Нанопоровое секвенирование — это подход третьего поколения [1], используемый при секвенировании биополимеров , в частности полинуклеотидов в форме ДНК или РНК .
Используя нанопоровое секвенирование, можно секвенировать одну молекулу ДНК или РНК без необходимости ПЦР- амплификации или химической маркировки образца. Нанопоровое секвенирование может предложить относительно недорогое генотипирование , высокую мобильность для тестирования и быструю обработку образцов с возможностью отображения результатов в режиме реального времени. Публикации по этому методу описывают его использование для быстрой идентификации вирусных патогенов, [2] [3] [4] мониторинга лихорадки Эбола , [5] мониторинга окружающей среды, [6] мониторинга безопасности пищевых продуктов, секвенирования генома человека, [7] секвенирования генома растений, [8] мониторинга устойчивости к антибиотикам , [9] гаплотипирования [10] и других приложений.
Потребовалось 25 лет, чтобы полностью материализовать секвенирование нанопор. Оно включало тесное сотрудничество между академическими кругами и промышленностью. Одним из первых, кто выдвинул идею секвенирования нанопор, был Дэвид Димер . В 1989 году он набросал план по прохождению одноцепочечной ДНК через белковую нанопору, встроенную в тонкую мембрану, в рамках своей работы по синтезу РНК с нуля. Понимая, что тот же подход может иметь потенциал для улучшения секвенирования ДНК, Димер и его команда провели следующее десятилетие, тестируя его. В 1999 году Димер и его коллеги опубликовали первую статью, используя термин «секвенирование нанопор», и два года спустя создали изображение, захватывающее шпильку ДНК, проходящую через нанопору в реальном времени. Еще одна основа для секвенирования нанопор была заложена работой команды под руководством Хагана Бейли , который с 1990-х годов начал независимо разрабатывать стохастическое зондирование, метод, который измеряет изменение ионного тока, проходящего через нанопору, для определения концентрации и идентичности вещества. К 2005 году Бейли добился существенного прогресса в методе секвенирования ДНК и стал соучредителем Oxford Nanopore, чтобы помочь продвинуть технологию дальше. В 2014 году компания выпустила свое первое портативное устройство для секвенирования нанопор. Это позволило проводить секвенирование ДНК практически в любом месте, даже в отдаленных районах с ограниченными ресурсами. Оно использовалось во время пандемии COVID-19 . Четверть всех мировых вирусных геномов SARS-CoV-2 теперь секвенированы с помощью устройств нанопор. Технология также предлагает важный инструмент для борьбы с устойчивостью к противомикробным препаратам, растущей угрозой общественному здравоохранению. [11] В 2020 году китайская компания Qitan Technology запустила свой нанопоровый секвенатор генов одной молекулы, [12] а в 2024 году MGI Tech запустила собственные продукты для секвенирования нанопор. [13]
Биологическая или твердотельная мембрана, где находится нанопора , окружена раствором электролита. [14] Мембрана разделяет раствор на две камеры. [15] Напряжение смещения прикладывается к мембране, вызывая электрическое поле, которое приводит в движение заряженные частицы, в данном случае ионы. Этот эффект известен как электрофорез . При достаточно высоких концентрациях раствор электролита хорошо распределен, и все падение напряжения концентрируется вблизи и внутри нанопоры. Это означает, что заряженные частицы в растворе чувствуют силу от электрического поля только тогда, когда они находятся вблизи области поры. [16] Эту область часто называют областью захвата. Внутри области захвата ионы имеют направленное движение, которое можно зарегистрировать как постоянный ионный ток, поместив электроды рядом с мембраной. Теперь представьте себе наноразмерный полимер, такой как ДНК или белок, помещенный в одну из камер. Эта молекула также имеет чистый заряд, который чувствует силу от электрического поля, когда она находится в области захвата. [16] Молекула приближается к этой области захвата с помощью броуновского движения и любого притяжения, которое она может иметь к поверхности мембраны. [16] Оказавшись внутри нанопоры, молекула перемещается через нее посредством комбинации электрофоретических, электроосмотических и иногда термофоретических сил. [14] Внутри поры молекула занимает объем, который частично ограничивает поток ионов, наблюдаемый как падение ионного тока. В зависимости от различных факторов, таких как геометрия, размер и химический состав, изменение величины ионного тока и продолжительность перемещения будут различаться. Затем можно обнаружить и потенциально идентифицировать различные молекулы на основе этой модуляции ионного тока. [17]
Величина плотности электрического тока на поверхности нанопоры зависит от размеров нанопоры и состава ДНК или РНК, занимающих нанопору. Секвенирование стало возможным, поскольку, проходя через канал нанопоры, образцы вызывают характерные изменения плотности электрического тока, протекающего через нанопору. Полный заряд, протекающий через канал нанопоры, равен поверхностному интегралу потока плотности электрического тока через нормальные поверхности единицы нанопоры между моментами времени t 1 и t 2 .
