stringtranslate.com

Орхидея микориза

Орхидные микоризы — эндомикоризные грибы, которые вступают в симбиотические отношения с корнями и семенами растений семейства Орхидные . Почти все орхидеи в какой-то момент своего жизненного цикла являются микогетеротрофными . Микориза орхидеи имеет решающее значение при прорастании орхидеи , поскольку семя орхидеи практически не имеет запаса энергии и получает углерод от грибного симбионта . [1] [2]

Симбиоз начинается со структуры, называемой протокормом . [3] Во время симбиоза гриб развивает структуры, называемые пелотонами, в коре корня орхидеи. [4]

Многие взрослые орхидеи сохраняют своих грибковых симбионтов на протяжении всей своей жизни, хотя польза для взрослой фотосинтетической орхидеи и гриба остается в значительной степени необъяснимой.

Прорастание семян

Протокорм орхидеи

Орхидеи имеют несколько жизненных стадий. Первая стадия — непроросшее семя орхидеи , следующая стадия — протокорм , а следующая стадия — взрослая орхидея. Семена орхидеи очень мелкие (длиной от 0,35 до 1,50 мм), веретенообразные, с отверстием на заостренном конце. [5] Каждое семя имеет недифференцированный зародыш, в котором отсутствуют корневая и побеговая меристемы . [3] Семя орхидеи не имеет достаточного количества питательных веществ для самостоятельного роста, ему не хватает эндосперма . [2] Вместо этого он получает питательные вещества, необходимые для прорастания, от грибковых симбионтов в естественной среде обитания. [4]

Когда семя орхидеи прорастает, оно образует промежуточную структуру, называемую протокормом, молодые растения, которые проросли, но не имеют листьев и состоят в основном из клеток паренхимы . [6] [3] Зараженные протокормы имеют тенденцию развивать активную меристему в течение нескольких дней. [7] На взрослой стадии многие орхидеи имеют небольшое количество толстых неразветвленных корней, в результате чего корневая система имеет небольшую площадь поверхности, что благоприятно для потенциально микотрофных тканей. [8]

Орхидеи, лишенные хлорофилла, называемые ахлорофиллическими микогетеротрофами , сохраняют своих грибковых симбионтов всю свою жизнь, полагаясь на грибы как источник углерода. [9]

Споры о том, необходим ли грибковый симбиоз для орхидей, ведутся давно, поскольку Ноэль Бернар впервые предложил симбиоз орхидей в 1899 году. В 1922 году американский ботаник Льюис Кнудсон обнаружил, что семена орхидей можно выращивать на агаре и грибковых сахарах без микоризы, какими бы современными они ни были. Исследования показали, что прорастание орхидей может быть более успешным при использовании определенных грибов. [10]

Хотя эпифитные орхидеи растут на других растениях, они могут производить хлорофилл в своих листьях, стеблях и корнях. Как и у всех орхидей, прорастание и развитие протокормов зависит от грибковых симбионтов, которые сокращают время прорастания и повышают жизнеспособность протокормов . [10] Зависимость орхидей от конкретных грибов широко изучалась, и оказалось, что популяции некоторых грибов, присутствующих в почве, имеют большее значение для прорастания семян, чем близость орхидеи к более старым растениям или их географическое положение, поскольку предполагалось ранее. [11]

Проникновение грибка в орхидею

Орхидейный микоризный гриб из Замбии на чашке с агаром, Лаборатория Джодрелла, Кью Гарденс

Грибки могут проникнуть на разные стадии жизни орхидеи. Грибковые гифы могут проникать в клетки паренхимы проросших семян орхидей, протокормов, поздних сеянцев или корней взрослых растений. [12] Гифы грибов, попадающие в орхидею, содержат много митохондрий и мало вакуолей. [13] таким образом увеличиваются их метаболические способности в сочетании с принимающим симбиотом. На стадии протокорма гифы проникают в халазальный (верхний) конец зародыша, [14] однако у наземных орхидей проникновение грибов в корни взрослых растений происходит в основном через кончики корневых волосков, которые затем принимают деформированную форму. [2] Симбиоз обычно поддерживается на протяжении всей жизни орхидеи, поскольку питательные вещества, сахара и минералы зависят от гриба. [15] Однако было обнаружено, что некоторые орхидеи меняют грибковых партнеров в экстремальных условиях. [16]

Грибковые пелотоны и кора корня орхидеи

Вскоре после проникновения гриба в орхидею он образует внутриклеточные клубки гиф, называемые пелотонами, в зародышах развивающихся сеянцев и корнях взрослых растений. [4] Образование пелотонов в клетках коры корня является определяющей анатомической структурой микоризы орхидеи, которая отличает ее от других форм грибов. [17] Пелотоны могут различаться по размеру, расположению и плотности упаковки гиф. [7] Пелотоны отделены от цитоплазмы орхидеи межфазным матриксом и плазматической мембраной орхидеи. [18] Материал, из которого состоит межфазная матрица, может различаться в зависимости от стадии микорризного взаимодействия орхидеи. [19] Клетки орхидей с дегенерирующими пелотонами лишены крахмальных зерен, тогда как недавно инвазированные клетки орхидей содержат большие крахмальные зерна, что указывает на гидролиз крахмала в результате колонизации грибами. [13] В инфицированных корковых клетках орхидей и в неинфицированных корковых клетках вблизи зараженного участка наблюдается увеличение ядра в результате увеличения содержания ДНК. [20] Повышенное содержание ДНК коррелирует с дифференцировкой паренхиматозных клеток, что указывает на ее роль в росте орхидей. [21] По мере того, как пелотоны живых грибных гиф стареют и в конечном итоге распадаются или лизируются, они появляются в виде коричневых или желтых комков в клетках орхидеи. [6] Распавшиеся пелотоны представляют собой область, представляющую значительный интерес для текущих исследований. Распавшиеся пелотоны сначала испытывают коллапс, когда микротрубочки орхидеи окружают пелотоны, что может быть механизмом коллапса пелотонов, вызывая физиологические и структурные изменения гиф. [18] Кортикальные клетки старых корней, как правило, имеют больше лизированных пелотонов, чем молодые пелотоны. [2] Хотя пелотоны лизируются, новые пелотоны продолжают образовываться, что указывает на высокую активность новых гиф. [8]

Грибы

Базидиомицетовые ризоктониевые грибы

Грибы, образующие микоризу орхидей, обычно представляют собой базидиомицеты . Эти грибы происходят из ряда таксонов, включая виды Ceratobasidium ( Rhizoctonia ), Sebacina , Tulasnella и Russula . Большинство орхидей ассоциируются с сапротрофными или патогенными грибами, а некоторые — с эктомикоризными видами грибов. Эти последние ассоциации часто называют трехсторонними ассоциациями, поскольку в них участвуют орхидея, эктомикоризный гриб и его фотосинтезирующее растение-хозяин. [22] [23] Некоторые из проблем при определении специфичности микоризы орхидей к хозяину заключаются в методах идентификации специфичных для орхидей грибов среди других свободноживущих видов грибов в образцах, полученных из дикой природы. Даже при наличии современного молекулярного анализа и геномных баз данных это все еще может оказаться трудным, [24] частично из-за сложности культивирования грибов из протокорм и идентификации образцов грибов, [24] , а также изменений в эволюционирующей рДНК. [25] Однако стало яснее, что разные грибы могут ассоциироваться с орхидеями на определенных стадиях, будь то при прорастании, развитии протокорма или на протяжении всей жизни орхидеи. [26] Типы орхидей и их симбиотических грибов также различаются в зависимости от экологических ниш, которые они занимают, будь то наземные или растущие на других растениях в качестве эпифитов . [27]

Эктомикоризный базидиомикота

Ряд других базидиомицетов был обнаружен у различных орхидей, не подпадающих под зонтик Rhizoctonia. В частности, многие полностью микогетеротрофные орхидеи ассоциируются с эктомикоризными базидиомицетами, принадлежащими к таким родам, как Thelephora , Tomentella и Russula .

