Белок мембраны эритроцитов Plasmodium falciparum 1 ( PfEMP1 ) представляет собой семейство белков, присутствующих на поверхности мембраны красных кровяных телец (эритроцитов или эритроцитов), инфицированных малярийным паразитом Plasmodium falciparum . PfEMP1 синтезируется во время стадии паразита в крови (эритроцитарная шизогония ) внутри эритроцита, во время которой проявляютсяклинические симптомы малярии falciparum . Действуя как антиген и адгезионный белок, он, как полагают, играет ключевую роль в высоком уровне вирулентности, связанной с P. falciparum . Он был обнаружен в 1984 году, когда было сообщено, что инфицированные эритроциты имели необычно большие по размеру белки клеточной мембраны, и эти белки обладали связывающими антитела (антигенными) свойствами. Неуловимый белок, его химическая структура и молекулярные свойства были раскрыты только спустя десятилетие, в 1995 году. В настоящее время установлено, что существует не одно, а большое семейство белков PfEMP1, генетически регулируемых (кодируемых) группой из примерно 60 генов, называемых var . Каждый P. falciparum способен включать и выключать определенныегены var для производства функционально отличного белка , тем самым уклоняясь от иммунной системы хозяина. Эритроциты, несущие PfEMP1 на своей поверхности, прилипают к эндотелиальным клеткам , что облегчает дальнейшее связывание с неинфицированными эритроцитами (через процессы секвестрации и розеткообразования), в конечном итоге помогая паразиту как распространяться на другие эритроциты, так и вызывать фатальные симптомы малярии P. falciparum .
Введение
Малярия является самым смертоносным среди инфекционных заболеваний, на долю которого, по последним оценкам Всемирной организации здравоохранения, в 2015 году пришлось около 429 000 смертей людей . [2] У людей малярию могут вызывать пять паразитов Plasmodium , а именно P. falciparum , P. vivax , P. malariae , P. ovale и P. knowlesi . [3] P. falciparum является самым опасным видом, на долю которого приходится >99% смертей от малярии, причем 70% этих смертей приходится на детей в возрасте до пяти лет. [2] Паразиты передаются через укусы самок комаров (вида Anopheles ). Перед тем как проникнуть в эритроциты и вызвать симптомы малярии, паразиты сначала размножаются в печени. Дочерние паразиты, называемые мерозоитами, затем заражают только эритроциты. Они проходят структурное развитие внутри эритроцитов, становясь трофозоитами и шизонтами. Именно в этот период возникают симптомы малярии. [4]
В отличие от эритроцитов, инфицированных другими видами Plasmodium , эритроциты, инфицированные P. falciparum, как известно, спонтанно склеиваются. К началу 1980-х годов было установлено, что когда паразит (как трофозоит, так и шизонт) попадает в кровоток и заражает эритроциты, инфицированные клетки образуют на их поверхности выступы. Затем они становятся липкими и прикрепляются к стенкам (эндотелию) кровеносных сосудов посредством процесса, называемого цитоадгезией, или цитоадгезией. [5] Такое прикрепление способствует связыванию и накоплению других эритроцитов. Этот процесс известен как секвестрация. [6] Именно во время этого состояния паразиты вызывают иммунный ответ (реакция антиген-антитело) и избегают разрушения в селезенке. [7] [8] Хотя процесс и значение секвестрации были подробно описаны двумя итальянскими врачами Амико Биньями и Этторе Маркиафавой в начале 1890-х годов, потребовалось столетие, чтобы обнаружить фактический фактор липкости и вирулентности. [9] [10]
Открытие
PfEMP1 был открыт Расселом Дж. Говардом и его коллегами из Национального института здравоохранения США в 1984 году. Используя методы радиоактивного йодирования и иммунопреципитации , они обнаружили уникальный, но пока неизвестный антиген из эритроцитов, инфицированных P. falciparum, который, по-видимому, вызывал связывание с другими клетками. [11] Поскольку антигенный белок мог быть обнаружен только в инфицированных клетках, они утверждали, что белок был произведен малярийным паразитом, а не эритроцитами. Антиген был большим и, по-видимому, отличался по размеру в разных штаммах P. falciparum, полученных от ночной обезьяны ( Aotus ). В одном штамме, названном Camp (из Малайзии), было обнаружено, что антиген имеет молекулярный размер приблизительно 285 кДа; в то время как в другом, названном St. Lucia (из Сальвадора), он составлял приблизительно 260 кДа. Оба антигена связываются с культивируемыми клетками рака кожи ( меланомы ). Но исследователи не смогли подтвердить, был ли белок на самом деле адгезионной молекулой к стенке кровеносных сосудов. [12] Позже в том же году они обнаружили, что неизвестный антиген был связан только с эритроцитами, имеющими на своей поверхности небольшие комки, называемые бугорками. [13] Первый человеческий антиген эритроцитов был зарегистрирован в 1986 году. Команда Говарда обнаружила, что антигены от детей из Гамбии, страдающих от малярии falciparum, были похожи на антигены от эритроцитов ночной обезьяны. Они определили, что молекулярные размеры белков варьировались от 250 до 300 кДа. [14]
В 1987 году они обнаружили другой тип поверхностного антигена из тех же штаммов малярийных паразитов Camp и St. Lucia. Это был также белок большого размера, около 300 кДа, но он сильно отличался от антигенов, описанных в 1984 году. Новый белок не мог связываться с клетками меланомы и присутствовал только внутри клетки. Поэтому они назвали более ранний белок белком мембраны эритроцитов Plasmodium falciparum 1 (PfEMP1), чтобы отличить его от недавно идентифицированного белка мембраны эритроцитов Plasmodium falciparum 2 (PfEMP2). [15] Различие было подтверждено в следующем году с дополнительной информацией о том, что PfEMP1 относительно меньше по количеству. [16]
