stringtranslate.com

Пиреноид

Поперечное сечение клетки водоросли Chlamydomonas reinhardtii , трехмерное изображение

Пиреноиды — это субклеточные микрокомпартменты, обнаруженные в хлоропластах многих водорослей [ 1] и в одной группе наземных растений — роголистниках [2] . Пиреноиды связаны с работой механизма концентрации углерода (CCM). Их основная функция — действовать как центры фиксации углекислого газа (CO 2 ), создавая и поддерживая богатую CO 2 среду вокруг фотосинтетического фермента рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилазы/оксигеназы (RuBisCO). Таким образом, пиреноиды, по-видимому, играют роль, аналогичную роли карбоксисом у цианобактерий .

Водоросли ограничены водной средой, даже в водных местообитаниях, и это влияет на их способность получать доступ к CO2 для фотосинтеза. CO2 диффундирует в 10 000 раз медленнее в воде, чем в воздухе, и также медленно уравновешивается. Результатом этого является то, что вода, как среда, часто легко истощается от CO2 и медленно получает CO2 из воздуха. Наконец, CO2 уравновешивается с бикарбонатом (HCO3− ) при растворении в воде, и делает это на основе зависимости от pH . Например, в морской воде pH таков, что растворенный неорганический углерод (DIC) в основном находится в форме HCO3− . Конечным результатом этого является низкая концентрация свободного CO2 , которой едва достаточно для того, чтобы водорослевый RuBisCO работал на четверти своей максимальной скорости , и, таким образом, доступность CO2 иногда может представлять собой серьезное ограничение фотосинтеза водорослей.

Открытие

Пиреноиды были впервые описаны в 1803 году Воше [3] (цитируется в Brown et al. [4] ). Термин был впервые введен Шмитцем [5], который также наблюдал, как хлоропласты водорослей формируются de novo во время деления клеток, что привело Шимпера к предположению, что хлоропласты были автономными, и к предположению, что все зеленые растения произошли через «объединение бесцветного организма с организмом, равномерно окрашенным хлорофиллом». [6] На основе этих пионерских наблюдений Мерешковский в конце концов предложил в начале 20-го века симбиогенетическую теорию и генетическую независимость хлоропластов.

В последующие полвека фикологи часто использовали пиреноид в качестве таксономического маркера, но физиологи долго не могли оценить важность пиреноидов в водном фотосинтезе. Классическая парадигма, которая преобладала до начала 1980-х годов, состояла в том, что пиреноид был местом синтеза крахмала. [7] Микроскопические наблюдения были легко обманчивы, поскольку крахмальная оболочка часто охватывает пиреноиды. Открытие мутантов с дефицитом пиреноидов с нормальными зернами крахмала в зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii [8] , а также мутантов без крахмала с идеально сформированными пиреноидами [9] в конечном итоге дискредитировало эту гипотезу.

Только в начале 1970-х годов была выяснена белковая природа пиреноида, когда пиреноиды были успешно выделены из зеленой водоросли [10] и показано, что до 90% из них состоит из биохимически активного RuBisCO. В последующее десятилетие появлялось все больше и больше доказательств того, что водоросли способны накапливать внутриклеточные пулы DIC и преобразовывать их в CO 2 в концентрациях, намного превышающих концентрацию в окружающей среде. Баджер и Прайс впервые предположили, что функция пиреноида аналогична функции карбоксисомы у цианобактерий, поскольку связана с активностью CCM. [11] Активность CCM у водорослевых и цианобактериальных фотобионтов лишайниковых ассоциаций была также идентифицирована с использованием газообмена и дискриминации изотопов углерода [12] и связана с пиреноидом Палмквистом [13] и Баджером и др. [14] Позднее Роголистник CCM был охарактеризован Смитом и Гриффитсом. [15]

С тех пор пиреноид изучался в более широком контексте поглощения углерода водорослями, но до сих пор не получил точного молекулярного определения.

Дифференциально-интерференционная контрастная микрофотография Scenedesmus quadricauda, ​​на которой отчетливо виден пиреноид (четыре центральные кольцевые структуры).