Базидиомицеты семейства Atractiellales.

Аскомикота

Хотя ассоциации аскомицетов редко встречаются у орхидей, они были зарегистрированы у нескольких видов орхидей. Европейская наземная орхидея Epipactis helleborine имеет специфическую связь с эктомикоризными аскомицетами Tuberaceae.

Транспорт питательных веществ

Микориза орхидей (ОМ) встречается примерно в 10% ботанического разнообразия Земли и имеет уникальные и специализированные микоризные взаимодействия по переносу питательных веществ, которые определяют приспособленность и разнообразие семейства орхидей. [28] Микоризные ассоциации орхидей включают в себя множество различных систем транспортировки питательных веществ, структур и явлений, которые наблюдаются только у семейства Orchidaceae. Эти взаимодействия формируются между базидиомицетами и всеми видами орхидных. [29] Грибы-базидиомицеты, наиболее часто встречающиеся в составе орхидей, ризоктония, известны своими сапрофитными способностями, что делает эту ассоциацию грибов с орхидеями аномальной, позволяя как растению, так и грибам получить доступ к источнику углерода внутри микоризной ассоциации, недоступному при арбускулярной микоризе. [30] [29] Способ и степень, в которой разные виды орхидей используют это взаимодействие, различаются. [31] Микоризные взаимодействия орхидей могут варьироваться от полностью паразитических на грибном партнере до мутуалистического взаимодействия, включающего двунаправленный перенос питательных веществ между растением и микоризным грибом. [32] [33] Растения орхидеи при прорастании проходят обязательную паразитическую стадию жизни, когда все питательные вещества должны поставляться грибом. [34] После прорастания микоризные взаимодействия орхидей станут специализированными на использовании углерода и питательных веществ, доступных в окружающей среде, окружающей это взаимодействие. Часто считается, что эти ассоциации продиктованы растением. [33] В прошлых исследованиях было указано, что особи орхидей, населяющие густые сильно затененные леса, могут значительно больше зависеть от своего грибкового партнера по содержанию углерода, который варьируется внутри и между видами, демонстрируя изменчивый и реактивный характер этого взаимодействия. [28] [35]

Интерфейсы и механизмы передачи питательных веществ

При заражении орхидеи микоризным грибом оба партнера значительно изменяются, обеспечивая перенос питательных веществ и симбиоз. Механизмы переноса питательных веществ и симбиотические органы микоризного пелотона начинают появляться вскоре после заражения, примерно через 20–36 часов после первого контакта. [28] Существует значительная генетическая активация и подавление многих различных генов, способствующих созданию симбиотического органа и путей перемещения питательных веществ. Когда гриб проникает в клетки паренхимы орхидеи, плазматическая мембрана инвагинируется, облегчая грибковое заражение и рост. [36] Эта недавно инвагинированная плазматическая мембрана окружает растущие пелотоны и создает огромную площадь поверхности, с которой может осуществляться обмен питательными веществами. Пелотоны микоризы орхидей представляют собой сильно свернутые плотные грибные гифы, которые часто более обширны по сравнению с эндомикоризными структурами арбускулярной микоризы. [37] [28] [38] Окружающая растительная мембрана по существу становится шероховатой эндоплазматической сетью с большим количеством рибосом и множеством белков-транспортеров и аквапоринов. Кроме того, есть данные электронной микроскопии, указывающие на возникновение экзоцитоза из растительной мембраны. [31] Эта сильно извитая и богатая транспортерами мембрана умело выполняет функции обмена питательными веществами между растением и грибом и позволяет осуществлять молекулярные манипуляции с помощью рибосом и выделяемых ферментов внутри межфазного апопласта. [33] [39] Пелотоны не являются постоянными структурами и легко разлагаются и перевариваются в течение 30–40 часов после их образования в микоризе орхидей. Это происходит во всех эндомикоризных ассоциациях, но орхидные растения легко переваривают грибные пелотоны раньше и чаще, чем это наблюдается при арбускулярных микоризных взаимодействиях. [40] Предполагается, что возникновение этого более экстремального режима пищеварения может быть как-то связано с некроторфическим переносом питательных веществ, то есть поглощением питательных веществ из мертвых клеток. [41] [40] [28] Ключевыми питательными веществами, участвующими в большинстве процессов передачи между грибами и орхидеями, являются углерод, азот и фосфор. [42]

Микоризные взаимодействия орхидей уникальны с точки зрения потока питательных веществ. Обычно при арбускулярных микоризных взаимодействиях растения однонаправленно снабжают грибы углеродом в обмен на фосфор или азот или и то, и другое, в зависимости от окружающей среды, [43] [42], но у орхидей микоризный перенос питательных веществ менее специфичен (но не менее регулируется), и существует часто двунаправленный поток углерода между грибом и растением, а также поток азота и фосфора от гриба к растению. Примерно у 400 видов растений углерод не поступает из растения, и все питательные вещества растения поставляются грибами. [33] Однако чистый прирост углерода растением в результате этих взаимодействий является положительным в большинстве наблюдаемых взаимодействий. [41]

Транспорт фосфора

Фосфор является важнейшим питательным веществом, необходимым всем растениям, и часто дефицит фосфора в почве диктует формирование симбиотических отношений. Фосфор получается микоризным грибом из окружающей почвы в трех различных формах; органический фосфор, фосфаты и неорганические соединения фосфора. Часто эти соединения прочно связаны с катионами и должны быть протонированы и/или катаболизированы, чтобы стать биодоступными. Микоризные грибы чрезвычайно эффективны в этом благодаря обширной площади поверхности почвы, а также высокому ферментативному разнообразию. [44] [43] [42] После освобождения из почвы соединения фосфора, в первую очередь неорганические фосфаты, передаются двумя предполагаемыми путями. Первый включает активный транспорт неорганического фосфора, прежде всего в виде фосфата через переносчики Pi (неорганического фосфора) из гриба в межфазный апопласт, где он протонируется из-за кислой природы межфазного апопласта с образованием дигидрофосфата, а затем впоследствии переносится через активные переносчики Pi в растительную клетку. [42] [44] Второй метод основан на пассивном оттоке Pi из гриба и активном поглощении растением, как и в предыдущем пути. Замечено, что свободноживущие грибы обычно имеют очень небольшие потери Pi, что, как полагают, связано с реабсорбционной природой гиф грибов, но предполагается, что во время симбиоза реабсорбция Pi снижается, что увеличивает чистый отток Pi из грибов. грибы. [42] Оба пути зависят от относительно высоких концентраций Pi в клетках грибов и низких концентраций Pi внутри растительной клетки для эффективного транспорта, хотя второй метод гораздо больше зависит от этого условия. Кроме того, эти методы не являются взаимоисключающими и могут встречаться у одних и тех же людей, но необходимы дополнительные исследования, чтобы раскрыть сложности взаимодействия. [28] Для облегчения фосфорного обмена активируется ряд генов; Гены-переносчики Pi, такие как MtPT4 и StPT3, регулируются в растениях орхидей наряду с транспортерами H + АТФазы. [43] Грибковые партнеры активировали гены-переносчики Pi, а также гены, кодирующие щелочную фосфатазу (Перотто). [45] [43] Активация генов фосфатазы важна тем, что указывает на то, что значительная часть фосфора, полученного грибами в некоторых средах, может быть получена в результате катаболизма органических молекул. [43] Важно отметить, что после установления микоризного симбиоза единственный фосфор, получаемый растением, поступает через ткань гриба. [31]Кроме того, крупномасштабный транспорт фосфора от грибов к растениям происходит только тогда, когда грибковые пелотоны живы, и как только эти структуры начинают разлагаться, значительный поток фосфора прекращается. [44] Это классифицирует этот путь как биотрофный, что означает перенос питательных веществ между двумя или более живыми организмами.