Хотя некоторые свойства PfEMP1 были твердо установлены, белок было трудно выделить из-за его низкой встречаемости. Спустя пять лет после его открытия один из первоначальных исследователей Ирвин Шерман начал сомневаться в существовании PfEMP1 как уникального белка. [10] Он утверждал, что антиген может быть просто поверхностным белком эритроцитов, который изменяется при заражении малярийными паразитами. [17] Консенсус был достигнут в 1995 году после идентификации (путем клонирования ) гена PfEMP1. Об открытии генов независимо сообщили команда Говарда и две другие команды в NIH. Команда Говарда идентифицировала два гена для PfEMP1, и было показано, что рекомбинантные белковые продукты этих генов обладают антигенными и адгезивными свойствами. Они также подтвердили, что PfEMP1 является ключевой молекулой в способности P. falciparum уклоняться от иммунной системы хозяина. [18] Джозеф Д. Смит и другие показали, что PfEMP1 на самом деле является большим семейством белков, кодируемых мультигенным семейством, называемым var . Продукты гена могут связываться с различными рецепторами, включая рецепторы на эндотелиальных клетках. [19] Синь-Чжуань Су и другие показали, что может быть более 50 генов var , которые распределены по разным хромосомам малярийного паразита. [20]
Структура
PfEMP1 — это большое семейство белков с высоким молекулярным весом от 200 до 350 кДа. [21] Широкий диапазон размеров молекул отражает экстремальные вариации в аминокислотном составе белков. Но все белки PfEMP1 можно описать как имеющие три основных структурных компонента, а именно внеклеточный домен (ECD), трансмембранный домен (TMD) и внутриклеточный кислый терминальный сегмент (ATS). Внеклеточный домен полностью выставлен на поверхности клетки и является наиболее вариабельной областью. Он состоит из ряда субдоменов, включая короткий и консервативный N-терминальный сегмент (NTS) в самой внешней области, за которым следует высоковариабельный домен, подобный связыванию Даффи (DBL), иногда домен C2, связывающий Ca 2+ , а затем один или два богатых цистеином междоменных региона (CIDR). [9] [22]
Домены, подобные связыванию Даффи, так названы из-за их сходства с белками связывания Даффи P. vivax и P. knowlesi . [23] Существует шесть типов вариантов DBL, называемых DBLα, DBLβ, DBLγ, DBLδ, DBLε и DBLζ. CIDR также делится на три класса: CIDRα, CIDRβ и CIDRγ. [24] И DBL, и CIDR имеют дополнительный тип, называемый PAM, названный так из-за их специфического участия в малярии, связанной с беременностью (PAM). [25] Несмотря на разнообразие белков DBL и CIDR, внеклеточная аминоконцевая область частично консервативна, состоящая примерно из 60 аминокислот NTS, по одной из белков DBLα и CIDR1 в тандеме. Эта полуконсервативная область DBLα-CIDR1 называется головной структурой. [26] Последний регион CIDR присоединяется к TMD, который встроен в клеточную мембрану. TMD и ATS высококонсервативны среди различных PfEMP1, [27] и их структуры были решены с помощью ЯМР раствора ( PDB : 2LKL ). [28]
За головной структурой следует вариабельная комбинация разнообразных белков DBL и CIDR, а во многих случаях и C2. Эта вариация приводит к появлению различных типов PfEMP1. Комбинация DBL-CIDR в определенном типе белка PfEMP1 никогда не является случайной, а организована в определенные последовательности, известные как доменные кассеты. [29] В некоторых доменных кассетах есть только два или несколько доменов DBL и доменов CIDR, но в других они покрывают всю длину PfEMP1. Эти различия отвечают за различную связывающую способность между различными PfEMP1. [30] Например, среди наиболее известных типов VAR3 (ранее называемый типом 3 PfEMP1) является наименьшим, состоящим только из NTS с доменами DBL1α и DBL2ε в ECD. Его молекулярный размер составляет приблизительно 150 кДа. [31] В доменной кассете (DC) 4 типа ECD состоит из трех доменов DBLα 1.1/1.4 , CIDRα 1.6 и DBLβ 3 . Домен DBLβ 3 содержит сайт связывания для межклеточной адгезионной молекулы 1 ( ICAM1 ). Это особенно связано с развитием инфекции мозга. [32] VAR2CSA нетипичен, так как имеет однодоменную кассету, которая состоит из трех N-концевых доменов DBL PAM , за которыми следуют три домена DBLε и один CIDR PAM . Семь доменов всегда встречаются вместе. Обычный NTS отсутствует. [33] [34] Белок специфически связывается с хондроитинсульфатом A (CSA); отсюда и название VAR2CSA. [35]
Синтез и транспорт
Белки PfEMP1 регулируются и продуцируются (кодируются) примерно 60 различными генами var [37] , но отдельный P. falciparum будет включать только один ген var за раз, чтобы продуцировать только один тип PfEMP. [38] [39] Гены var распределены по двум экзонам . Экзон 1 кодирует аминокислоты высоковариабельного ECD [40] , тогда как экзон 2 кодирует аминокислоты консервативных TMD и ATS [41] На основании их расположения в хромосоме и последовательности гены var обычно классифицируются на три основные группы, A, B и C, и две промежуточные группы, B/A и B/C; [9] [42] или иногда просто на пять классов, upsA , upsB , upsC , upsD и upsE соответственно. [43] Группы A и B находятся в концевой ( субтеломерной ) области хромосомы, тогда как группа C находится в центральной ( центромерной ) области. [44] [45]
После того, как белок PfEMP1 полностью синтезирован ( транслирован ), он переносится в цитоплазму к мембране эритроцита. NTS имеет решающее значение для такого направленного движения. [26] Внутри цитоплазмы вновь синтезированный белок прикрепляется к похожей на Гольджи мембранной везикуле, называемой щелью Маурера . [46] Внутри щелей Маурера находится семейство белков, называемых субтеломерными белками плазмодия со спиральными вкраплениями ( PHIST ). Из белков PHIST PFI1780w и PFE1605w связывают внутриклеточный ATS PfEMP1 во время транспортировки к мембране эритроцита. [28] [47]
Молекула PfEMP1 откладывается на мембране эритроцита в виде выступов. [48] Эти выступы легко идентифицируются как заметные выпуклости на инфицированных эритроцитах, начиная с ранней стадии трофозоита. [49] Малярийный паразит не может вызывать свою вирулентность на эритроцитах без выступов. [50] По всей поверхности зрелого инфицированного эритроцита распределено до 10 000 выступов, и каждый выступ имеет диаметр 50-80 нм. [1] Экспорт pfEMP1 из щели Маурера в мембрану эритроцита опосредован связыванием другого белка, продуцируемого паразитом, называемого белком, богатым гистидином, ассоциированным с выступом ( KAHRP ). KAHRP повышает структурную жесткость инфицированных эритроцитов и адгезию PfEMP1 на выступах. [51] Он также напрямую отвечает за формирование выступов, на что указывает тот факт, что малярийные паразиты с дефицитом гена kahrp не образуют выступов. [52] Для формирования выступа KAHRP объединяет несколько белков мембранного скелета эритроцита хозяина, таких как спектрин , актин , анкирин R и комплекс спектрин-актин полосы 4.1. [53] По прибытии в выступ PfEMP1 прикрепляется к спектриновой сети с помощью белков PHIST. [54] [36]