Структура

Существует значительное разнообразие в морфологии и ультраструктуре пиреноидов между видами водорослей. Общей чертой всех пиреноидов является сфероидальный матрикс, состоящий в основном из RuBisCO. [10] У большинства организмов, содержащих пиреноиды, матрикс пиреноида пересекается тилакоидными мембранами, которые находятся в непрерывности со стромальными тилакоидами. У одноклеточной красной водоросли Porphyridium purpureum отдельные тилакоидные мембраны, по-видимому, пересекают пиреноид; [16] у зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii множественные тилакоиды сливаются на периферии пиреноида, образуя более крупные трубочки, которые пересекают матрикс. [17] [18] В отличие от карбоксисом, пиреноиды не очерчены белковой оболочкой (или мембраной). Крахмальная оболочка часто образуется или откладывается на периферии пиреноидов, даже если этот крахмал синтезируется в цитозоле, а не в хлоропласте. [19]

При исследовании с помощью просвечивающей электронной микроскопии матрица пиреноида выглядит как приблизительно круглая электронно-плотная гранулярная структура внутри хлоропласта. Ранние исследования предполагали, что RuBisCO организован в кристаллические массивы в пиреноидах диатомовых водорослей Achnanthes brevipes [20] и динофлагеллят Prorocentrum micans . [21] Однако недавние исследования показали, что RuBisCO в матрице пиреноида зеленой водоросли Chlamydomonas не находится в кристаллической решетке, а вместо этого матрица ведет себя как разделенная на фазы, подобная жидкости органелла. [22]

Мутагенные исследования Chlamydomonas показали, что малая субъединица RuBisCO важна для сборки пиреноидной матрицы, [23] и что две альфа-спирали малой субъединицы RuBisCO, экспонированные растворителю, являются ключевыми для этого процесса. [24] Было показано, что сборка RuBisCO в пиреноид требует внутренне неупорядоченного белка повтора связывания RuBisCO EPYC1, который, как предполагалось, «связывает» несколько голоферментов RuBisCO вместе для формирования пиреноидной матрицы. [25] Было показано, что EPYC1 и RubisCO вместе достаточны для восстановления разделенных фазами капель, которые демонстрируют свойства, схожие с пиреноидами C. reinhardtii in vivo, что дополнительно подтверждает «линкерную» роль EPYC1. [26]

Протеом пиреноида Chlamydomonas был охарактеризован [27] , а локализация и белок-белковые взаимодействия десятков пиреноидов-ассоциированных белков были систематически определены. [28] Белки, локализованные в пиреноиде, включают активазу RuBisCO, [29] нитратредуктазу [30] и нитритредуктазу [31] .

В Chlamydomonas высокомолекулярный комплекс из двух белков (LCIB/LCIC) образует дополнительный концентрический слой вокруг пиреноида, снаружи крахмальной оболочки, и в настоящее время предполагается, что это действует как барьер для утечки CO 2 или для повторного захвата CO 2 , который выходит из пиреноида. [32]

У Porphyridium и Chlamydomonas имеется один очень заметный пиреноид в одном хлоропласте, видимый с помощью светового микроскопа. Напротив, у диатомовых водорослей и динофлагеллят может быть несколько пиреноидов. Было замечено, что пиреноид Chlamydomonas делится делением во время деления хлоропласта. [33] [22] В редких случаях, когда деление не происходило, пиреноид, по-видимому, образовывался de novo. [22] Пиреноиды частично растворялись в строме хлоропласта во время каждого деления клетки, и этот пул растворенных компонентов может конденсироваться в новый пиреноид в случаях, когда он не наследуется делением.

Роль пиреноидов в СКК

Текущая гипотеза о составе CCM, обнаруженного в Chlamydomonas reinhardtii . 1= Внеклеточная среда. 2= Плазматическая мембрана. 3= Цитоплазма. 4= Мембрана хлоропласта. 5= Строма. 6= Мембрана тилакоида. 7= Просвет тилакоида. 8= Пиреноид.