Биологическое нанопоровое секвенирование основано на использовании трансмембранных белков, называемых белковыми нанопорами, в частности, образованных белковыми токсинами, которые встроены в липидные мембраны , чтобы создавать пористые поверхности, зависящие от размера, с «отверстиями» нанометрового масштаба, распределенными по мембранам. [18] Достаточно низкая скорость транслокации может быть достигнута путем включения различных белков, которые облегчают перемещение ДНК или РНК через поры липидных мембран. [19]
Альфа- гемолизин (αHL), нанопора из бактерий, которая вызывает лизис эритроцитов, изучается уже более 15 лет. [20] К настоящему моменту исследования показали, что все четыре основания могут быть идентифицированы с помощью ионного тока, измеренного через пору αHL. [21] [22] Структура αHL выгодна для идентификации определенных оснований, движущихся через пору. Пора αHL имеет длину ~10 нм с двумя отдельными секциями по 5 нм. Верхняя секция состоит из более крупной, похожей на вестибюль структуры, а нижняя секция состоит из трех возможных участков распознавания (R1, R2, R3) и способна различать каждую базу. [21] [22]
Секвенирование с использованием αHL было разработано посредством базового изучения и структурных мутаций, двигаясь к секвенированию очень длинных ридов. Мутация белка αHL улучшила детектирующие способности поры. [23] Следующий предлагаемый шаг — привязать экзонуклеазу к поре αHL. Фермент будет периодически расщеплять отдельные основания, позволяя поре идентифицировать последовательные основания. Связывание экзонуклеазы с биологической порой замедлит транслокацию ДНК через пору и увеличит точность получения данных.
В частности, теоретики показали, что секвенирование с помощью ферментов экзонуклеазы, как описано здесь, нецелесообразно. [24] Это в основном связано с эффектами, связанными с диффузией, которые накладывают ограничение на вероятность захвата каждого нуклеотида по мере его расщепления. Это приводит к значительной вероятности того, что нуклеотид либо не будет захвачен до того, как он диффундирует в объем, либо будет захвачен не в том порядке, и, следовательно, не будет должным образом секвенирован нанопорой, что приведет к ошибкам вставки и удаления. Поэтому необходимы серьезные изменения в этом методе, прежде чем его можно будет считать жизнеспособной стратегией.
Недавнее исследование указало на способность αHL обнаруживать нуклеотиды в двух отдельных местах в нижней половине поры. [25] Участки R1 и R2 позволяют контролировать каждое основание дважды по мере его перемещения через пору, создавая 16 различных измеряемых значений ионного тока вместо 4. Этот метод улучшает одиночное считывание через нанопору, удваивая места, в которых считывается последовательность на нанопору.