Функция
Основная функция PfEMP1 — связывание и прикрепление эритроцитов к стенке кровеносных сосудов. Наиболее важные связывающие свойства P. falciparum, известные на сегодняшний день, опосредованы головной структурой PfEMP1, состоящей из доменов DBL и CIDR. [55] Домены DBL могут связываться с различными клеточными рецепторами, включая тромбоспондин (TSP), рецептор комплемента 1 (CR1), хондроитинсульфат A (CSA), [5] P-селектин , [56] рецептор эндотелиального белка C (EPCR), [57] и гепарансульфат . [58] Домен DBL, прилегающий к головной структуре, связывается с ICAM-1. [59] CIDR в основном связываются с большим количеством кластерных детерминант 36 ( CD36 ). [21] [60] Эти связи вызывают патогенные характеристики паразита, такие как секвестрация инфицированных клеток в различных тканях, [61] вторжение в эритроциты, [62] и кластеризация инфицированных клеток посредством процесса, называемого розеткообразованием. [63]
Белок CIDR1 в полуконсервативной структуре головки является основным и наиболее изученным местом адгезии PfEMP1. Он связывается с CD36 на эндотелиальных клетках. [65] [66] Только белки группы B и C способны связываться, и это только с теми, которые имеют типы последовательности CIDRα2-6. С другой стороны, белки группы A имеют либо CIDRα1, либо CIDRβ/γ/δ, и они отвечают за наиболее тяжелое состояние малярии. [45] Связывание с ICAM-1 достигается через домен DBLβ, прилегающий к структуре головки. Однако многие PfEMP1, имеющие домен DBLβ, не связываются с ICAM-1, [67] и, по-видимому, только DBLβ, спаренный с доменом C2, может связываться с ICAM-1. [61] Тандемная пара DBLα-CIDRγ является основным фактором розеткообразования, [64] склеивания инфицированных эритроцитов с неинфицированными клетками и, таким образом, закупорки кровеносных сосудов. Эта активность осуществляется посредством связывания с CR1. [63] [68]
Самая опасная малярийная инфекция находится в мозге и называется церебральной малярией. При церебральной малярии задействованы белки PfEMP1 DC8 и DC13. Они названы в честь количества доменных кассет, которые они содержат, и способны связывать не только эндотелиальные клетки мозга, но и различные органы, включая мозг, легкие, сердце и костный мозг. [69] Первоначально предполагалось, что PfEMP1 связывается с ICAM-1 в мозге, но DC8 и DC13 были признаны несовместимыми с ICAM-1. Вместо этого DC8 и DC13 специфически связываются с EPCR, используя подтипы CIDRα, такие как CIDRα 1.1 , CIDRα 1.4 , CIDRα 1.5 и CIDRα 1.7 . [57] Однако позже было показано, что DC13 может связываться как с ICAM-1, так и с EPCR. [70] Таким образом, EPCR является потенциальной мишенью для вакцин и лекарств при церебральной малярии. [71]
VAR2CSA уникален тем, что в основном вырабатывается плацентой во время беременности (состояние, называемое малярией, связанной с беременностью , PAM или плацентарной малярией). Таким образом, большая часть PAM обусловлена VAR2SCA. [27] В отличие от других PfEMP1, VAR2CSA связывается с хондроитинсульфатом А, присутствующим на сосудистом эндотелии плаценты. Хотя его отдельные домены могут связываться с CSA, вся его структура используется для полного связывания. [72] Основным осложнением при PAM является рождение детей с низкой массой тела. Однако у женщин, переживших первую инфекцию, как правило, развивается эффективный иммунный ответ. В регионах Африки, где распространен P. falciparum , у беременных женщин обнаруживается высокий уровень антител ( иммуноглобулина G , или IgG) против VAR2CSA, которые защищают их от малярийного паразита, поражающего плаценту. Известно, что они рожают более тяжелых детей. [33]
Клиническое значение
В нормальной иммунной системе человека связывание малярийного паразита с эритроцитами стимулирует выработку антител, которые атакуют молекулы PfEMP1. Связывание антитела с PfEMP1 отключает связывающие свойства доменов DBL, вызывая потерю клеточной адгезии, и инфицированный эритроцит разрушается. В этом сценарии малярия избегается. [73] Однако, чтобы избежать иммунного ответа хозяина, разные P. falciparum включают и выключают разные гены var для производства функционально различных (антигенно отличных) PfEMP1. Каждый вариантный тип PfEMP1 имеет разные связывающие свойства и, таким образом, не всегда распознается антителами. [74]
По умолчанию все гены var у малярийного паразита инактивированы. Активация ( экспрессия генов ) var инициируется при инфицировании органов. Кроме того, в каждом органе активируются только определенные гены var . Тяжесть инфекции определяется типом органа, в котором происходит инфицирование, следовательно, типом активированного гена var . Например, в самых тяжелых случаях малярии, таких как церебральная малярия, включаются только гены var для белков PfEMP1 DC8 и DC13. [75] [76] После синтеза DC8 и DC13 их домены CIDR α1 связываются с EPCR, что приводит к началу тяжелой малярии. [77] Обилие продуктов генов ( транскриптов ) этих белков PfEMP1 (в частности, транскриптов подтипа CIDR α1 ) напрямую связано с тяжестью заболевания. Это дополнительно указывает на то, что предотвращение взаимодействия между CIDR α1 и EPCR будет хорошей целью для потенциальной вакцины. [78] [79] При малярии, связанной с беременностью, другом тяжелом типе малярии falciparum, ген VAR2CSA (названный var2csa ) активируется в плаценте. Связывание VAR2CSA с CSA является основной причиной преждевременных родов, смерти плода и тяжелой анемии у матери. [72] Это указывает на то, что препараты, нацеленные на VAR2CSA, смогут предотвратить последствия малярии, и по этой причине VAR2CSA является ведущим кандидатом для разработки вакцины PAM. [80]
Ссылки
Эта статья была адаптирована из следующего источника по лицензии CC BY 4.0 (2017) (отчеты рецензента): Kholhring Lalchhandama (2017). "Plasmodium falciparum erythrocyte membrane protein 1" (PDF) . WikiJournal of Medicine . 4 (1). doi : 10.15347/WJM/2017.004 . ISSN 2002-4436. Wikidata Q43997683.