Считается, что ограничение фермента, фиксирующего CO 2 , в субклеточном микроотсеке в сочетании с механизмом доставки CO 2 в этот участок повышает эффективность фотосинтеза в водной среде. Наличие CCM благоприятствует карбоксилированию по сравнению с расточительной оксигенацией с помощью RuBisCO. Молекулярная основа пиреноида и CCM была охарактеризована довольно подробно в модельной зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii .

Текущая модель биофизического CCM, основанная на пиреноиде [34] [35], рассматривает активный транспорт бикарбоната из внеклеточной среды в окрестности RuBisCO через транспортеры на плазматической мембране , мембране хлоропласта и мембранах тилакоидов . Считается, что карбоангидразы в периплазме, а также в цитоплазме и строме хлоропласта способствуют поддержанию внутриклеточного пула растворенного неорганического углерода, в основном в форме бикарбоната. Затем предполагается, что этот бикарбонат закачивается в просвет транспиреноидных тилакоидов, где резидентная карбоангидраза, как предполагается, преобразует бикарбонат в CO 2 и насыщает RuBisCO карбоксилирующим субстратом. Вероятно, что разные группы водорослей развили разные типы ККМ, но обычно считается, что ККМ водорослей формируется вокруг комбинации карбоангидраз, переносчиков неорганического углерода и некоторого отсека для упаковки RuBisCO.

Пиреноиды являются высокопластичными структурами, и степень упаковки RuBisCO коррелирует с состоянием индукции CCM. У Chlamydomonas , когда CCM подавлен, например, когда клетки поддерживаются в среде, богатой CO2 , пиреноид мал, а матрикс неструктурирован. [36] У динофлагеллят Gonyaulax локализация RuBisCO в пиреноиде находится под циркадным контролем: когда клетки фотосинтетически активны в течение дня, RuBisCO собирается в несколько хлоропластов в центре клеток; ночью эти структуры исчезают. [37]

Физиология и регуляция ЦСМ

CCM водорослей индуцируется, и индукция CCM обычно является результатом условий низкого содержания CO2 . Индукция и регуляция CCM хламидомонады недавно были изучены с помощью транскриптомного анализа, который показал, что один из трех генов активируется или подавляется в ответ на изменение уровня CO2 в окружающей среде. [38] Чувствительность к CO2 у хламидомонады включает «главный переключатель», который был совместно открыт двумя лабораториями. [39] [40] Этот ген, Cia5/Ccm1, влияет на более чем 1000 генов, реагирующих на CO2 [41] , а также обуславливает степень упаковки RuBisCO в пиреноиде.

Источник

CCM индуцируется только в периоды низких уровней CO2 , и именно существование этих триггерных уровней CO2 , ниже которых индуцируются CCM, заставило исследователей задуматься о вероятном времени возникновения механизмов, подобных пиреноиду.

Существует несколько гипотез относительно происхождения пиреноидов. С ростом крупной наземной флоры после колонизации суши предками водорослей Charophyte , уровень CO 2 резко упал, с сопутствующим увеличением концентрации O 2 в атмосфере. Было высказано предположение, что это резкое падение уровня CO 2 послужило эволюционным драйвером развития CCM и, таким образом, привело к появлению пиреноидов [42], тем самым гарантируя, что скорость поставки CO 2 не станет ограничивающим фактором для фотосинтеза в условиях снижения уровня CO 2 в атмосфере .

Однако были предложены альтернативные гипотезы. Прогнозы прошлых уровней CO 2 предполагают, что они могли ранее упасть так же резко низко, как это было во время экспансии наземных растений: приблизительно 300 млн лет назад, в протерозойскую эру . [43] В таком случае могло быть похожее эволюционное давление, которое привело к развитию пиреноида, хотя в этом случае пиреноид или пиреноидоподобная структура могли развиться и быть утрачены по мере того, как уровни CO 2 затем повышались, только чтобы быть приобретенными или развитыми снова в период колонизации суши растениями. Доказательства множественных приобретений и потерь пиреноидов в течение относительно коротких геологических промежутков времени были обнаружены у роголистников. [2]