Транспорт азота

Транспорт азота — не менее важный и влиятельный процесс, который часто происходит посредством микоризных ассоциаций. [46] Азот значительно легче получить, чем фосфор, и он гораздо более распространен, но микоризные взаимодействия по-прежнему обеспечивают значительную выгоду в распределении азота. Биодоступный азот в виде нитрата и аммония всасывается из почвенной среды во внерадикальный мицелий микоризных грибов и ассимилируется в аминокислоты. [43] В некоторых случаях аминокислоты и другие азотистые органические соединения могут присутствовать в окружающей почве. В этом случае поглощение органического азота также происходит через пермеазы аминокислот и переносчики пептидов. [39] После включения в грибы в виде аминокислот существует несколько различных предполагаемых механизмов, с помощью которых азот переносится к растению-хозяину. Считается, что эти пути переноса азота являются исключительно биотрофными; значительное количество азота также может передаваться некроторфически, но посредством существенно другого процесса. [46] В первом пути аминокислоты передаются во внерадикальный мицелий, где аминокислоты расщепляются на катаболической стадии цикла мочевины. Основной аминокислотой, синтезируемой и переносимой внутри грибков, является аргинин , который катаболизируется до аммония. Затем аммоний переводится в межфазное пространство между пелотоном и окружающей растительной мембраной, транспортируется в растительную клетку через транспортеры аммония и включается в растение. [39]

Чтобы обеспечить транспорт азота по этому пути, в первую очередь в виде аммония, у растений-партнеров усиливается регуляция ряда генов-переносчиков аммония, и, кроме того, партнеры микоризных грибов часто активируют группу генов протеаз , а также внешние аминокислотные пермеазы, нитраты. транспортеры и транспортеры аммиака. [39] [42] Как предположили Кэмерон 2006 и Фочи 2016, азот также может переноситься в клетку в виде аминокислот, таких как аргинин, глицин и глутамин, через несколько избранных специализированных переносчиков аминокислот. Когда в симбиотических отношениях с орхидеями микоризный гриб T. Calospora усиливает экспрессию SvAAP1 и SvAAP2, эти гены кодируют пермеазы аминокислот, что подтверждает гипотезу о том, что аминокислоты являются важной молекулой, участвующей в транспорте азота. [39] [32] [40] Аминокислоты также содержат значительное количество углерода, и транспорт углерода может быть основной движущей причиной наблюдаемой активации генов-переносчиков аминокислот, тем не менее, азот все же может транспортироваться в растение. через этот путь. [41] Транспорт неорганического азота в форме аммония и транспорт органического азота в виде аминокислот, скорее всего, будут происходить одновременно у одного и того же вида и/или организма, в зависимости от обилия различных азотистых видов в почве, [28] Fochi 2016 вместе с Dearnaley 2007 предполагают, что аминокислоты на самом деле могут быть основным соединением азота, переносимым в орхидеи, свидетельством этому являются изотопные соотношения обогащенных C13 и N15 в растениях, связанных с микоризными грибами, но для полного понимания этого необходимы дополнительные исследования. транспортные отношения. [39] [31]

Транспорт углерода

Помимо уникальных структур пелотона, которые переносят азот и фосфор от микоризных грибов к растениям орхидей, перенос этих питательных веществ, как обсуждалось выше, почти идентичен тому, который наблюдается при арбускулярной микоризе и эрикоидной микоризе, но когда дело доходит до, возможно, самого фундаментального элемента, задействованного в этом процессе. В микоризном транспорте углерода микориза орхидей демонстрирует явное отклонение от традиционной парадигмы однонаправленного переноса питательных веществ в микоризных ассоциациях. [28] [42] [41] Микоризные взаимодействия орхидей охватывают большое разнообразие симбиотических сценариев, начиная от полностью микогетеротрофных растений или, другими словами, паразитируя на своих грибковых обитателях, таких как Monotropa uniflora , у которых отсутствует хлорофилл, до взаимодействий, которые принимают аналогичную природу. до тех, которые обнаружены в арбускулярной микоризе, где происходит двунаправленный транспорт питательных веществ, как, например, у зеленолистной Goodyera repens . [47] [32] [33] В ходе задокументированных взаимодействий в микоризе орхидей было замечено, что даже у фотосинтетически способных видов углерод легко перетекает из грибов в растение. Это может происходить, а может и не происходить одновременно с переносом углерода от растений к грибам. [32] [48] [41] Эволюционное объяснение этого явления еще предстоит выяснить. [28]

Благодаря этому микоризы орхидей в целом считаются, по крайней мере частично, микогетеротрофными взаимодействиями. [28] В микогетеротрофной орхидейной микоризе углерод поглощается грибами в виде набора пептидов и углеводов, часто являющихся продуктами сапрофитных реакций, происходящих в почве. [28] [49] [50] Эти реакции часто провоцируются и развиваются под действием микоризных грибов, которые являются частью типа базидиомицетов. Орхидейные грибы обладают обширным метаболическим арсеналом, с помощью которого можно извлечь пользу, и легко способны переваривают целлюлозу и лигнин с получением углерода. [50] Гены, кодирующие протеазы, пищеварительные ферменты целлюлозы и лигнина, а также переносчики олигопептидов и углеводов, активируются в мицелиальных сетях почвы, что способствует увеличению поглощения углерода. [36] Более того, грибы, которые микогетеротрофно взаимодействуют с растениями орхидей, часто также встречаются в микоризной ассоциации с буковыми деревьями, [51] и было предложено перемещение фотосинтата с дерева на гриб, а затем на орхидею, но тщательное исследование до сих пор отсутствует. . [52] После приобретения грибом углерод либо превращается в сахара (трегалоза чрезвычайно распространена для большинства микоризных грибов), аминокислоты, либо просто ассимилируется грибковым организмом. Перенос углерода от грибов к растению происходит в одной из двух форм: либо в виде углеводов, главным образом трегалозы, но могут также участвовать глюкоза и сахароза, либо в виде аминокислот, главным образом аргинина, но также могут передаваться глицин и глутамин. [33] [32] [40] Эти молекулы транспортируются через специализированные пермеазы аминокислот и переносчики углеводов, встроенные в мембрану пелотона грибов, в межфазное пространство, где они всасываются в растение через аналогичные аналогичные транспортеры в мембране эндоплазматического ретикулума растений. который окружает пелотон. [40] [32] [49] Гены, которые кодируют такие транспортеры, подвергаются значительной активации как у растений, так и у грибов, подобно активации, наблюдаемой в генах переносчиков соединений азота и фосфора во время симбиоза. [36] Этот активный транспорт углерода от грибов к растению является исключительно биотрофной реакцией, но считается, что значительное количество углерода также может передаваться растению, когда грибковые пелотоны разлагаются и перевариваются.

