Растения выработали множество защитных механизмов против травоядных насекомых за 350 миллионов лет, в течение которых они коэволюционировали . Такие защиты можно в целом разделить на две категории: (1) постоянные, конститутивные защиты и (2) временные, индуцируемые защиты. [1] Они отличаются тем, что конститутивные защиты присутствуют до нападения травоядного животного, в то время как индуцированные защиты активируются только тогда, когда происходят нападения. [2] [3] [4] В дополнение к конститутивным защитам, инициирование специфических защитных реакций на травоядных является важной стратегией для устойчивости и выживания растений. [1]
Индуцируемые защиты позволяют растениям быть фенотипически пластичными . Это может давать преимущество перед конститутивными защитами по нескольким причинам. Во-первых, это может снизить вероятность того, что атакующие насекомые адаптируются к защите растений. [5] [6] Проще говоря, индуцируемые защиты вызывают изменения в защитных компонентах растения, тем самым делая растение более непредсказуемой средой для травоядных насекомых. Эта изменчивость оказывает важное влияние на приспособленность и поведение травоядных. Например, изучение травоядности редиса ( Raphanus sativus ) гусеницей капустной пяденицы ( Trichoplusia ni ) показало, что изменение защитных химических веществ ( глюкозинолатов ) у R. sativus из-за индукции привело к значительному снижению скорости окукливания T. ni . [6] По сути, защитные химикаты можно рассматривать как имеющие определенный дозозависимый эффект на травоядных: они оказывают незначительное вредное воздействие на травоядных, когда присутствуют в низкой или умеренной дозе, но оказывают драматическое воздействие при более высоких концентрациях. Следовательно, растение, которое производит переменные уровни защитных химикатов, лучше защищено, чем то, которое всегда производит средний уровень токсина. [5]
Во-вторых, синтез постоянного высокого уровня защитных химических веществ влечет за собой расходы для растения. Это особенно актуально в случае, когда присутствие травоядных насекомых не всегда предсказуемо. [7] Например, выработка никотина в культивируемом табаке ( Nicotiana tabacum ) выполняет функцию защиты растений. Растения N. tabacum с более высоким конститутивным уровнем никотина менее восприимчивы к травоядным насекомым. [8] Однако растения N. tabacum , которые вырабатывают постоянный высокий уровень никотина, цветут значительно позже, чем растения с более низким уровнем никотина. [9]
В дополнение к химической защите травоядность может вызывать физическую защиту, такую как более длинные шипы, [10] [11] или косвенную защиту, такую как вознаграждение для симбиотических муравьев. [12]
Центральным элементом концепции индуцированной защиты является стоимость, связанная с стимуляцией такой защиты в отсутствие травоядных насекомых. В конце концов, при отсутствии стоимости ожидается, что отбор будет благоприятствовать наиболее защищенному генотипу. [13] Соответственно, отдельные растения будут делать это только тогда, когда в этом есть необходимость. Стоимость индуцированной защиты для растения может быть количественно определена как ресурсный компромисс между устойчивостью и приспособленностью (стоимость распределения) или как сниженная приспособленность в результате взаимодействия с другими видами или окружающей средой (экологическая стоимость). [14]
Стоимость распределения связана с направлением большого количества ресурсов, ограниченных приспособленностью, на формирование признаков устойчивости у растений. [15] Такие ресурсы не могут быть быстро переработаны [16] и, таким образом, недоступны для процессов, связанных с приспособленностью, таких как рост и воспроизводство. [17] Например, травоядность щавеля широколистного ( Rumex obtusifolius ) зеленым щавелевым жуком ( Gastrophysa viridula ) вызывает повышенную активность пероксидазы, связанной с клеточной стенкой . Распределение ресурсов на эту повышенную активность приводит к снижению роста листьев и расширению R. obtusifolius . [18] При отсутствии травоядности индуцирование такой защиты в конечном итоге будет дорогостоящим для растения с точки зрения развития.