Разнообразие

Пиреноиды обнаружены в линиях водорослей, [1] независимо от того, был ли хлоропласт унаследован от одного эндосимбиотического события (например, зеленые и красные водоросли , но не глаукофиты ) или нескольких эндосимбиотических событий ( диатомовые водоросли , динофлагелляты , кокколитофориды , криптофиты , хлорарахниофиты и эвгленозои ). Однако некоторые группы водорослей вообще лишены пиреноидов: «высшие» красные водоросли и экстремофильные красные водоросли , роды зеленых водорослей Chloromonas и Mougeotiopsis , [44] и « золотые водоросли ». Пиреноиды обычно считаются плохими таксономическими маркерами и могли эволюционировать независимо много раз. [45]

Ссылки

  1. ^ ab Giordano, M., Beardall, J., & Raven, JA (2005). Механизмы концентрации CO 2 в водорослях: механизмы, модуляция окружающей среды и эволюция. Annu. Rev. Plant Biol., 56, 99-131. PMID  15862091
  2. ^ ab Villarreal, JC, & Renner, SS (2012) Пиреноиды роголистника, концентрирующие углерод структуры, эволюционировали и были утрачены по крайней мере пять раз за последние 100 миллионов лет. Труды Национальной академии наук , 109(46), 1873-1887. PMID  23115334
  3. ^ Воше, Ж.-П. (1803 г.). Histoire des conferves d'eau douce, contenant leurs différens mode de воспроизводства, и описание основных особенных Leurs, suivie de l'histoire des trémelles et des Ulves d'eau douce. Женева: Ж. Ж. Пашу.
  4. ^ Браун, Р. М., Арнотт, Х. Дж., Бисалпутра, Т. и Хоффман, Л. Р. (1967). Пиреноид: его структура, распределение и функция. Журнал физиологии, 3 (Приложение 1), 5-7.
  5. ^ Шмитц, Ф. (1882). Die Chromatophoren der Algen. Vergleichende untersuchungen über Bau und Entwicklung der Chlorophyllkörper и der Analogen Farbstoffkörper der Algen. М. Коэн и Зон (Ф. Коэн), Бонн, Германия.
  6. ^ Шимпер, AFW (1883). Über die Entwicklung der Chlorophyllkörner und Farbkörper. Ботаническая газета, 41, 105–120, 126–131, 137–160.
  7. ^ Гриффитс, DJ (1980). Пиреноид и его роль в метаболизме водорослей. Science Progress, 66, 537-553.
  8. ^ Гуденаф, UW и Левин, RP (1970). Структура и функция хлоропласта в AC-20, мутантном штамме Chlamydomonas reinhardtii . III. Рибосомы хлоропласта и организация мембраны. J Cell Biol, 44, 547-562.
  9. ^ Вилларехо, А., Плумед, М. и Рамазанов, З. (1996). Индукция механизма концентрации CO 2 в мутанте Chlamydomonas reinhardtii без крахмала . Physiol Plant, 98, 798-802.
  10. ^ ab Holdsworth, RH (1971). Выделение и частичная характеристика пиреноидного белка Eremosphaera viridis . J Cell Biol , 51, 499-513.
  11. ^ Badger, MR, & Price, GD (1992). Механизм концентрации CO 2 в цианобактериях и микроводорослях. Physiologia Plantarum, 84(4), 606-615.
  12. ^ Магуас, К., Гриффитс, Х., Элерингер, Дж. и Серодио, Дж. (1993). Характеристика ассоциаций фотобионтов в лишайниках с использованием методов дискриминации изотопов углерода. Стабильные изотопы и углеродно-водные связи растений, 201-212.