Микофагия (некротрофия)

Перенос азота и углерода, как обсуждалось выше, легко происходит через живые пелотоны, но Куга 2014 и Расумуссен 2009 заметили, что большое количество углерода и азота также может поглощаться растением во время старения и переваривания грибных пелотонов. Этот процесс называется микофагией. [41] [40] Лизис пелотонов начинается между 30 и 40 часами после контакта и первоначального образования пелотонов у большинства наблюдаемых орхидей. [28] Как упоминалось выше, по мере формирования пелотонов они покрываются мембраной растительного происхождения, которая в конечном итоге приобретает свойства эндоплазматической сети, окруженной аппаратом Гольджи. Наличие этих органелл указывает на их назначение, которое, как полагают, заключается в выделении пищеварительных ферментов в межфазное пространство между пелотоном и мембраной растения для переваривания грибковых клеток. [53] Как только судьба пелотона определена и должны произойти деградация и пищеварение, вокруг грибкового пелотона формируется вторичная мембрана, которая по сути представляет собой большую вакуоль, которая обеспечивает изолированную деградацию пелотона. [53] Кроме того, пероксисомы накапливаются в клетках пищеварительных растений и подвергаются экзозитозу во вновь образованную вакуоль. Этот процесс концентрирует множество ферментов, таких как уриказы, хитиназы, пептидазы, оксидазы и катализы, внутри вакуоли, способствуя распаду пелотона. [53] [28] После разложения остатки грибков впитываются в растение, передавая питательные вещества и энергию растению-хозяину. [41] Визуализация стабильных изотопов показывает, что C13 и N15, нанесенные на сети микоризных гифов, легко передаются растению через пелотоны грибов, что приводит к непропорциональному количеству этих изотопов в пелотоне, содержащем растительные клетки, и в самом пелотоне. В стареющих пелотонах концентрации этих соединений, содержащих C13 и N15, были еще более выраженными и значительно выше, чем в живых пелотонах. [40] Это указывает на то, что по мере того, как растительные пелотоны начинают стареть, они загружаются питательными соединениями углерода и азота, которые гипотетически передаются растению во время лизиса. [40] Морфологические изменения в гифе также подтверждают это предположение, поскольку последнее морфологическое изменение в пелотоне перед коллапсом представляет собой отек, возможно, из-за увеличения нагрузки питательными веществами. [40] Как только пищеварение завершится, вскоре после этого произойдет повторное заражение пищеварительной клетки, и сформируется новый пелотон, который в конечном итоге будет деградировать. [41] Реинфекция и пищеварение представляют собой континуум и будут происходить циклически на протяжении всего жизненного цикла сотрудничества. [28]Расмуссен 2009 различает два типа растительных клеток-хозяев, которые участвуют в переносе питательных веществ, так называемые «клетки пищеварения» и так называемые «клетки-хозяева». «Пищеварительные клетки», по-видимому, участвуют в формировании плотного пелотона гиф с последующим быстрым пищеварением и последующим реинфекцией. где в качестве «клеток-хозяев» содержатся живые пелотоны гиф, которые не перевариваются или, по крайней мере, не так легко перевариваются. [41] Расмуссен 2002 обсуждает дополнительный способ переноса питательных веществ, называемый питофагией , включающий лизис грибковых клеток, но вместо лизиса всей гифы гриба разрушается только растущий конец, высвобождая содержимое цитоплазмы гриба в межфазное пространство между мембранами растения и гриба. , где растение может усваивать необходимые соединения. Информации об этом способе переноса питательных веществ мало, и он все еще является спекулятивным, и необходимы дополнительные исследования. [54]

Перенос микроэлементов

Считается, что перенос микроэлементов по большей части происходит путем пассивного транспорта через клеточные мембраны, как во время поглощения из почвы грибами, так и при переносе от грибов к растениям-хозяевам. [42] Однако это не всегда так, и хотя исследования по этой теме ограничены, есть свидетельства активного транспорта и распределения микроэлементов в определенных условиях. [55] Активация переносчиков катионов наблюдается в симбиозах орхидей D. officinale , что позволяет предположить, что грибы могут способствовать переносу питательных веществ от грибов к растению. [56] Катионы, особенно железо, часто прочно связываются с органическими и глинистыми субстратами, что делает их недоступными для растений, грибов и бактерий, но такие соединения, как сидерофоры, часто секретируются в почву грибами и бактериями, чтобы помочь в приобретении эти катионы. [50] Сидерофор представляет собой небольшую молекулу , которая имеет чрезвычайно высокое сродство к Fe3+ и обычно используется многими видами бактерий и грибов. [57] Эти соединения высвобождаются в почву, окружающую перепонку гиф, и отделяют железо от минеральных соединений в почве, затем сидерофор может быть реабсорбирован грибковыми гифами, где железо может быть отделено от паутинного гриба и использовано. [57] Хазельвандтер исследовал присутствие сидерофоров у орхидейных микоризных грибов рода Rhizoctonia , которые используют сидерофор базидиохром в качестве основного соединения, хелатирующего железо. [55] Другие жизненно важные питательные вещества могут передаваться между микоризными грибами и растениями орхидей с помощью специализированных методов, таких как хелатирующие молекулы, но необходимы дополнительные исследования по этому вопросу. [28]

Специфика симбионтов

Современный молекулярный анализ позволил идентифицировать конкретные таксоны, образующие симбиотические отношения, которые представляют интерес для изучения, выращивания и сохранения орхидей. Это особенно важно при торговле и сохранении видов, находящихся под угрозой исчезновения, или орхидей, имеющих коммерческую ценность, таких как ваниль . [58] Были замечены тенденции в типе симбиоза, обнаруженного у орхидей, в зависимости, прежде всего, от образа жизни орхидеи, поскольку симбиоз в первую очередь приносит пользу растению. Было обнаружено, что наземные орхидеи обычно ассоциируются с Tulasnellaceae , однако некоторые автотрофные и неавтотрофные орхидеи ассоциируются с некоторыми эктомикоризными грибами. [59] [60] Эпифитные грибы , однако, чаще всего могут ассоциироваться с ограниченными кладами ризоктонии , полифилетической группировки. [61] Эти грибы могут образовывать значительный симбиоз как с эпифитными, так и с наземными орхидеями, но редко они связываются с обоими. [61] Используя методы приманки семян, исследователи смогли изолировать определенные виды и штаммы симбиотических микориз орхидей. С помощью этого метода было обнаружено, что семена эпифитной орхидеи Dendrobium aphyllum прорастают в рассаду в сочетании с грибковыми штаммами Tulasnella , однако семена этого вида не прорастают при обработке грибами Trichoderma , взятыми из взрослых орхидей, что указывает на наличие симбионтов, специфичных для каждой стадии. Эти грибковые симбиозы, а также их близость к конкретным симбионтам различаются в зависимости от стадии развития и возраста корней хозяина. [62] [9] [26] С возрастом орхидеи грибковые ассоциации становятся более сложными.