^ ab Quadt KA, Barfod L, Andersen D, Bruun J, Gyan B, Hassenkam T, Ofori MF, Hviid L (2012). "Плотность выступов на эритроцитах, инфицированных Plasmodium falciparum, зависит от возраста развития и варьируется среди изолятов". PLOS ONE . 7 (9): e45658. Bibcode :2012PLoSO...745658Q. doi : 10.1371/journal.pone.0045658 . PMC 3447797 . PMID 23029166.
^ ab "Информационный бюллетень о малярии". Центр СМИ ВОЗ. Апрель 2016 г. Получено 5 ноября 2016 г.
^ Cox FE (февраль 2010 г.). «История открытия малярийных паразитов и их переносчиков». Parasites & Vectors . 3 (1): 5. doi : 10.1186/1756-3305-3-5 . PMC 2825508. PMID 20205846 .
^ Антинори С., Галимберти Л., Милаццо Л., Корбеллино М. (2012). «Биология плазмодиев человеческой малярии, включая Plasmodium knowlesi». Средиземноморский журнал гематологии и инфекционных заболеваний . 4 (1): e2012013. doi :10.4084/MJHID.2012.013. PMC 3340990. PMID 22550559 .
^ ab Rowe JA, Claessens A, Corrigan RA, Arman M (май 2009 г.). «Адгезия эритроцитов, инфицированных Plasmodium falciparum, к клеткам человека: молекулярные механизмы и терапевтические последствия». Expert Reviews in Molecular Medicine . 11 : e16. doi :10.1017/S1462399409001082. PMC 2878476. PMID 19467172 .
^ Шарма YD (1991). «Выступы, белки выступов и цитоадгезия при тропической малярии». Международный журнал биохимии . 23 (9): 775–89. doi :10.1016/0020-711X(91)90061-Q. PMID 1773882.
^ David PH, Hommel M, Miller LH, Udeinya IJ, Oligino LD (август 1983 г.). «Секвестрация паразита при малярии Plasmodium falciparum: селезенка и модуляция антителами цитоадгезии инфицированных эритроцитов». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 80 (16): 5075–9. Bibcode : 1983PNAS...80.5075D. doi : 10.1073/pnas.80.16.5075 . PMC 384191. PMID 6348780 .
^ Berendt AR, Ferguson DJ, Newbold CI (август 1990 г.). «Секвестрация при малярии Plasmodium falciparum: липкие клетки и липкие проблемы». Parasitology Today . 6 (8): 247–54. doi :10.1016/0169-4758(90)90184-6. PMID 15463355.
^ abc Bull PC, Abdi AI (февраль 2016 г.). «Роль PfEMP1 как мишеней естественно приобретенного иммунитета к детской малярии: перспективы вакцины». Паразитология . 143 (2): 171–86. doi :10.1017/S0031182015001274. PMC 4825093. PMID 26741401 .
^ ab Шерман, Ирвин (2008). Достижения в паразитологии: размышления о столетии биохимии малярии. Лондон (Великобритания): Academic Press. стр. 188–189. ISBN978-0-08-092183-9.
^ Pasloske BL, Howard RJ (1994). «Малярия, эритроцит и эндотелий». Annual Review of Medicine . 45 (1): 283–95. doi :10.1146/annurev.med.45.1.283. PMID 8198384.
^ Leech JH, Barnwell JW, Miller LH, Howard RJ (июнь 1984 г.). «Идентификация штаммоспецифического малярийного антигена, экспонированного на поверхности эритроцитов, инфицированных Plasmodium falciparum». Журнал экспериментальной медицины . 159 (6): 1567–75. doi :10.1084/jem.159.6.1567. PMC 2187322. PMID 6374009 .
^ Aley SB, Sherwood JA, Howard RJ (ноябрь 1984 г.). «Plasmodium falciparum, положительный и отрицательный по шишковидному белку, отличается экспрессией штаммоспецифического малярийного антигена на поверхности инфицированных эритроцитов». Журнал экспериментальной медицины . 160 (5): 1585–90. doi :10.1084/jem.160.5.1585. PMC 2187501. PMID 6208311 .
^ Aley SB, Sherwood JA, Marsh K, Eidelman O, Howard RJ (июнь 1986 г.). «Идентификация изолят-специфических белков на эритроцитах, инфицированных Plasmodium falciparum, обогащенных сорбитолом, у пациентов из Гамбии». Паразитология . 92 (ч. 3) (3): 511–25. doi :10.1017/S0031182000065410. PMID 3526259. S2CID 12585437.
^ Howard RJ, Lyon JA, Uni S, Saul AJ, Aley SB, Klotz F, Panton LJ, Sherwood JA, Marsh K, Aikawa M (май 1987). «Транспорт белка Plasmodium falciparum массой около 300 000 (Pf EMP 2) от внутриэритроцитарного бесполого паразита к цитоплазматической поверхности мембраны клетки-хозяина». Журнал клеточной биологии . 104 (5): 1269–80. doi :10.1083/jcb.104.5.1269. PMC 2114467. PMID 2437128 .
^ Howard RJ, Barnwell JW, Rock EP, Neequaye J, Ofori-Adjei D, Maloy WL, Lyon JA, Saul A (январь 1988 г.). «Два белка Plasmodium falciparum массой около 300 килодальтон на поверхности мембраны инфицированных эритроцитов». Молекулярная и биохимическая паразитология . 27 (2–3): 207–23. doi :10.1016/0166-6851(88)90040-0. PMID 3278227.
^ Шерман И. В., Виноград Э. (октябрь 1990 г.). «Антигены на поверхности эритроцитов, инфицированных Plasmodium falciparum, не являются паразитарными». Parasitology Today . 6 (10): 317–20. doi :10.1016/0169-4758(90)90174-3. PMID 15463255.
^ Baruch DI, Pasloske BL, Singh HB, Bi X, Ma XC, Feldman M, Taraschi TF, Howard RJ (июль 1995 г.). «Клонирование гена P. falciparum, кодирующего PfEMP1, малярийный вариант антигена и рецептор адгезии на поверхности паразитированных человеческих эритроцитов». Cell . 82 (1): 77–87. doi : 10.1016/0092-8674(95)90054-3 . PMID 7541722. S2CID 700863.