  13. ^ Палмквист, К. (1993). Эффективность использования фотосинтетического CO 2 в лишайниках и их изолированных фотобионтах: возможная роль механизма концентрирования CO 2 . Planta , 191(1), 48-56.
  14. ^ Badger, MR, Pfanz, H., Büdel, B., Heber, U., & Lange, OL (1993). Доказательства функционирования фотосинтетических механизмов концентрации CO 2 в лишайниках, содержащих зеленые водорослевые и цианобактериальные фотобионты. Planta , 191(1), 57-70.
  15. ^ Смит, EC и Гриффитс, H. (1996). Пиреноидный механизм концентрации углерода присутствует в наземных мохообразных класса Anthocerotae. Planta , 200(2), 203-212.
  16. ^ Броди, М. и Ваттер, А.Е. (1959). Наблюдения за клеточной структурой Porphyridium cruentum . Журнал биофизической и биохимической цитологии, 5(2), 289-294. PMID  13654450
  17. ^ Sager, R., & Palade, GE (1957). Структура и развитие хлоропласта в Chlamydomonas I. Нормальная зеленая клетка. Журнал биофизической и биохимической цитологии, 3(3), 463-488. PMID  13438931
  18. ^ Энгель, Бенджамин Д.; Шаффер, Мирослава; Кун Куэльяр, Луис; Вилла, Элизабет ; Плитцко, Юрген М.; Баумайстер, Вольфганг (13.01.2015). «Родная архитектура хлоропласта Chlamydomonas, выявленная с помощью криоэлектронной томографии in situ». eLife . 4 : e04889. doi : 10.7554/eLife.04889 . ISSN  2050-084X. PMC 4292175. PMID 25584625  . 
  19. ^ Уилсон, С., Уэст, Дж., Пикетт-Хипс, Дж., Йокояма, А. и Хара, И. (2002). Вращение хлоропласта и морфологическая пластичность одноклеточной водоросли Rhodosorus (Rhodophyta, Stylonematales). Phycological research, 50(3), 183-191.
  20. ^ Холдсворт, Роберт Х. (1968-06-01). «Наличие кристаллической матрицы в пиреноидах диатомовых водорослей Achnanthes Brevipes». Журнал клеточной биологии . 37 (3): 831–837. doi :10.1083/jcb.37.3.831. ISSN  0021-9525. PMC 2107439. PMID  11905213 . 
  21. ^ Kowallik, K. (1969-07-01). «Кристаллическая решетка пиреноидной матрицы Prorocentrum Micans». Journal of Cell Science . 5 (1): 251–269. doi :10.1242/jcs.5.1.251. ISSN  0021-9533. PMID  5353655.
  22. ^ abc Freeman Rosenzweig, Elizabeth S.; Xu, Bin; Kuhn Cuellar, Luis; Martinez-Sanchez, Antonio; Schaffer, Miroslava; Strauss, Mike; Cartwright, Heather N.; Ronceray, Pierre; Plitzko, Jürgen M.; Förster, Friedrich; Wingreen, Ned S.; Engel, Benjamin D.; Mackinder, Luke CM; Jonikas, Martin C. (сентябрь 2017 г.). «Эукариотическая органелла, концентрирующая CO2, похожа на жидкость и демонстрирует динамическую реорганизацию». Cell . 171 (1): 148–162.e19. doi :10.1016/j.cell.2017.08.008. ISSN  0092-8674. PMC 5671343 . PMID  28938114. 
  23. ^ Генков, Т., Мейер, М., Гриффитс, Х. и Шпрейтцер, Р. Дж. (2010). Функциональные гибридные ферменты рубиско с малыми субъединицами растений и большими субъединицами водорослей сконструировали RBCS cDNA для экспрессии в Chlamydomonas . Журнал биологической химии , 285(26), 19833-19841 PMID  20424165
  24. ^ Мейер, МТ, Генков, Т., Скеппер, Дж. Н., Жуэ, Дж., Митчелл, М. К., Шпрейтцер, Р. Дж. и Гриффитс, Х. (2012). Малые субъединицы α-спиралей RuBisCO контролируют образование пиреноидов у Chlamydomonas . Труды Национальной академии наук , 109(47), 19474-19479. PMID  23112177