Миксотрофные орхидеи, такие как Cephalanthera longibracteata, обычно могут ассоциироваться с несколькими грибами, особенно с Russulaceae , Tricholomataceae , Sebacinales , Thelephoraceae , [63], поскольку они не так сильно зависят от грибов в отношении углерода. Некоторые орхидеи могут быть очень специфичны в своих симбионтах, предпочитая один класс или род грибов. Было обнаружено, что генотипы Corallorhiza maculata , мико -гетеротрофной орхидеи, тесно связаны с Russulaceae независимо от геологического местоположения или присутствия других орхидей. [64] Было обнаружено, что наземные чилийские орхидеи Chloraea collicensis и C. gavilu имеют только один ключевой симбионт из рода Rhizoctonia . [65] Исследования показывают, что орхидеи, считающиеся универсальными, будут ассоциироваться с другими грибами-универсалами, часто с несколькими видами, однако орхидеи с высокой степенью специализации используют более ограниченный круг грибковых партнеров. [25] Например, фотосинтетическая орхидея Liparis liliifolia на взрослой стадии ассоциируется со многими штаммами грибов. [66] И наоборот, фотосинтетическая орхидея Goodyera pubescens ассоциировалась только с одним доминирующим грибом, если только она не подвергалась изменениям в окружающей среде, например засухе, и в этом случае орхидея была способна менять симбионтов в ответ на стресс. [16] Существует огромное разнообразие грибковых особенностей орхидей. Интересно, что большинство арбускулярных и эктомикоризных симбиозов образуют ассоциации с несколькими грибами одновременно. [16] Грибковые симбиозы также зависят от окружающей среды, поэтому существует много различий в грибковых партнерах тропических и умеренных орхидей.

Знание видоспецифичных грибковых симбионтов имеет решающее значение, учитывая находящийся под угрозой исчезновения многие орхидеи по всему миру. Идентификация их грибковых симбионтов может оказаться полезной для сохранения и реинтродукции орхидей, находящихся под угрозой исчезновения. [58] Исследователи в Индии использовали образцы взрослых орхидей для проращивания семян находящейся под угрозой исчезновения орхидеи Dactylorhiza hatagirea , которая, как было обнаружено, тесно связана с Ceratobasidium . [67]