Экологические издержки возникают из-за нарушения множества симбиотических отношений, которые растение имеет с окружающей средой. [15] Например, жасмоновую кислоту можно использовать для имитации нападения травоядных животных на растения и, таким образом, вызывать у растений защиту. [19] Использование жасмоновой кислоты на томатах ( Lycopersicon esculentum ) привело к появлению растений с меньшим количеством, но более крупных плодов, более длительным временем созревания, задержкой завязывания плодов, меньшим количеством семян на растении и меньшим количеством семян на единицу веса плода. [20] Все эти особенности играют решающую роль в привлечении распространителей семян. [21] Из-за последствий индуцированной защиты характеристик плодов, L. esculentum менее способны привлекать распространителей семян, и это в конечном итоге приводит к снижению приспособленности.
Индуцированная защита требует от растений ощущения характера травмы, например, раны от нападения травоядных животных, в отличие от ран от механического повреждения. Поэтому растения используют различные сигналы, включая осязание [22] и ферменты слюны атакующего травоядного животного. Например, в исследовании, чтобы проверить, могут ли растения отличать механическое повреждение от нападения травоядных насекомых, Корт и Диксон (1997) обнаружили, что накопление продуктов транскрипции индуцирующей защиты происходило быстрее в листьях картофеля ( Solanum tuberosum L. ), пережеванных гусеницами, чем в листьях, поврежденных механически. [23] В ответ на повреждение насекомыми или механическое повреждение растений активируются различные пути передачи сигнала. [23] Хотя химические вещества, выделяемые при ответах на раны, одинаковы в обоих случаях, пути, по которым они накапливаются, различны. Не все атаки травоядных животных начинаются с кормления, а с того, что насекомые откладывают яйца на растении. Например, взрослые особи бабочек и моли (отряд Lepidoptera) не питаются растениями напрямую, а откладывают яйца на растениях, которые являются подходящей пищей для их личинок. В таких случаях было показано, что растения вызывают защиту при контакте с откладыванием яиц насекомыми. [24]
Системно индуцированная защита, по крайней мере, в некоторых случаях является результатом изменений в скорости транскрипции генов в растении. Гены, вовлеченные в этот процесс, могут различаться между видами, [25], но общим для всех растений является то, что системно индуцированная защита возникает в результате изменений в экспрессии генов. Изменения в транскрипции могут включать гены, которые либо не кодируют продукты, участвующие в устойчивости к насекомым, либо участвуют в общей реакции на стресс. В культивируемом табаке ( Nicotiana tobacum ) фотосинтетические гены подавлены, в то время как гены, непосредственно участвующие в защите, активируются в ответ на атаку насекомых. [26] Это позволяет направить больше ресурсов на производство белков, непосредственно участвующих в реакции устойчивости. Похожая реакция была зарегистрирована у растений Arabidopsis , где наблюдается повышенная регуляция всех генов, участвующих в защите. [27] Такие изменения в скорости транскрипции имеют важное значение для индуцирования изменения уровня защиты при атаке травоядных.
Не все гены с повышенной регуляцией в индуцированной защите напрямую участвуют в производстве токсинов. Гены, кодирующие вновь синтезированные белки после нападения травоядных, можно классифицировать на основе функции их транскрипционных продуктов. Существует три широкие категории классификации: гены защиты, гены сигнальных путей и гены перенаправления. [28] Транскрипция защитного гена производит либо белки, которые напрямую участвуют в защите растений, такие как ингибиторы протеиназы, либо ферменты, которые необходимы для производства таких белков. Гены сигнальных путей участвуют в передаче стимула от раненых областей к органам, где транскрибируются гены защиты. Эти гены необходимы растениям из-за ограничений в сосудистой системе растений. [29] Наконец, гены перенаправления отвечают за распределение ресурсов для метаболизма от первичных метаболитов, участвующих в фотосинтезе и выживании, к генам защиты.