^ Smith JD, Chitnis CE, Craig AG, Roberts DJ, Hudson-Taylor DE, Peterson DS, Pinches R, Newbold CI, Miller LH (июль 1995 г.). «Переключения в экспрессии генов Plasmodium falciparum var коррелируют с изменениями в антигенных и цитоадгезивных фенотипах инфицированных эритроцитов». Cell . 82 (1): 101–10. doi :10.1016/0092-8674(95)90056-X. PMC 3730239 . PMID 7606775.
^ Su XZ, Heatwole VM, Wertheimer SP, Guinet F, Herrfeldt JA, Peterson DS, Ravetch JA, Wellems TE (июль 1995 г.). «Большое разнообразное семейство генов var кодирует белки, участвующие в цитоадгезии и антигенной изменчивости эритроцитов, инфицированных Plasmodium falciparum». Cell . 82 (1): 89–100. doi : 10.1016/0092-8674(95)90055-1 . PMID 7606788. S2CID 18399506.
^ ab Pasternak ND, Dzikowski R (июль 2009 г.). "PfEMP1: антиген, который играет ключевую роль в патогенности и иммунном уклонении малярийного паразита Plasmodium falciparum". Международный журнал биохимии и клеточной биологии . 41 (7): 1463–6. doi :10.1016/j.biocel.2008.12.012. PMID 19150410.
^ Flick K, Chen Q (март 2004 г.). "var genes, PfEMP1 и хозяин-человек". Молекулярная и биохимическая паразитология . 134 (1): 3–9. doi :10.1016/j.molbiopara.2003.09.010. PMID 14747137.
^ Chitnis CE, Miller LH (август 1994). «Идентификация доменов связывания эритроцитов белков Plasmodium vivax и Plasmodium knowlesi, участвующих в инвазии эритроцитов». Журнал экспериментальной медицины . 180 (2): 497–506. doi :10.1084/jem.180.2.497. PMC 2191600. PMID 8046329 .
^ Смит Дж. Д., Субраманиан Г., Гамейн Б., Барух ДИ., Миллер Л. Х. (октябрь 2000 г.). «Классификация адгезивных доменов в семействе белков эритроцитарной мембраны 1 Plasmodium falciparum». Молекулярная и биохимическая паразитология . 110 (2): 293–310. doi :10.1016/S0166-6851(00)00279-6. PMID 11071284.
^ Dahlbäck M, Jørgensen LM, Nielsen MA, Clausen TM, Ditlev SB, Resende M, Pinto VV, Arnot DE, Theander TG, Salanti A (май 2011 г.). «Сайт связывания хондроитинсульфата А белка VAR2CSA включает несколько N-концевых доменов». Журнал биологической химии . 286 (18): 15908–17. doi : 10.1074/jbc.M110.191510 . PMC 3091200. PMID 21398524 .
^ ab Melcher M, Muhle RA, Henrich PP, Kraemer SM, Avril M, Vigan-Womas I, Mercereau-Puijalon O, Smith JD, Fidock DA (октябрь 2010 г.). «Идентификация роли полуконсервативной головной структуры PfEMP1 в транспортировке белка на поверхность эритроцитов, инфицированных Plasmodium falciparum». Cellular Microbiology . 12 (10): 1446–62. doi :10.1111/j.1462-5822.2010.01481.x. PMC 2939972 . PMID 20438573.
^ ab Hviid, Lars; Jensen, Anja TR (2015). "PfEMP1 – Семейство паразитарных белков, имеющее ключевое значение для иммунитета и патогенеза малярии Plasmodium falciparum ". В Rollinson, D.; Stothard, JR (ред.). PfEMP1 – Семейство паразитарных белков, имеющее ключевое значение для иммунитета и патогенеза малярии Plasmodium falciparum . Достижения в области паразитологии. Т. 88. Elsevier. С. 51–84. doi :10.1016/bs.apar.2015.02.004. ISBN978-0-12-802268-9. PMID 25911365.
^ ab Mayer C, Slater L, Erat MC, Konrat R, Vakonakis I (март 2012 г.). «Структурный анализ внутриклеточного домена мембранного белка эритроцитов Plasmodium falciparum 1 (PfEMP1) выявляет консервативный эпитоп взаимодействия». Журнал биологической химии . 287 (10): 7182–9. doi : 10.1074/jbc.M111.330779 . PMC 3293552 . PMID 22249178.
^ Trimnell AR, Kraemer SM, Mukherjee S, Phippard DJ, Janes JH, Flamoe E, Su XZ, Awadalla P, Smith JD (август 2006 г.). «Глобальное генетическое разнообразие и эволюция генов var, связанных с плацентарной и тяжелой детской малярией». Молекулярная и биохимическая паразитология . 148 (2): 169–80. doi :10.1016/j.molbiopara.2006.03.012. PMID 16697476.
^ Lavstsen T, Turner L, Saguti F, Magistrado P, Rask TS, Jespersen JS, Wang CW, Berger SS, Baraka V, Marquard AM, Seguin-Orlando A, Willerslev E, Gilbert MT, Lusingu J, Theander TG (июнь 2012 г.). "Касситы домена 1-го мембранного белка эритроцитов Plasmodium falciparum 8 и 13 связаны с тяжелой малярией у детей". Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 109 (26): E1791-800. doi : 10.1073/pnas.1120455109 . PMC 3387094. PMID 22619319 .
^ Zhang Y, Jiang N, Chang Z, Wang H, Lu H, Wahlgren M, Chen Q (2014). «Гены var3 штамма Plasmodium falciparum 3D7 дифференциально экспрессируются в инфицированных эритроцитах». Parasite . 21 : 19. doi :10.1051/parasite/2014019. PMC 3996964 . PMID 24759654.
^ Bengtsson A, Joergensen L, Rask TS, Olsen RW, Andersen MA, Turner L, Theander TG, Hviid L, Higgins MK, Craig A, Brown A, Jensen AT (январь 2013 г.). «Новая доменная кассета идентифицирует белки Plasmodium falciparum PfEMP1, связывающие ICAM-1, и является целью перекрестно-реактивных, ингибирующих адгезию антител». Журнал иммунологии . 190 (1): 240–9. doi :10.4049/jimmunol.1202578. PMC 3539686. PMID 23209327 .
^ ab Саланти А., Дальбек М., Тернер Л., Нильсен М.А., Барфод Л., Магистрадо П., Йенсен А.Т., Лавстсен Т., Офори М.Ф., Марш К., Хвиид Л., Теандер Т.Г. (ноябрь 2004 г.). «Доказательства участия VAR2CSA в малярии, связанной с беременностью». Журнал экспериментальной медицины . 200 (9): 1197–203. дои : 10.1084/jem.20041579. ПМК 2211857 . ПМИД 15520249.