Рекомендации

  1. ^ Маккормик, МК; Ли Тейлор, Д.; Юхашова, К.; Бернетт, РК; Уигэм, DF; О'Нил, JP (2012). «Ограничения на набор орхидей: непростая картина». Молекулярная экология . 21 (6): 1511–1523. дои : 10.1111/j.1365-294X.2012.05468.x. PMID  22272942. S2CID  17716508.
  2. ^ abcd Сатьядаш, Кулаян; Мутукумар, Тангавелу; Ума, Эсваранпиллай; Пандей, Радха Раман (1 сентября 2012 г.). «Микоризная ассоциация и морфология орхидей». Журнал взаимодействия растений . 7 (3): 238–247. дои : 10.1080/17429145.2012.699105 . ISSN  1742-9145.
  3. ^ abc Петерсон, Р. Ларри; Массикотт, Хьюг Б.; Мелвилл, Льюис Х. (2004). Микоризы: анатомия и клеточная биология . Оттава: NRC Research Press. ISBN 978-0851999012. ОСЛК  57587171.
  4. ^ abc Смит, SE; Читай, диджей; Харли, Дж.Л. (1997). Микоризный симбиоз (2-е изд.). Сан-Диего, Калифорния: Academic Press. ISBN 978-0126528404. ОСЛК  35637899.
  5. ^ Ардитти, Джозеф; Мишо, Жюстин Д.; Хили, Патрик Л. (1979). «Морфометрия семян орхидей. I. Paphiopedilum и родная Калифорния и родственные виды Cypripedium». Американский журнал ботаники . 66 (10): 1128–1137. doi :10.1002/j.1537-2197.1979.tb06332.x. JSTOR  2442211.
  6. ^ аб Селоссе, Марк-Андре; Минасевич, Юлита; Буллар, Бернар (01 августа 2017 г.). «Аннотированный перевод статьи Ноэля Бернара 1899 года «О прорастании Neottia nidus-avis».". Микориза . 27 (6): 611–618. doi : 10.1007/s00572-017-0774-z. ISSN  0940-6360. PMID  28421312. S2CID  12531052.
  7. ^ аб Хэдли, Г.; Уильямсон, Б. (1 мая 1971 г.). «Анализ постинфекционного стимула роста орхидейной микоризы». Новый фитолог . 70 (3): 445–455. дои : 10.1111/j.1469-8137.1971.tb02546.x . ISSN  1469-8137.
  8. ^ Аб Расмуссен, Ханне Н.; Уигэм, Деннис Ф. (1 июня 2002 г.). «Фенология корней и микоризы у видов орхидей, различающихся фототрофной стратегией». Новый фитолог . 154 (3): 797–807. дои : 10.1046/j.1469-8137.2002.00422.x . ISSN  1469-8137. ПМИД  33873451.
  9. ^ аб Маккендрик, SL; Лик, младший; Тейлор, Д. Ли; Рид, диджей (01.04.2002). «Симбиотическое прорастание и развитие микогетеротрофной орхидеи Neottia nidus-avis в природе и ее потребность в локально распространенных видах Sebacina». Новый фитолог . 154 (1): 233–247. дои : 10.1046/j.1469-8137.2002.00372.x. ISSN  1469-8137.
  10. ^ Аб Альгамди, Самира А. (2017). «Влияние микоризных грибов на прорастание и рост семян наземных и эпифитных орхидей». Саудовский журнал биологических наук . 26 (3): 495–502. дои : 10.1016/j.sjbs.2017.10.021. ПМК 6408697 . ПМИД  30899164. 
  11. ^ Маккормик, МК; Тейлор, Д.Л.; Уигэм, DF; Бернетт, РК (2016). «Схема прорастания трех наземных орхидей связана с обилием микоризных грибов». Дж Экол . 104 (3): 744–754. дои : 10.1111/1365-2745.12556 .
  12. ^ Мартин, Фрэнсис (19 декабря 2016 г.). Молекулярный микоризный симбиоз . Хобокен, Нью-Джерси. ISBN 9781118951415. ОКЛК  958205579.{{cite book}}: CS1 maint: отсутствует местоположение издателя ( ссылка )
  13. ^ Аб Петерсон, РЛ; Курра, RS (1 мая 1990 г.). «Синтез микоризы между протокормами Goodyera repens (Orchidaceae) и Ceratobasidium зерновых». Канадский журнал ботаники . 68 (5): 1117–1125. дои : 10.1139/b90-141. ISSN  0008-4026.
  14. ^ Лик, Джонатан Р. (1994). «Обзор Тэнсли № 69. Биология микогетеротрофных («сапрофитных») растений». Новый фитолог . 127 (2): 171–216. doi :10.1111/j.1469-8137.1994.tb04272.x. JSTOR  2558021. PMID  33874520. S2CID  85142620.
  15. ^ Пекораро, Л.; Гирланда, М.; Кулл, Т.; Перини, К.; Перотто, С. (1 декабря 2012 г.). «Молекулярная идентификация ассоциатов корневых грибов у Orchis pauciflora Tenore». Биосистемы растений . 146 (4): 985–991. дои : 10.1080/11263504.2011.634447. hdl : 2318/93116 . ISSN  1126-3504. S2CID  59939679.
  16. ^ abc Маккормик, Мелисса К.; Уигэм, Деннис Ф.; Слоан, Дэн; О'Мэлли, Келли; Ходкинсон, Брендан (1 апреля 2006 г.). «Верность орхидеи и гриба: брак, рассчитанный на длительный срок?». Экология . 87 (4): 903–911. doi :10.1890/0012-9658(2006)87[903:ofammt]2.0.co;2. ISSN  1939-9170. ПМИД  16676534.
  17. ^ Расмуссен, Ханне Н. (2002). «Последние достижения в изучении микоризы орхидей». Растение и почва . 244 (1/2): 149–163. дои : 10.1023/А: 1020246715436. JSTOR  24130393. S2CID  32913958.
  18. ^ аб Уэтаке, Юкари; Фаркуар, Мелисса Л.; Петерсон, Р. Ларри (1 апреля 1997 г.). «Изменения в массивах микротрубочек в симбиотических протокормах орхидей во время колонизации и старения грибов». Новый фитолог . 135 (4): 701–709. дои : 10.1046/j.1469-8137.1997.00686.x . ISSN  1469-8137.
  19. ^ Петерсон, Р. Ларри; Уэтаке, Юкари; Бонфанте, Паола; Фаччо, Антонелла (1 декабря 1996 г.). «Взаимодействие между гифами грибов и клетками протокорма орхидеи». Канадский журнал ботаники . 74 (12): 1861–1870. дои : 10.1139/b96-223. ISSN  0008-4026.
  20. ^ Хэдли, Г.; Уильямсон, Б. (1 ноября 1972 г.). «Особенности микоризной инфекции у некоторых малайских орхидей». Новый фитолог . 71 (6): 1111–1118. doi :10.1111/j.1469-8137.1972.tb01989.x. ISSN  1469-8137.
  21. ^ Альварес, Марвин Р. (1968). «Количественные изменения в ядерной ДНК, сопровождающие постпрорастающее эмбриональное развитие у Ванды (Orchidaceae)». Американский журнал ботаники . 55 (9): 1036–1041. doi :10.1002/j.1537-2197.1968.tb07466.x. JSTOR  2440469.
  22. ^ Циммер, Катя; Мейер, Корнелия; Гебауэр, Герхард (2008). «Специальная орхидея-эктомикориза Corallorhiza trifida является частичным микогетеротрофом». Новый фитолог . 178 (2): 395–400. дои : 10.1111/j.1469-8137.2007.02362.x . ISSN  1469-8137. ПМИД  18221248.
  23. ^ Ягаме, Такахиро; Орихара, Такамичи; Селосс, Марк-Андре; Ямато, Масахидэ; Ивасе, Кодзи (2012). «Миксотрофия Platanthera major, орхидеи, связанной с эктомикоризообразующими грибами Ceratobasidiaceae». Новый фитолог . 193 (1): 178–187. дои : 10.1111/j.1469-8137.2011.03896.x . ISSN  1469-8137. ПМИД  21995447.
  24. ^ аб Маккормик, МК; Уигэм, DF; О'Нил, Дж. (2004). «Микоризное разнообразие фотосинтезирующих наземных орхидей». Новый фитолог . 163 (2): 425–438. дои : 10.1111/j.1469-8137.2004.01114.x . ПМИД  33873625.
  25. ^ аб Жакемин, Ганс; Хонней, Оливье; Каммю, Бруно Пенсильвания; Брис, Рейн; Ливенс, Барт (1 сентября 2010 г.). «Низкая специфичность и вложенная структура подмножеств характеризуют микоризные ассоциации у пяти близкородственных видов рода Orchis». Молекулярная экология . 19 (18): 4086–4095. дои : 10.1111/j.1365-294x.2010.04785.x. ISSN  1365-294X. PMID  20735736. S2CID  24086281.
