из этих мутаций обусловлены взаимодействием между H-DNA и ферментами, участвующими в репликации и транскрипции ДНК, где H-DNA вмешивается в эти процессы и запускает различные механизмы репарации ДНК. Это может вызвать генетическую нестабильность и вовлекает H-DNA в образование рака. [37]
Было показано, что репликация ДНК влияет на функцию различных ферментов репарации ДНК. Образование H-ДНК включает образование одноцепочечной ДНК (ssDNA), которая более восприимчива к атакам нуклеаз . [37] Было показано, что различные нуклеазы взаимодействуют с H-ДНК репликационно-зависимым или репликационно-независимым образом. [37]
Исследование с использованием человеческих клеток показало, что нуклеазы эксцизионной репарации нуклеотидов (NER) ERCC1-XPF и ERCC1-XPG вызывают генетическую нестабильность. [38] Эти ферменты расщепляют H-ДНК в петле, образованной двумя нитями с водородными связями Хугстина и 5'-концом другой нити с водородными связями Уотсона-Крика соответственно. [38] Было показано, что это расщепление вызывает большие делеции , которые вызывают двухцепочечные разрывы (DSB) в ДНК, что может привести к генетической нестабильности. [37] [38] В клетках с дефицитом ERCC1-XPF и ERCC1-XPG эти делеции были менее распространены вблизи последовательностей формирования H-ДНК. [38] Кроме того, в клетках с дефицитом ERCC1-XPF и ERCC1-XPG было обнаружено больше мутаций при отсутствии репликации ДНК, что позволяет предположить, что они обрабатывают H-ДНК репликационно-независимым образом. [38]
В качестве альтернативы было обнаружено, что нуклеаза репарации ДНК-репликации FEN1 подавляет генетическую нестабильность. [38] Подобно ERCC1-XPG, FEN1 расщепляет H-ДНК на 5'-конце цепи, не участвующей в образовании водородных связей Хугстина. [38] Клетки HeLa с дефицитом FEN1 показали более высокую распространенность делеций вблизи последовательностей, формирующих H-ДНК, но мутагенез, вызванный H-ДНК, был более выражен в клетках с дефицитом FEN1 в присутствии репликации ДНК. [38] Это говорит о том, что FEN1 подавляет мутагенез, вызванный H-ДНК, зависимым от репликации образом. [38]
H-ДНК была вовлечена в этиологию рака у человека из-за распространенности последовательностей, образующих H-ДНК, вблизи точек разрыва транслокации в раковых геномах. [38] Репликационная опосредованная нуклеазная активность с H-ДНК подчеркивает еще один способ, которым H-ДНК вызывает мутагенез и приводит к росту рака.
Последовательности формирования H-ДНК также могут вызывать генетическую нестабильность, вмешиваясь в транскрипцию и останавливая ее преждевременно. [37] Раскручивание ДНК, участвующее в транскрипции, делает ее более восприимчивой к повреждениям. При репарации, связанной с транскрипцией (TCR), повреждение на матричной цепи ДНК останавливает функцию РНК-полимеразы и сигнализирует факторам TCR о необходимости устранения повреждения путем его вырезания. [39] H-ДНК можно рассматривать как одно из таких повреждений.
Исследование, наблюдающее транскрипцию РНК-полимеразой T7 на стабильном аналоге последовательности, формирующем H-ДНК, обнаружило блокировку транскрипции на стыке дуплекс-триплекс. Здесь нить шаблона была центральной нитью H-ДНК, и сложность разрыва ее водородных связей Уотсона-Крика и Хугстина остановила транскрипцию. [40]
Когда транскрипция T7 наблюдалась на промотере P0 гена c-MYC , укороченные продукты транскрипции, которые были обнаружены, указывали на то, что транскрипция была остановлена в непосредственной близости от последовательности формирования H-ДНК ниже промотора. Образование H-ДНК в этой области не позволяет T7 перемещаться по цепи матрицы из-за стерических препятствий, которые он вызывает. Это останавливает транскрипцию и дает сигнал факторам TCR прийти и разрешить H-ДНК, что приводит к вырезанию ДНК, которое может вызвать генетическую нестабильность. [39] Зеркальная симметрия и преобладание остатков гуанина в гене c-MYC придают ему высокую склонность к формированию неканонической структуры ДНК. [41] Это в сочетании с активностью факторов TCR во время транскрипции делает его высокомутагенным, играя роль в развитии лимфомы Беркитта и лейкемии . [39] [41]
Трехцепочечные участки ДНК могут быть получены посредством ассоциации триплексообразующих олигонуклеотидов (TFO) и пептидных нуклеиновых кислот (PNA). Исторически было показано, что связывание TFO ингибирует транскрипцию, репликацию и связывание белка с ДНК. [17] Также было показано, что TFO, привязанные к мутагенам, способствуют повреждению ДНК и вызывают мутагенез. [15] Хотя известно, что TFO препятствует транскрипции и репликации ДНК, недавние исследования показали, что TFO можно использовать для опосредования сайт-специфических модификаций генов как in vitro , так и in vivo . [17] Другое недавнее исследование также показало, что TFO можно использовать для подавления онкогенов и протоонкогенов с целью снижения роста раковых клеток. Например, недавнее исследование использовало TFO для снижения клеточной гибели в клетках гепатомы путем снижения экспрессии MET.
