stringtranslate.com

Симбиодиниум

Symbiodinium — род динофлагеллятов , охватывающий самую большую и распространенную группу известных эндосимбиотических динофлагеллятов и имеющий фотосимбиотические отношения со многими видами. Эти одноклеточные микроводоросли обычно обитают в энтодерме тропических книдарий, таких как кораллы , морские анемоны и медузы , где продукты их фотосинтетической обработки обмениваются в хозяине на неорганические молекулы. Они также являются убежищем для различных видов демогубок , плоских червей , моллюсков, таких как гигантские моллюски , фораминиферы ( соритиды ) и некоторых инфузорий . Как правило, эти динофлагелляты проникают в клетку хозяина через фагоцитоз , сохраняются как внутриклеточные симбионты , размножаются и распространяются в окружающей среде. Исключением являются большинство моллюсков, у которых эти симбионты являются межклеточными (между клетками). Книдарии , связанные с Symbiodinium, встречаются в основном в теплой олиготрофной (бедной питательными веществами) морской среде , где они часто являются доминирующими компонентами бентосных сообществ. Поэтому эти динофлагелляты являются одними из самых распространенных эукариотических микробов , встречающихся вэкосистемах коралловых рифов .

Symbiodinium в разговорной речи называют зооксантеллами , а животные, симбиотические с водорослями этого рода, называются «зооксантеллятами». Термин в широком смысле использовался для обозначения любых золотисто-коричневых эндосимбионтов , включая диатомовые водоросли и другие динофлагелляты. Дальнейшее использование этого термина в научной литературе не рекомендуется из-за путаницы, вызванной чрезмерным обобщением таксономически разнообразных симбиотических отношений. [2]

В 2018 году систематика Symbiodiniaceae была пересмотрена, и отдельные клады были перераспределены в семь родов. [3] После этого пересмотра название Symbiodinium теперь в строгом смысле является названием рода только для видов, которые ранее были классифицированы как клада A. [3] Остальные клады были переклассифицированы в отдельные роды (см. Молекулярную систематику ниже).

Световые и конфокальные изображения клеток Symbiodinium в хоспите (живущих в клетке-хозяине) внутри сцифистом медузы Cassiopea xamachana . Этому животному необходимо заражение этими водорослями для завершения жизненного цикла . Хлоропласт, изображенный в 3D, имеет высокую сетчатость и распределен по периферии клетки

Внутриклеточные симбионты

Symbiodinium достигают высокой плотности клеток посредством обильного митотического деления в эндодермальных тканях многих мелких тропических и субтропических книдарий. Это SEM-изображение замороженной внутренней брыжейки рифового кораллового полипа ( Porites porites ) , на котором показано распределение и плотность клеток симбионта .

Многие виды Symbiodinium известны прежде всего своей ролью мутуалистических эндосимбионтов . В хозяевах они обычно встречаются с высокой плотностью, от сотен тысяч до миллионов на квадратный сантиметр. [4] Успешное культивирование плавающих гимнодиниоидных клеток из кораллов привело к открытию того, что «зооксантеллы» на самом деле были динофлагеллятами. [5] [6] Каждая клетка Symbiodinium является коккоидной в хоспите (живущей в клетке хозяина) и окружена мембраной, которая происходит из плазмалеммы клетки хозяина во время фагоцитоза . Эта мембрана, вероятно, претерпевает некоторую модификацию своего белкового содержания, которая функционирует для ограничения или предотвращения слияния фаго-лизосомы . [7] [8] [9] Поэтому вакуольная структура , содержащая симбионта, называется симбиосомой . Одна клетка симбионта занимает каждую симбиосому. Неясно, как эта мембрана расширяется, чтобы вместить делящуюся клетку симбионта. В нормальных условиях симбионт и клетки-хозяева обмениваются органическими и неорганическими молекулами , которые обеспечивают рост и пролиферацию обоих партнеров.