  26. ^ аб Шефферсон, Ричард П.; Вайс, Майкл; Кулл, Тииу; Тейлор, Д. Ли (01 февраля 2005 г.). «Высокая специфичность обычно характеризует микоризную ассоциацию у редких орхидей дамских башмачков рода Cypripedium». Молекулярная экология . 14 (2): 613–626. дои : 10.1111/j.1365-294x.2005.02424.x. ISSN  1365-294X. PMID  15660950. S2CID  2052253.
  27. ^ Альхамди, Самира А. (2017). «Влияние микоризных грибов на прорастание и рост семян наземных и эпифитных орхидей». Саудовский журнал биологических наук . 26 (3): 495–502. дои : 10.1016/j.sjbs.2017.10.021. ПМК 6408697 . ПМИД  30899164. 
  28. ^ abcdefghijklmno Дирнали, Джон; Мартос, Флоран; Селоссе, Марк (2012). Микориза орхидей: молекулярная экология, физиология, аспекты эволюции и сохранения. стр. 207–230.
  29. ^ аб Селоссе, Марк-Андре; ВЕЙсс, Майкл; Жани, Жан-Люк; Тилье, Энни (сентябрь 2002 г.). «Сообщества и популяции себациноидных базидиомицетов, связанных с ахлорофилловой орхидеей Neottia nidus-avis (L.) LCM Rich. и соседними эктомикоризами деревьев». Молекулярная экология . 11 (9): 1831–1844. дои : 10.1046/j.1365-294x.2002.01553.x. ISSN  0962-1083. PMID  12207732. S2CID  17479936.
  30. ^ Черна, Дж.; Мусилек, В. (ноябрь 1967 г.). «Ферментативная активность базидиомицетов». Фолиа микробиологическая . 12 (6): 508–514. дои : 10.1007/bf02875712. ISSN  0015-5632. PMID  6080527. S2CID  10335154.
  31. ^ abcd Dearnaley, Джон Д.В. (21 июня 2007 г.). «Дальнейшие достижения в исследованиях микоризы орхидей» (PDF) . Микориза . 17 (6): 475–486. дои : 10.1007/s00572-007-0138-1. ISSN  0940-6360. PMID  17582535. S2CID  6199725.
  32. ^ abcdef Кэмерон, Дункан Д.; Лик, Джонатан Р.; Прочтите, Дэвид Дж. (июль 2006 г.). «Мутуалистическая микориза у орхидей: данные о переносе углерода и азота растениями-грибами в зеленолистной наземной орхидее Goodyera repens». Новый фитолог . 171 (2): 405–416. дои : 10.1111/j.1469-8137.2006.01767.x . ПМИД  16866946.
  33. ^ abcdef Циммер, Катя; Хинсон, Николь А.; Гебауэр, Герхард; Аллен, Эдит Б.; Аллен, Майкл Ф.; Прочтите, Дэвид Дж. (июль 2007 г.). «Широкое географическое и экологическое распространение поступления азота и углерода от грибов в пиролоидах и монотропоидах (Ericaceae) и в орхидеях». Новый фитолог . 175 (1): 166–175. дои : 10.1111/j.1469-8137.2007.02065.x . ПМИД  17547676.
  34. ^ АЛЕКСАНДР, КЛЭР; ХЭДЛИ, Г. (декабрь 1985 г.). «ДВИЖЕНИЕ УГЛЕРОДА МЕЖДУ ХОЗЯИНОМ И МИКОРИЗНЫМ ЭНДОФИТОМ ВО ВРЕМЯ РАЗВИТИЯ ОРХИДЕИ GOODYERA REPENS Br». Новый фитолог . 101 (4): 657–665. дои : 10.1111/j.1469-8137.1985.tb02871.x . ISSN  0028-646X.
  35. ^ Гирланда, Мариангела; Сегрето, Россана; Кафассо, Доната; Либель, Хайко Тобиас; Родда, Мишель; Эрколе, Энрико; Коццолино, Сальваторе; Гебауэр, Герхард; Перотто, Сильвия (июль 2011 г.). «Фотосинтетические средиземноморские луговые орхидеи характеризуются частичной микогетеротрофией и специфическими микоризными ассоциациями». Американский журнал ботаники . 98 (7): 1148–1163. дои : 10.3732/ajb.1000486 . hdl : 2318/85543 . ISSN  0002-9122. ПМИД  21712419.
  36. ^ abc Фоки, Валерия; Фалья, Николь; Гирланда, Мариангела; Перотто, Сильвия; Балестрини, Рафаэлла (октябрь 2017 г.). «Клеточно-специфическая экспрессия генов-переносчиков питательных веществ растений в микоризах орхидей». Наука о растениях . 263 : 39–45. doi :10.1016/j.plantsci.2017.06.015. hdl : 2318/1645327 . ISSN  1873-2259. ПМИД  28818382.
  37. ^ Имхоф, Стефан (март 1998 г.). «Подземные структуры и микотрофия ахлорофиллового Triuris hyalina (Triuridaceae)». Исследовательские ворота . 76 (1): 2011–2019 . Проверено 18 октября 2018 г.
  38. ^ Имхоф, С. (1999). «Анатомия и микотрофия ахлорофилловой Afrothismia winkleri». Новый фитолог . 144 (3): 533–540. дои : 10.1046/j.1469-8137.1999.00532.x . JSTOR  2588890. PMID  33862866.
  39. ^ abcdef Фоки, Валерия; Читарра, Уолтер; Колер, Аннегрет; Войрон, Самуэль; Синган, Васант Р.; Линдквист, Эрика А.; Барри, Керри В.; Гирланда, Мариангела; Григорьев Игорь Владимирович; Мартин, Фрэнсис; Балестрини, Рафаэлла; Перотто, Сильвия (январь 2017 г.). «Экспрессия генов грибов и растений в симбиозе дает представление о путях азота в микоризах орхидей» (PDF) . Новый фитолог . 213 (1): 365–379. дои : 10.1111/nph.14279. ПМИД  27859287.
  40. ^ abcdefghi Куга, Юкари; Сакамото, Наоя; Юримото, Хисаёси (апрель 2014 г.). «Визуализация клеток со стабильными изотопами показывает, что как живые, так и дегенерирующие пелотоны грибов переносят углерод и азот в протокормы орхидей». Новый фитолог . 202 (2): 594–605. дои : 10.1111/nph.12700. ПМИД  24494717.
  41. ^ abcdefghi Расмуссен, Ханне Н.; Расмуссен, Финн Н. (2009). «Орхидейная микориза: последствия микофагического образа жизни». Ойкос . 118 (3): 334–345. дои : 10.1111/j.1600-0706.2008.17116.x. JSTOR  40235687.
  42. ^ abcdefgh СМИТ, SE; ДЖАНИНАЦЦИ-ПИРСОН, В.; КОИДЕ, Р.; КЭРНИ, JWG (1994). «Транспорт питательных веществ в микоризах: структура, физиология и влияние на эффективность симбиоза». Растение и почва . 159 (1): 103–113. дои : 10.1007/BF00000099. JSTOR  42939411. S2CID  23212594.
  43. ^ abcdef Балестрини, Рафаэлла; Нерва, Лука; Силло, Фабиано; Гирланда, Мариангела; Перотто, Сильвия (2 ноября 2014 г.). «Экспрессия генов растений и грибов в микоризных протокормах орхидеи Serapias vomeracea, колонизированной Tulasnella Calospora». Сигнализация и поведение растений . 9 (11): е977707. дои : 10.4161/15592324.2014.977707. ISSN  1559-2324. ПМК 4623096 . ПМИД  25482758. 
  44. ^ abc Кэмерон, Дункан Д.; Джонсон, Ирен; Лик, Джонатан Р.; Прочтите, Дэвид Дж. (2007). «Микоризное приобретение неорганического фосфора зеленолистной наземной орхидеей Goodyera repens». Анналы ботаники . 99 (5): 831–834. doi : 10.1093/aob/mcm018. ISSN  0305-7364. ПМК 2802910 . ПМИД  17339276. 
  45. ^ Перотто, Сильвия; Родда, Марко; Бенетти, Алекс; Силло, Фабиано; Эрколе, Энрико; Родда, Мишель; Гирланда, Мариангела; Мюрат, Клод; Балестрини, Рафаэлла (24 апреля 2014 г.). «Экспрессия генов в микоризных протокормах орхидей предполагает дружественные отношения между растением и грибом». Планта . 239 (6): 1337–1349. doi : 10.1007/s00425-014-2062-x. hdl : 2318/145348 . PMID  24760407. S2CID  3145750.