^ Hviid L, Salanti A (2007). "VAR2CSA и защитный иммунитет против малярии, вызванной Plasmodium falciparum, связанной с беременностью". Паразитология . 134 (Pt 13): 1871–6. doi :10.1017/S0031182007000121. PMID 17958922. S2CID 7706073.
^ Salanti A, Staalsoe T, Lavstsen T, Jensen AT, Sowa MP, Arnot DE, Hviid L, Theander TG (июль 2003 г.). «Избирательная регуляция одного отчетливо структурированного гена var в прикрепленном к хондроитинсульфату А Plasmodium falciparum, вовлеченном в малярию, связанную с беременностью». Молекулярная микробиология . 49 (1): 179–91. doi : 10.1046/j.1365-2958.2003.03570.x . PMID 12823820. S2CID 38384882.
^ abc Helms G, Dasanna AK, Schwarz US, Lanzer M (июль 2016 г.). «Моделирование цитоадгезии эритроцитов и лейкоцитов, инфицированных Plasmodium falciparum — общие принципы и отличительные черты». FEBS Letters . 590 (13): 1955–71. doi :10.1002/1873-3468.12142. PMC 5071704 . PMID 26992823.
^ Gardner MJ, Hall N, Fung E, White O, Berriman M, Hyman RW, Carlton JM, Pain A, Nelson KE, Bowman S, Paulsen IT, James K, Eisen JA, Rutherford K, Salzberg SL, Craig A, Kyes S, Chan MS, Nene V, Shallom SJ, Suh B, Peterson J, Angiuoli S, Pertea M, Allen J, Selengut J, Haft D, Mather MW, Vaidya AB, Martin DM, Fairlamb AH, Fraunholz MJ, Roos DS, Ralph SA, McFadden GI, Cummings LM, Subramanian GM, Mungall C, Venter JC, Carucci DJ, Hoffman SL, Newbold C, Davis RW, Fraser CM, Barrell B (октябрь 2002 г.). "Геномная последовательность человеческого малярийного паразита Plasmodium falciparum". Nature . 419 (6906): 498–511. Bibcode :2002Natur.419..498G. doi :10.1038/nature01097. PMC 3836256 . PMID 12368864.
^ Чен К., Фернандес В., Сундстрем А., Шлихтерле М., Датта С., Хагблом П., Вальгрен М. (июль 1998 г.). «Эволюционный отбор экспрессии гена var у Plasmodium falciparum». Природа . 394 (6691): 392–5. Бибкод : 1998Natur.394..392C. дои : 10.1038/28660. PMID 9690477. S2CID 4408193.
^ Scherf A, Lopez-Rubio JJ, Riviere L (2008). «Антигенная изменчивость Plasmodium falciparum». Annual Review of Microbiology . 62 (1): 445–70. doi :10.1146/annurev.micro.61.080706.093134. PMID 18785843.
^ Kyes SA, Kraemer SM, Smith JD (сентябрь 2007 г.). «Антигенная изменчивость у Plasmodium falciparum: организация генов и регуляция семейства var multigene». Eukaryotic Cell . 6 (9): 1511–20. doi :10.1128/EC.00173-07. PMC 2043368. PMID 17644655 .
^ Kyes SA, Christodoulou Z, Raza A, Horrocks P, Pinches R, Rowe JA, Newbold CI (июнь 2003 г.). «Хорошо сохранившийся ген Plasmodium falciparum var демонстрирует необычный паттерн транскрипта, специфичный для стадии». Molecular Microbiology . 48 (5): 1339–48. doi :10.1046/j.1365-2958.2003.03505.x. PMC 2869446 . PMID 12787360.
^ Kyriacou HM, Stone GN, Challis RJ, Raza A, Lyke KE, Thera MA, Koné AK, Doumbo OK, Plowe CV, Rowe JA (декабрь 2006 г.). «Дифференциальная транскрипция гена var в изолятах Plasmodium falciparum от пациентов с церебральной малярией по сравнению с гиперпаразитэмией». Молекулярная и биохимическая паразитология . 150 (2): 211–8. doi : 10.1016 /j.molbiopara.2006.08.005. PMC 2176080. PMID 16996149.
^ Kirchner S, Power BJ, Waters AP (сентябрь 2016 г.). «Последние достижения в геномике и эпигеномике малярии». Genome Medicine . 8 (1): 92. doi : 10.1186/s13073-016-0343-7 . PMC 5015228. PMID 27605022 .
^ Rask TS, Hansen DA, Theander TG, Gorm Pedersen A, Lavstsen T (сентябрь 2010 г.). "Разнообразие белка 1 мембраны эритроцитов Plasmodium falciparum в семи геномах — разделяй и властвуй". PLOS Computational Biology . 6 (9): e1000933. Bibcode : 2010PLSCB...6E0933R. doi : 10.1371/journal.pcbi.1000933 . PMC 2940729. PMID 20862303 .
^ ab Smith JD (июль 2014 г.). «Роль классификации домена адгезии PfEMP1 в исследовании патогенеза Plasmodium falciparum». Молекулярная и биохимическая паразитология . 195 (2): 82–7. doi :10.1016/j.molbiopara.2014.07.006. PMC 4159067. PMID 25064606 .
^ Mundwiler-Pachlatko E, Beck HP (декабрь 2013 г.). «Расщелины Маурера, загадка Plasmodium falciparum». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 110 (50): 19987–94. Bibcode : 2013PNAS..11019987M. doi : 10.1073/pnas.1309247110 . PMC 3864307. PMID 24284172.
^ Warncke JD, Vakonakis I, Beck HP (декабрь 2016 г.). «Plasmodium Helical Interspersed Subtelomeric (PHIST) Proteins, at the Center of Host Cell Remodeling». Microbiology and Molecular Biology Reviews . 80 (4): 905–27. doi :10.1128/MMBR.00014-16. PMC 5116875. PMID 27582258 .
^ Кук Б., Коппель Р., Вальгрен М. (октябрь 2000 г.). «Малярия Falciparum: выделяющаяся, выделяющаяся и выделяющаяся». Parasitology Today . 16 (10): 416–20. doi :10.1016/S0169-4758(00)01753-1. PMID 11006472.