  25. ^ Маккиндер, Люк CM; Мейер, Мориц Т.; Меттлер-Альтманн, Табеа; Чен, Вивиан К.; Митчелл, Мадлен К.; Каспари, Оливер; Розенцвейг, Элизабет С. Фримен; Паллесен, Лейф; Ривз, Грегори; Итакура, Алан; Рот, Робин; Зоммер, Фредерик; Геймер, Стефан; Мюльхаус, Тимо; Шрода, Майкл; Гуденаф, Урсула; Ститт, Марк; Гриффитс, Ховард; Мартин К., Йоникас (2016-05-24). «Повторяющийся белок связывает Рубиско, образуя эукариотическую органеллу, концентрирующую углерод». Труды Национальной академии наук . 113 (21): 5958–5963. Bibcode : 2016PNAS..113.5958M. doi : 10.1073/pnas.1522866113 . ISSN  0027-8424. PMC 4889370. PMID 27166422  . 
  26. ^ Вундер, Тобиас; Ченг, Стивен Ле Хунг; Лай, Соак-Куан; Ли, Хой-Йенг; Мюллер-Кахар, Оливер (29.11.2018). «Фазовое разделение, лежащее в основе микроводорослевого суперзарядчика Rubisco на основе пиреноидов». Nature Communications . 9 (1): 5076. Bibcode :2018NatCo...9.5076W. doi :10.1038/s41467-018-07624-w. ISSN  2041-1723. PMC 6265248 . PMID  30498228. 
  27. ^ Жан, Ю; Маршан, Кристоф Х.; Мэйс, Александр; Мориес, Аделина; Сунь, Йи; Даливал, Джеймс С.; Униаке, Джеймс; Аррагейн, Саймон; Цзян, Хэн; Голд, Николас Д.; Мартин, Винсент Джей-Джей (26 февраля 2018 г.). «Функции пиреноидов, выявленные с помощью протеомики у Chlamydomonas Reinhardtii». ПЛОС ОДИН . 13 (2): e0185039. Бибкод : 2018PLoSO..1385039Z. дои : 10.1371/journal.pone.0185039 . ISSN  1932-6203. ПМК 5826530 . ПМИД  29481573. 
  28. ^ Mackinder, Luke CM; Chen, Chris; Leib, Ryan D.; Patena, Weronika; Blum, Sean R.; Rodman, Matthew; Ramundo, Silvia; Adams, Christopher M.; Jonikas, Martin C. (2017-09-21). «Пространственный интерактом раскрывает белковую организацию механизма концентрации CO2 в водорослях». Cell . 171 (1): 133–147.e14. doi : 10.1016/j.cell.2017.08.044 . ISSN  0092-8674. PMC 5616186 . PMID  28938113. 
  29. ^ Маккей, Р. М. Л., Гиббс, С. П., и Вон, К. К. (1991). Активаза РуБисКо присутствует в пиреноиде зеленых водорослей. Protoplasma, 162(1), 38-45.
  30. ^ Лопес-Руиз, А., Вербелен, Дж. П., Ролдан, Дж. М. и Диез, Дж. (1985). Нитратредуктаза зеленых водорослей расположена в пиреноиде. Физиология растений , 79(4), 1006-1010.
  31. ^ Лопес-Руис, А., Вербелен, Дж. П., Боканегра, Дж. А. и Диез, Дж. (1991). Иммуноцитохимическая локализация нитритредуктазы в зеленых водорослях. Физиология растений , 96(3), 699-704.
  32. ^ Ямано, Т., Цудзикава, Т., Хатано, К., Озава, СИ, Такахаши, И. и Фукузава, Х. (2010). Зависимая от света и низкого уровня CO2 локализация комплекса LCIB–LCIC в хлоропласте поддерживает механизм концентрации углерода в Chlamydomonas reinhardtii . Физиология растений и клеток, 51(9), 1453-1468. PMID  20660228
  33. ^ Гуденаф, Урсула В. (1970). «Деление хлоропластов и образование пиреноидов у Chlamydomonas Reinhardi1». Журнал Phycology . 6 (1): 1–6. Bibcode : 1970JPcgy...6....1G. doi : 10.1111/j.1529-8817.1970.tb02348.x. ISSN  1529-8817. S2CID  84245338.