Порин A Mycobacterium smegmatis (MspA) является второй биологической нанопорой, которая в настоящее время исследуется для секвенирования ДНК. Пора MspA была идентифицирована как потенциальное улучшение по сравнению с αHL из-за более благоприятной структуры. [26] Пора описывается как бокал с толстым ободом и диаметром 1,2 нм на дне поры. [27] Природный MspA, хотя и благоприятен для секвенирования ДНК из-за формы и диаметра, имеет отрицательное ядро, которое запрещает транслокацию одноцепочечной ДНК (ssDNA). Природная нанопора была модифицирована для улучшения транслокации путем замены трех отрицательно заряженных аспарагиновых кислот на нейтральные аспарагины. [28]
Было показано, что обнаружение нуклеотидов электрическим током через мембрану в десять раз более специфично, чем αHL для идентификации оснований. [26] Используя эту улучшенную специфичность, группа в Университете Вашингтона предложила использовать двухцепочечную ДНК (dsDNA) между каждой одноцепочечной молекулой, чтобы удерживать основание в секции считывания поры. [26] [28] dsDNA остановит основание в правильной секции поры и позволит идентифицировать нуклеотид. Недавно был выдан грант сотрудничеству Калифорнийского университета в Санта-Крузе, Университета Вашингтона и Северо-Восточного университета для улучшения распознавания оснований MspA с использованием полимеразы phi29 в сочетании с порой. [29] MspA с обнаружением электрического тока также может использоваться для секвенирования пептидов. [30]
Подходы к секвенированию на основе твердотельных нанопор, в отличие от биологического секвенирования на основе нанопор, не включают белки в свои системы. Вместо этого технология твердотельных нанопор использует различные субстраты из металлов или сплавов металлов с порами нанометрового размера, которые позволяют ДНК или РНК проходить через них. Эти субстраты чаще всего играют неотъемлемую роль в распознавании последовательностей нуклеиновых кислот, поскольку они перемещаются по каналам вдоль субстратов. [31]
Измерение электронного туннелирования через основания, когда одноцепочечная ДНК перемещается через нанопору, является усовершенствованным методом секвенирования твердотельных нанопор. Большинство исследований было сосредоточено на доказательстве того, что основания могут быть определены с помощью электронного туннелирования. Эти исследования проводились с использованием сканирующего зондового микроскопа в качестве чувствительного электрода и доказали, что основания могут быть идентифицированы с помощью определенных туннельных токов. [32] После исследования доказательства принципа необходимо создать функциональную систему для соединения твердотельных пор и чувствительных устройств.
Исследователи из группы Harvard Nanopore спроектировали твердотельные поры с однослойными углеродными нанотрубками по всему диаметру поры. [33] Создаются массивы пор, и химическое осаждение из паровой фазы используется для создания нанотрубок, которые растут по массиву. После того, как нанотрубка выросла по поре, диаметр поры регулируется до желаемого размера. Успешное создание нанотрубки, связанной с порой, является важным шагом на пути к идентификации оснований, поскольку одноцепочечная ДНК транслоцируется через твердотельную пору.
Другой метод — использование наноэлектродов по обе стороны поры. [34] [35] Электроды специально созданы для того, чтобы обеспечить образование твердотельной нанопоры между двумя электродами. Эта технология может быть использована не только для обнаружения оснований, но и для управления скоростью и ориентацией перемещения оснований.
Эффективный метод определения последовательности ДНК был разработан с использованием твердотельных нанопор и флуоресценции . [36] Этот метод флуоресцентного секвенирования преобразует каждое основание в характерное представление нескольких нуклеотидов, которые связываются с флуоресцентным зондом, образующим нить dsDNA. С предложенной двухцветной системой каждое основание идентифицируется двумя отдельными флуоресценциями и, следовательно, будет преобразовано в две определенные последовательности. Зонды состоят из флуорофора и гасителя в начале и конце каждой последовательности соответственно. Каждый флуорофор будет погашен гасителем в конце предыдущей последовательности. Когда dsDNA транслоцируется через твердотельную нанопору, нить зонда будет отрываться, и восходящий флуорофор будет флуоресцировать. [36] [37]
Этот метод секвенирования имеет производительность 50-250 оснований в секунду на пору, а система четырехцветного флуорофора (каждое основание может быть преобразовано в одну последовательность вместо двух) будет секвенировать более 500 оснований в секунду. [36] Преимущества этого метода основаны на четком считывании последовательности — с использованием камеры вместо методов с шумовым током. Однако метод требует подготовки образца для преобразования каждого основания в расширенный двоичный код перед секвенированием. Вместо того, чтобы идентифицировать одно основание при его перемещении через пору, требуется ~12 оснований для нахождения последовательности одного основания. [36]
Устройства на основе нанопор могут использоваться для анализа eDNA в мониторинге окружающей среды [38] [39] [40] [41] и эпидемиологии сельскохозяйственных культур . [39] Их можно миниатюризировать больше, чем более ранние технологии, и поэтому они были превращены в портативные устройства, особенно MinION. [38] [39] [40] [41] MinION особенно известен исследованиями вирусов сельскохозяйственных культур , проведенными Бойкиным и др. в 2018 г. и Шаффером в 2019 г. [39], а также исследованиями распространенности видов , проведенными Менегоном и др. в 2017 г. [39] [40] и Померанцем и др. в 2018 г. [38] [ 39] [ 40] [41] Благодаря своей высокой портативности, низкой стоимости и простоте использования для приложений быстрого секвенирования, он также вызвал этические, правовые и социальные опасения [42] наряду с другими технологиями секвенирования следующего поколения. [43] Варианты SARS-CoV-2 в сточных водах Праги были обнаружены с помощью секвенирования на основе нанопор. Секвенирование образцов из подканальных бассейнов приносит пользу системам раннего эпидемиологического оповещения. [44]
Биологические системы секвенирования нанопор имеют несколько фундаментальных характеристик, которые делают их выгодными по сравнению с твердотельными системами, причем каждая выгодная характеристика этого подхода к проектированию вытекает из включения белков в их технологию. Однородная структура пор, точный контроль перемещения образца через каналы пор и даже обнаружение отдельных нуклеотидов в образцах могут быть облегчены уникальными белками из различных типов организмов.