^ Nagao E, Kaneko O, Dvorak JA (май 2000). «Эритроциты, инфицированные Plasmodium falciparum: качественный и количественный анализ паразитарных выступов с помощью атомно-силовой микроскопии». Журнал структурной биологии . 130 (1): 34–44. doi :10.1006/jsbi.2000.4236. PMID 10806089.
^ Maier AG, Rug M, O'Neill MT, Brown M, Chakravorty S, Szestak T, Chesson J, Wu Y, Hughes K, Coppel RL, Newbold C, Beeson JG, Craig A, Crabb BS, Cowman AF (июль 2008 г.). «Экспортируемые белки, необходимые для вирулентности и жесткости человеческих эритроцитов, инфицированных Plasmodium falciparum». Cell . 134 (1): 48–61. doi :10.1016/j.cell.2008.04.051. PMC 2568870 . PMID 18614010.
^ Watermeyer JM, Hale VL, Hackett F, Clare DK, Cutts EE, Vakonakis I, Fleck RA, Blackman MJ, Saibil HR (январь 2016 г.). «Спиральный каркас лежит под цитоадгезивными выступами в эритроцитах, инфицированных Plasmodium falciparum». Blood . 127 (3): 343–51. doi :10.1182/blood-2015-10-674002. PMC 4797390 . PMID 26637786.
^ Crabb BS, Cooke BM, Reeder JC, Waller RF, Caruana SR, Davern KM, Wickham ME, Brown GV, Coppel RL, Cowman AF (апрель 1997 г.). «Целевое разрушение генов показывает, что выступы позволяют инфицированным малярией эритроцитам цитоадгезироваться при физиологическом сдвиговом напряжении». Cell . 89 (2): 287–96. doi : 10.1016/S0092-8674(00)80207-X . PMID 9108483. S2CID 14042200.
^ Раг М., Прескотт С.В., Фернандес К.М., Кук Б.М., Коуман А.Ф. (июль 2006 г.). «Роль доменов KAHRP в формировании выступов и цитоадгезии человеческих эритроцитов, инфицированных P. falciparum». Кровь . 108 (1): 370–8. doi :10.1182/blood-2005-11-4624. PMC 1895844 . PMID 16507777.
^ Oberli A, Slater LM, Cutts E, Brand F, Mundwiler-Pachlatko E, Rusch S, Masik MF, Erat MC, Beck HP, Vakonakis I (октябрь 2014 г.). «Белок PHIST Plasmodium falciparum связывает фактор вирулентности PfEMP1 и перемещается в выступы на поверхности клетки-хозяина». FASEB Journal . 28 (10): 4420–33. doi : 10.1096/fj.14-256057 . PMC 4202109. PMID 24983468 .
^ Crabb BS, Cowman AF (октябрь 2002 г.). «Раскрыты детерминанты вирулентности Plasmodium falciparum». Genome Biology . 3 (11): REVIEWS1031. doi : 10.1186/gb-2002-3-11-reviews1031 . PMC 244921. PMID 12441004 .
^ Senczuk AM, Reeder JC, Kosmala MM, Ho M (ноябрь 2001 г.). «Plasmodium falciparum эритроцитарный мембранный белок 1 функционирует как лиганд для P-селектина». Blood . 98 (10): 3132–5. doi :10.1182/blood.V98.10.3132. PMID 11698301. S2CID 8215000.
^ ab Turner L, Lavstsen T, Berger SS, Wang CW, Petersen JE, Avril M, Brazier AJ, Freeth J, Jespersen JS, Nielsen MA, Magistrado P, Lusingu J, Smith JD, Higgins MK, Theander TG (июнь 2013 г.). «Тяжелая малярия связана со связыванием паразита с рецептором эндотелиального белка C». Nature . 498 (7455): 502–5. Bibcode :2013Natur.498..502T. doi :10.1038/nature12216. PMC 3870021 . PMID 23739325.
^ Angeletti D, Sandalova T, Wahlgren M, Achour A (2015). «Связывание субдоменов 1/2 PfEMP1-DBL1α с гепарансульфатом или гепарином опосредует розеткобразование Plasmodium falciparum». PLOS ONE . 10 (3): e0118898. Bibcode :2015PLoSO..1018898A. doi : 10.1371/journal.pone.0118898 . PMC 4351205 . PMID 25742651.
^ Smith JD, Craig AG, Kriek N, Hudson-Taylor D, Kyes S, Fagan T, Fagen T, Pinches R, Baruch DI, Newbold CI, Miller LH (февраль 2000 г.). «Идентификация домена связывания межклеточной адгезионной молекулы-1 Plasmodium falciparum: признак адгезии паразита, связанный с церебральной малярией». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 97 (4): 1766–71. Bibcode : 2000PNAS...97.1766S. doi : 10.1073/pnas.040545897 . PMC 26510. PMID 10677532 .
^ Kraemer SM, Smith JD (август 2006 г.). «Семейное дело: гены var, связывание PfEMP1 и малярия». Current Opinion in Microbiology . 9 (4): 374–80. doi :10.1016/j.mib.2006.06.006. PMID 16814594.
^ ab Howell DP, Levin EA, Springer AL, Kraemer SM, Phippard DJ, Schief WR, Smith JD (январь 2008 г.). «Картирование общего сайта взаимодействия, используемого доменами типа связывания Duffy Plasmodium falciparum для связывания различных рецепторов хозяина». Молекулярная микробиология . 67 (1): 78–87. doi : 10.1111/j.1365-2958.2007.06019.x . PMID 18047571.
^ Cowman AF, Crabb BS (февраль 2006 г.). «Вторжение малярийных паразитов в эритроциты». Cell . 124 (4): 755–66. doi : 10.1016/j.cell.2006.02.006 . PMID 16497586. S2CID 14972823.
^ ab Rowe JA, Moulds JM, Newbold CI, Miller LH (июль 1997 г.). "Розеткобразование P. falciparum, опосредованное паразитическим вариантом эритроцитарного мембранного белка и комплемент-рецептором 1". Nature . 388 (6639): 292–5. Bibcode :1997Natur.388..292R. doi : 10.1038/40888 . PMID 9230440. S2CID 4360918.
^ ab Vigan-Womas I, Guillotte M, Juillerat A, Hessel A, Raynal B, England P, Cohen JH, Bertrand O, Peyrard T, Bentley GA, Lewit-Bentley A, Mercereau-Puijalon O (2012). "Структурная основа зависимости группы крови от ABO розеткообразования Plasmodium falciparum". PLOS Pathogens . 8 (7): e1002781. doi : 10.1371/journal.ppat.1002781 . PMC 3395597. PMID 22807674 .