  34. ^ Moroney, JV, & Ynalvez, RA (2007). Предложенный механизм концентрации углекислого газа в Chlamydomonas reinhardtii . Эукариотическая клетка, 6(8), 1251-1259. PMID  17557885
  35. ^ Гроссман, AR, Крофт, М., Гладышев, В.Н., Мерчант, СС, Позевиц, М.К., Прочник, С. и Сполдинг, М.Х. (2007). Новый метаболизм в Chlamydomonas через призму геномики. Current Opinion in Plant Biology, 10(2), 190-198 PMID  17291820
  36. ^ Рават, М., Хенк, М.С., Лавин, Л.Л. и Морони, Дж.В. (1996). Мутанты Chlamydomonas reinhardtii без рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилазы-оксигеназы не имеют обнаруживаемого пиреноида. Planta , 198(2), 263-270.
  37. ^ Нассури, Н., Ванг, И. и Морс, Д. (2005). Брефельдин а ингибирует циркадное ремоделирование структуры хлоропласта у динофлагеллят Gonyaulax. Traffic , 6(7), 548-561. PMID  15941407
  38. ^ Brueggeman, AJ, Gangadharaiah, DS, Cserhati, MF, Casero, D., Weeks, DP, & Ladunga, I. (2012). Активация механизма концентрации углерода при дефиците CO2 совпадает с массивной транскрипционной реструктуризацией в Chlamydomonas reinhardtii . The Plant Cell, 24(5), 1860-1875 PMID  22634764
  39. ^ Xiang, Y., Zhang, J., & Weeks, DP (2001). Ген Cia5 контролирует формирование механизма концентрации углерода в Chlamydomonas reinhardtii . Труды Национальной академии наук , 98(9), 5341-5346 PMID  11309511
  40. ^ Фукудзава, Х., Миура, К., Ишизаки, К., Кучо, КИ, Сайто, Т., Кохината, Т. и Ояма, К. (2001). Ccm1, регуляторный ген, контролирующий индукцию механизма концентрации углерода в Chlamydomonas reinhardtii путем определения доступности CO2. Труды Национальной академии наук , 98(9), 5347-5352. PMID  11287669
  41. ^ Fang, W., Si, Y., Douglass, S., Casero, D., Merchant, SS, Pellegrini, M., ... & Spalding, MH (2012). Транскриптомные изменения в экспрессии генов Chlamydomonas reinhardtii , регулируемые углекислым газом и регулятором механизма концентрации CO 2 CIA5/CCM1. The Plant Cell, 24(5), 1876-1893. PMID  22634760
  42. ^ Badger, MR, & Price, GD (2003). Механизмы концентрации CO 2 в цианобактериях: молекулярные компоненты, их разнообразие и эволюция. Журнал экспериментальной ботаники , 54(383), 609-622. PMID  12554074
  43. ^ Райдинг, Р. (2006). Цианобактериальная кальцификация, механизмы концентрации углекислого газа и протерозойско-кембрийские изменения в составе атмосферы. Геобиология, 4(4), 299-316.
  44. ^ Hess, S.; Williams, SK; Busch, A.; Irisarri, I.; Delwiche, CF; De Vries, S.; Darienko, T.; Roger, AJ; Archibald, JM; Buschmann, H.; von Schwartzenberg, K.; De Vries, J. (2022). «Филогеномно информированная пятипорядковая система для ближайших родственников наземных растений». Current Biology . 32 (20): 4473–4482.e7. Bibcode :2022CBio...32E4473H. doi :10.1016/j.cub.2022.08.022. PMC 9632326 . PMID  36055238. 
  45. ^ Мейер, М.; Гриффитс, Х. (2013). «Происхождение и разнообразие эукариотических механизмов концентрации CO2: уроки на будущее». Журнал экспериментальной ботаники . 64 (3): 769–786. doi :10.1093/jxb/ers390. PMID  23345319..