  46. ^ аб Дирнали, Джон Д.В.; Кэмерон, Дункан Д. (28 ноября 2016 г.). «Транспорт азота в микоризном симбиозе орхидей - еще одно свидетельство мутуалистической ассоциации» (PDF) . Новый фитолог . 213 (1): 10–12. дои : 10.1111/nph.14357. ISSN  0028-646X. ПМИД  27891646.
  47. ^ ХЭДЛИ, Г.; ПУРВЕС, С. (май 1974 г.). «Перемещение углерода-14 от хозяина к грибу в микоризе орхидеи». Новый фитолог . 73 (3): 475–482. дои : 10.1111/j.1469-8137.1974.tb02126.x . ISSN  0028-646X.
  48. ^ Кэмерон, Дункан Д.; Болин, Джей Ф. (август 2010 г.). «Изотопные доказательства частичной микогетеротрофии у горечавок: и в качестве тематических исследований». Американский журнал ботаники . 97 (8): 1272–1277. дои : 10.3732/ajb.0900292 . ПМИД  21616879.
  49. ^ аб СМИТ, САРА Э. (июль 1967 г.). «Транслокация углеводов в микоризах орхидей». Новый фитолог . 66 (3): 371–378. дои : 10.1111/j.1469-8137.1967.tb06016.x . ISSN  0028-646X.
  50. ^ abc Whigham, Деннис Ф.; Маккормик, Мелисса К.; Смит, Синтия Роу; Расмуссен, Ханне Мари Скайгедал; КолдвелП, Брюс; Дэни, Тим; О'Нил, Джей (2012). «Взаимодействие между разлагающейся древесиной, микоризой, семенами наземных орхидей и протокормами». S2CID  9150478. {{cite journal}}: Требуется цитировать журнал |journal=( помощь )
  51. ^ "Индийская трубка". www.psu.edu .
  52. ^ Ян, С.; Пфистер, Д.Х. (июль 2006 г.). «Растения Monotropa uniflora восточного Массачусетса образуют микоризу с разнообразием сыроежек». Микология . 98 (4): 535–540. дои : 10.1080/15572536.2006.11832656. ISSN  0027-5514. PMID  17139846. S2CID  218587787.
  53. ^ abc Баррозу, Дж.; Казимиро, А.; Каррапико, Ф.; Паис, М. Саломе С. (1988). «Локализация уриказы в микоризах Ophrys lutea Cav». Новый фитолог . 108 (3): 335–340. дои : 10.1111/j.1469-8137.1988.tb04171.x . JSTOR  2433302. PMID  33873926.
  54. ^ Расмуссен, Ханне Н. (2002). «Последние достижения в изучении микоризы орхидей». Растение и почва . 244 (1/2): 149–163. дои : 10.1023/а: 1020246715436. ISSN  0032-079Х. S2CID  32913958.
  55. ^ аб Хазельвантер, К.; Пасслер, В.; Рейтер, С.; Шмид, Д.Г.; Николсон, Г.; Хентшель, П.; Альберт, К.; Винкельманн, Г. (июнь 2006 г.). «Базидиохром - новый сидерофор орхидных микоризных грибов Ceratobasidium и Rhizoctonia spp». Биометаллы . 19 (3): 335–343. doi : 10.1007/s10534-006-6986-x. ISSN  0966-0844. PMID  16799871. S2CID  9712761.
  56. ^ Чжао, Мин-Мин; Чжан, Банда; Чжан, Да-Вэй; Сяо, Ю-Юнь; Го, Шунь-Син (13 августа 2013 г.). «Анализ EST выявил предполагаемые гены, участвующие в симбиотическом прорастании семян Dendrobium officinale». ПЛОС ОДИН . 8 (8): е72705. Бибкод : 2013PLoSO...872705Z. дои : 10.1371/journal.pone.0072705 . ISSN  1932-6203. ПМЦ 3742586 . ПМИД  23967335. 
  57. ^ аб Нейландс, JB (10 ноября 1995 г.). «Сидерофоры: структура и функции микробных соединений, переносящих железо». Журнал биологической химии . 270 (45): 26723–26726. дои : 10.1074/jbc.270.45.26723 . ISSN  0021-9258. ПМИД  7592901.
  58. ^ аб Свортс, Найджел Д.; Диксон, Кингсли В. (2009). «Перспективы сохранения орхидей в ботанических садах». Тенденции в науке о растениях . 14 (11): 590–598. doi :10.1016/j.tplants.2009.07.008. ПМИД  19733499.
  59. ^ Бидартондо, Мартин И.; Бургхардт, Бастиан; Гебауэр, Герхард; Брунс, Томас Д.; Прочтите, Дэвид Дж. (2004). «Смена партнеров в темноте: изотопные и молекулярные доказательства эктомикоризных связей между лесными орхидеями и деревьями». Труды: Биологические науки . 271 (1550): 1799–1806. дои :10.1098/rspb.2004.2807. JSTOR  4142864. PMC 1691795 . ПМИД  15315895. 
  60. ^ Маккендрик, СЛ; Лик, младший; Читай, диджей (2000). «Симбиотическое прорастание и развитие микогетеротрофных растений в природе: перенос углерода от эктомикоризных Salix repens и Betula pendula к орхидее Corallorhiza trifida через общие гифальные связи». Новый фитолог . 145 (3): 539–548. дои : 10.1046/j.1469-8137.2000.00592.x . JSTOR  2588821. PMID  33862911.
  61. ^ аб Мартос, Флоран; Муньос, Франсуа; Пайллер, Тьерри; Коттке, Ингрид; Гонно, Седрик; Селосс, Марк-Андре (01 октября 2012 г.). «Роль эпифитизма в архитектуре и эволюционные ограничения в микоризных сетях тропических орхидей». Молекулярная экология . 21 (20): 5098–5109. дои : 10.1111/j.1365-294x.2012.05692.x. ISSN  1365-294X. PMID  22765763. S2CID  25886816.
  62. ^ Цзы, Сяо-Мэн; Шэн, Чун-Линг; Гудейл, менеджер Уроми; Шао, Ши-Чэн; Гао, Цзян-Юнь (01 октября 2014 г.). «Приманка для семян in situ для выделения грибов, способствующих прорастанию эпифитной орхидеи Dendrobium aphyllum (Orchidaceae)». Микориза . 24 (7): 487–499. дои : 10.1007/s00572-014-0565-8. ISSN  0940-6360. PMID  24563211. S2CID  16159136.
  63. ^ Сакамото, Юки; Ёкояма, Джун; Маки, Масаюки (2015). «Микоризное разнообразие орхидеи Cephalanthera longibracteata в Японии». Миконаука . 56 (2): 183–189. doi :10.1016/j.myc.2014.06.002.
  64. ^ Тейлор, Д. Ли; Брунс, Томас Д.; Ходжес, Скотт А. (7 января 2004 г.). «Доказательства микоризных гонок у мошеннической орхидеи». Труды Лондонского королевского общества B: Биологические науки . 271 (1534): 35–43. дои :10.1098/rspb.2003.2557. ISSN  0962-8452. ПМК 1691555 . ПМИД  15002769. 
  65. ^ Перейра, Гильермо; Ромеро, Кристиан; Суз, Лаура М.; Атала, Кристиан (2014). «Основные микоризные партнеры эндемичных чилийских орхидей Chloraea collicensis и C. gavilu». Флора – морфология, распространение, функциональная экология растений . 209 (2): 95–99. doi :10.1016/j.flora.2013.12.001.
  66. ^ Маккормик, Мелисса К.; Уигэм, Деннис Ф.; Слоан, Дэн; О'Мэлли, Келли; Ходкинсон, Брендан (апрель 2006 г.). «ВЕРНОСТЬ ОРХИДЕИ И ГРИБКА: БРАК, ДЛИТЕЛЬНЫЙ БРАК?». Экология . 87 (4): 903–911. doi :10.1890/0012-9658(2006)87[903:OFAMMT]2.0.CO;2. ISSN  0012-9658. ПМИД  16676534.
  67. ^ Аггарвал, Симми, Зеттлер, Лоуренс В. (2010). «Реинтродукция находящейся под угрозой исчезновения наземной орхидеи Dactylorhiza hatagirea (D. Don) Soo при помощи симбиотического прорастания семян - первый отчет с Индийского субконтинента». Природа и наука . 8 (10): 139–145 – через ResearchGate.{{cite journal}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )

Внешние ссылки