^ Baruch DI, Ma XC, Singh HB, Bi X, Pasloske BL, Howard RJ (ноябрь 1997 г.). «Идентификация области PfEMP1, которая опосредует прилипание эритроцитов, инфицированных Plasmodium falciparum, к CD36: консервативная функция с вариантной последовательностью». Blood . 90 (9): 3766–75. doi : 10.1182/blood.V90.9.3766 . PMID 9345064.
^ Howell DP, Samudrala R, Smith JD (июль 2006 г.). «Самомаскировка — понимание связывания Plasmodium falciparum и уклонения от иммунного ответа из кристаллической структуры DBL». Молекулярная и биохимическая паразитология . 148 (1): 1–9. doi :10.1016/j.molbiopara.2006.03.004. PMID 16621067.
^ Stoute JA (октябрь 2011 г.). «Рецептор комплемента 1 и малярия». Cellular Microbiology . 13 (10): 1441–50. doi : 10.1111/j.1462-5822.2011.01648.x . PMID 21790941.
^ Avril M, Brazier AJ, Melcher M, Sampath S, Smith JD (2013). «Гены DC8 и DC13 var, связанные с тяжелой малярией, активно связываются с различными эндотелиальными клетками». PLOS Pathogens . 9 (6): e1003430. doi : 10.1371/journal.ppat.1003430 . PMC 3694856. PMID 23825944.
^ Avril M, Bernabeu M, Benjamin M, Brazier AJ, Smith JD (июль 2016 г.). «Взаимодействие между рецептором эндотелиального белка C и молекулой межклеточной адгезии 1 для опосредования связывания эритроцитов, инфицированных Plasmodium falciparum, с эндотелиальными клетками». mBio . 7 (4): e00615–16. doi :10.1128/mBio.00615-16. PMC 4958245 . PMID 27406562.
^ Lau CK, Turner L, Jespersen JS, Lowe ED, Petersen B, Wang CW, Petersen JE, Lusingu J, Theander TG, Lavstsen T, Higgins MK (январь 2015 г.). «Структурная консервация, несмотря на огромное разнообразие последовательностей, допускает связывание EPCR семейством PfEMP1, вовлеченным в тяжелую детскую малярию». Cell Host & Microbe . 17 (1): 118–29. doi :10.1016/j.chom.2014.11.007. PMC 4297295 . PMID 25482433.
^ ab Khunrae P, Dahlbäck M, Nielsen MA, Andersen G, Ditlev SB, Resende M, Pinto VV, Theander TG, Higgins MK, Salanti A (апрель 2010 г.). "Полноразмерный рекомбинантный Plasmodium falciparum VAR2CSA специфически связывается с CSPG и индуцирует мощные антитела, блокирующие адгезию паразита". Журнал молекулярной биологии . 397 (3): 826–34. doi :10.1016/j.jmb.2010.01.040. PMC 3715698. PMID 20109466 .
^ Deitsch KW, Chitnis CE (июнь 2012 г.). «Молекулярная основа тяжелой малярии». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 109 (26): 10130–1. Bibcode : 2012PNAS..10910130D. doi : 10.1073/pnas.1207174109 . PMC 3387049. PMID 22679282 .
^ Deshmukh, AS; Srivastava, S.; Dhar, SK (2013). "Plasmodium falciparum: эпигенетический контроль var Gene Regulation and Disease". В Kundu, TK (ред.). Epigenetics: Development and Disease . Subcellular Biochemistry. Vol. 61. Dordrecht: Springer. pp. 659–682. doi :10.1007/978-94-007-4525-4_28. ISBN978-94-007-4524-7. PMID 23150271.
^ Avril M, Tripathi AK, Brazier AJ, Andisi C, Janes JH, Soma VL, Sullivan DJ, Bull PC, Stins MF, Smith JD (июнь 2012 г.). «Ограниченное подмножество генов var опосредует прилипание эритроцитов, инфицированных Plasmodium falciparum, к эндотелиальным клеткам мозга». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 109 (26): E1782-90. doi : 10.1073/pnas.1120534109 . PMC 3387091. PMID 22619321 .
^ Claessens A, Adams Y, Ghumra A, Lindergard G, Buchan CC, Andisi C, Bull PC, Mok S, Gupta AP, Wang CW, Turner L, Arman M, Raza A, Bozdech Z, Rowe JA (июнь 2012 г.). «Подмножество генов var, подобных группе A, кодирует лиганды малярийного паразита для связывания с эндотелиальными клетками человеческого мозга». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 109 (26): E1772-81. doi : 10.1073/pnas.1120461109 . PMC 3387129. PMID 22619330 .
^ Бернабеу М., Смит Дж. Д. (апрель 2017 г.). «EPCR и тяжесть малярии: центр идеального шторма». Тенденции в паразитологии . 33 (4): 295–308. doi :10.1016/j.pt.2016.11.004. PMC 5376506. PMID 27939609 .
^ Джесперсен Дж.С., Ван К.В., Мкумбайе С.И., Минья Д.Т., Петерсен Б., Тернер Л., Петерсен Дж.Э., Лусингу Дж.П., Теандер Т.Г., Лавстсен Т. (август 2016 г.). «Гены Plasmodium falciparum var, экспрессируемые у детей с тяжелой формой малярии, кодируют домены CIDRα1». ЭМБО Молекулярная медицина . 8 (8): 839–50. дои : 10.15252/emmm.201606188. ПМЦ 4967939 . ПМИД 27354391.
^ Mkumbaye SI, Wang CW, Lyimo E, Jespersen JS, Manjurano A, Mosha J, Kavishe RA, Mwakalinga SB, Minja DT, Lusingu JP, Theander TG, Lavstsen T (апрель 2017 г.). "Гены var, кодирующие белок 1 мембраны эндотелиального белка C, связывающий белок эритроцитов P. falciparum". Инфекция и иммунитет . 85 (4): IAI.00841–16. doi :10.1128/IAI.00841-16. PMC 5364309. PMID 28138022 .
^ Fried M, Duffy PE (декабрь 2015 г.). «Разработка вакцины на основе VAR2CSA для профилактики плацентарной малярии». Vaccine . 33 (52): 7483–8. doi :10.1016/j.vaccine.2015.10.011. PMC 5077158 . PMID 26469717.