PNA TFO обладают способностью усиливать частоты рекомбинации, что приводит к целенаправленному, специфическому редактированию генов. Триплексная спираль PNA-DNA-PNA способна распознаваться собственным механизмом репарации ДНК клетки, который сенсибилизирует окружающую ДНК для гомологичной рекомбинации. Для того чтобы сайт-специфическая структура PNA опосредовала рекомбинацию в последовательности ДНК, бис-PNA-структура может быть связана с 40-нуклеотидным фрагментом ДНК, который гомологичен соседнему региону на целевом гене. [18] Было показано, что связывание TFO с донорской цепью ДНК вызывает рекомбинацию целевого гена и соседнего целевого региона гена. [42] Механизм этой формы рекомбинации и репарации был связан с путем репарации нуклеотидов эксцизионной репарации (NER), играющим роль в распознавании и восстановлении триплексных структур. [18] [17] Многочисленные исследования показывают, что группа A пигментной ксеродермы (XPA) и репликационный белок A (RPA), которые являются факторами NER, способны специфически связываться в виде комплекса с перекрестно-сшитыми триплексными структурами. Известно, что этот механизм наряду с другими играет роль в распознавании и восстановлении триплексных структур.
Доставка TFO in vivo была основным препятствием в использовании TFO для модификации генов. [43] В одном исследовании по нацеливанию гемопоэтических стволовых клеток in vivo была предложена новая техника конъюгации молекул PNA с проникающим в клетку пептидом (CPP) вместе с наночастицами поли(молочной-со-гликолевой кислоты) ( PLGA ) для обеспечения возможности модификаций 6 п.н. в гене CCR5 . [42] Редактирование гена CCR5 было связано с устойчивостью к ВИЧ-1. [44] CPP — это белки, которые способны успешно переносить «груз», такой как небольшие белки или молекулы, в клетки. PGLA — это биоразлагаемый материал, который инкапсулирует молекулы PNA в виде наночастиц для сайт-специфических модификаций генома. [42] Исследование показало, что наночастицы PNA-DNA PGLA способны эффективно редактировать гемопоэтические стволовые клетки с меньшей токсичностью и без вирусов, а конъюгация с CPP обеспечивает прямое нацеливание генов для сайт-специфического мутагенеза в стволовых клетках.
В новом исследовании генной терапии муковисцидоза (МВ) были разработаны три пептидные нуклеиновые кислоты (ПНК) с зажимом хвоста вместе с донорской молекулой ДНК для доставки с помощью наночастиц для исправления мутаций F508 del в регуляторе трансмембранной проводимости муковисцидоза ( CFTR ) в эпителиальных клетках бронхов человека in vivo и in vitro. [45] Мутация F508 del является наиболее часто встречающейся мутацией, которая приводит к развитию у человека МВ. [46] Мутация F508 приводит к потере функции CFTR, который представляет собой хлоридный канал плазматической мембраны, регулируемый циклическим аденозинмонофосфатом (цАМФ). В этом исследовании им удалось создать новый подход к лечению муковисцидоза посредством использования наночастиц для исправления мутации F508 del CFTR как in vitro в клетках бронхиального эпителия человека (HBE), так и in vivo в мышиной модели муковисцидоза, что привело к появлению CFTR-зависимого транспорта хлорида. [45]
Трехцепочечные структуры ДНК были распространенными гипотезами в 1950-х годах, когда ученые пытались обнаружить истинную структурную форму ДНК. Уотсон и Крик (которые позже получили Нобелевскую премию за свою модель двойной спирали) изначально рассматривали модель тройной спирали, как и Полинг и Кори , которые опубликовали предложение для своей модели тройной спирали в 1953 году, [47] [48], а также их коллега-ученый Фрейзер. [49] Однако Уотсон и Крик вскоре выявили несколько проблем с этими моделями:
Модель Фрейзера отличалась от модели Полинга и Кори тем, что в его модели фосфаты находятся снаружи, а основания — внутри, соединенные вместе водородными связями. Однако Уотсон и Крик сочли модель Фрейзера слишком неопределенной, чтобы конкретно прокомментировать ее недостатки.
Альтернативная структура трехцепочечной ДНК была описана в 1957 году. [50] Фельзенфельд, Дэвис и Рич предсказали, что если одна цепь содержит только пурины, а другая цепь — только пурины, цепь претерпит конформационные изменения, образуя трехцепочечную спираль ДНК. Было предсказано, что трехцепочечная ДНК (H-ДНК) состоит из одной полипуриновой и двух полипиримидиновых цепей. [7] [50] Считалось, что это происходит только в одном биологическом процессе in vivo : как промежуточный продукт во время действия фермента рекомбинации E. coli RecA . [50] Ранние модели в 1960-х годах предсказывали образование комплексов между полицетиловыми и гуаниновыми олигонуклеотидами. Модели предполагали взаимодействия, известные как спаривание Хугстена (не-Уотсон-Криковские взаимодействия), расположенные в большой бороздке. [7] Вскоре после этого были предсказаны тройные спирали, состоящие из одной пиримидиновой и двух пуриновых цепей. [7] Открытие участков H-ДНК в суперспиральных плазмидах вызвало современный интерес к потенциальной функции триплексных структур в живых клетках. [51] Кроме того, вскоре было обнаружено, что гомопиримидин и некоторые богатые пурином олигонуклеотиды способны образовывать стабильную структуру H-ДНК со структурами, специфичными для связывания гомопурина и гомопиримидина, на дуплексах ДНК. [52]