Использование белков в биологических системах секвенирования нанопор, несмотря на различные преимущества, также влечет за собой некоторые отрицательные характеристики. Чувствительность белков в этих системах к локальному стрессу окружающей среды оказывает большое влияние на долговечность единиц в целом. Одним из примеров является то, что двигательный белок может расстегивать образцы только с достаточной скоростью в определенном диапазоне pH, не работая достаточно быстро за пределами диапазона - это ограничение влияет на функциональность всей единицы секвенирования. Другим примером является то, что трансмембранный порин может надежно работать только в течение определенного количества запусков, прежде чем он сломается. Оба эти примера должны контролироваться при проектировании любой жизнеспособной биологической системы нанопор - чего может быть трудно достичь, сохраняя при этом затраты на такую технологию как можно более низкими и конкурентоспособными по сравнению с другими системами. [19]
Одной из проблем метода «секвенирования нитей» было усовершенствование метода для улучшения его разрешения, чтобы иметь возможность обнаруживать отдельные основания. В ранних методах, описанных в статьях, нуклеотид должен был быть повторен в последовательности около 100 раз подряд, чтобы произвести измеримое изменение характеристики. Такое низкое разрешение объясняется тем, что нить ДНК быстро движется со скоростью от 1 до 5 мкс на основание через нанопору. Это затрудняет запись и делает ее подверженной фоновому шуму, не позволяя получить разрешение по одному нуклеотиду. По состоянию на 2006 год проблема решалась либо путем улучшения технологии записи, либо путем управления скоростью нити ДНК с помощью различных стратегий белковой инженерии, и Oxford Nanopore использует «подход kmer», анализируя более одного основания в любой момент времени, так что участки ДНК подвергаются повторному опросу по мере того, как нить движется через нанопору по одному основанию за раз. [45] Различные методы, включая алгоритмические, использовались для улучшения производительности технологии MinION с тех пор, как она впервые стала доступна пользователям. [46] Совсем недавно были продемонстрированы эффекты отдельных оснований, обусловленные вторичной структурой или высвобожденными мононуклеотидами. [47] [48]
В 2010 году Хаган Бейли предположил, что создание двух участков распознавания в поре альфа-гемолизина может дать преимущества в распознавании оснований. [25]
По состоянию на 2009 год одной из проблем «экзонуклеазного подхода» [49] , где процессивный фермент подает отдельные основания в правильном порядке в нанопору, была интеграция экзонуклеазы и систем обнаружения нанопоры. В частности, [50] проблема заключается в том, что когда экзонуклеаза гидролизует фосфодиэфирные связи между нуклеотидами в ДНК, впоследствии освобожденный нуклеотид не обязательно гарантированно переместится, скажем, в близлежащую альфа-гемолизиновую нанопору . В 2009 году одной из идей было прикрепить экзонуклеазу к нанопоре, возможно, посредством биотинилирования к бета-бочке гемолизина. [50]
Центральная пора белка может быть выстлана заряженными остатками, расположенными так, что положительные и отрицательные заряды появляются на противоположных сторонах поры. Однако этот механизм в первую очередь является дискриминационным и не представляет собой механизм для направления нуклеотидов по какому-то определенному пути. [ необходима цитата ]