Природные услуги и экономическая ценность

Symbiodinium — один из наиболее изученных симбионтов. Их мутуалистические отношения с рифообразующими кораллами формируют основу весьма разнообразной и продуктивной экосистемы . Коралловые рифы приносят экономическую выгоду — оцениваемую в сотни миллиардов долларов каждый год — в виде декоративного , натурального и коммерческого рыболовства, туризма и отдыха, защиты побережья от штормов, источника биоактивных соединений для фармацевтической промышленности и многого другого. [10]

Обесцвечивание кораллов

Изучение биологии Symbiodinium в значительной степени обусловлено желанием понять глобальное снижение численности коралловых рифов. Главным механизмом широко распространенной деградации рифов является вызванное стрессом обесцвечивание кораллов , вызванное необычно высокой температурой морской воды . Обесцвечивание — это диссоциация коралла и симбионта и/или потеря хлорофилла внутри водоросли, что приводит к резкой потере пигментации животного . На многие ассоциации Symbiodinium -cnidaria влияет устойчивое повышение температуры поверхности моря [11], но также может быть результатом воздействия высоких уровней облучения (включая УФ-излучение ), [12] [13] экстремально низких температур, [14] низкой солености [15] и других факторов. [16] Обесцвеченное состояние связано с пониженной кальцификацией хозяина [17], повышенной восприимчивостью к болезням [18] и, при длительном воздействии, частичной или полной смертностью. [19] Масштабы смертности от одного случая обесцвечивания могут быть глобальными по масштабу, как это было в 2015 году. Прогнозируется, что такие эпизоды станут более распространенными и серьезными, поскольку температуры во всем мире продолжают расти. [20] Физиология резидентных видов Symbiodinium часто регулирует восприимчивость кораллов к обесцвечиванию. [21] [22] Поэтому значительное количество исследований было сосредоточено на характеристике физиологической основы термоустойчивости [23] [24] [25] [26] и на определении экологии и распространения термоустойчивых видов симбионтов. [27] [28] [29]

Симбиоз Symbodinium -coral может обеспечить более высокую устойчивость к множественному стрессу ( высыхание , высокий уровень УФ-излучения ) коралловому холобионту через его микоспориноподобные аминокислоты (МАА). Концентрация МАК увеличивается при стрессе и ROS в Symbodinium . [30] Эти поглощающие УФ-излучение МАК также могут поддерживать пигменты, собирающие свет во время фотосинтеза, быть источником хранения азота и для воспроизводства. Более половины таксонов Symbodinium содержат МАК. [31] [32] [33]

Symbiodinium trenchi — стрессоустойчивый вид, способный формировать мутуалистические отношения со многими видами кораллов. Он присутствует в небольших количествах в кораллах по всему миру и распространен в Андаманском море , где вода примерно на 4 °C (7 °F) теплее, чем в других частях Индийского океана . [34] [ самостоятельно опубликованный источник? ] В Карибском море в конце 2005 года температура воды была повышена в течение нескольких месяцев, и было обнаружено, что S. trenchi , симбионт, обычно не распространенный, поселился во многих кораллах, в которых он ранее не наблюдался. Эти кораллы не обесцвечивались. Два года спустя он был в значительной степени заменен как симбионт видом, обычно встречающимся в Карибском море. [28]

Недавно было обнаружено, что S. thermophilum составляет большую часть популяции водорослей внутри кораллов Персидского залива . Он также присутствует в Оманском заливе и Красном море , в гораздо меньшей концентрации. Коралл, в котором обитал этот вид, был способен переносить температуру воды Персидского залива 35 °C (95 °F), что намного горячее, чем 31 °C (88 °F) коралловых рифов во всем мире. [35]

Молекулярная систематика

Генетическое несоответствие между кладами в наследственном роде Symbiodinium sensu lato по сравнению с другими динофлагеллятами. Анализ консервативных митохондриальных последовательностей ( CO1 ) и рДНК ( SSU ) предполагает, что требовалась таксономическая ревизия этой группы. См. клады A—F, Polarella , Scrippsiella , Pfiesteria , Peridinium , Lingulodinium , Alexandrium , Karlodinium , Karenia , Gymnodinium , Gyrodinium , Akashiwo и Prorocentrum .

Появление сравнения последовательностей ДНК инициировало возрождение в упорядочении и наименовании всех организмов. Применение этой методологии помогло опровергнуть давнее убеждение, что (традиционно понимаемое) Symbiodinium включает в себя один род, процесс, который начался всерьез с морфологических , физиологических и биохимических сравнений культивируемых изолятов . В настоящее время генетические маркеры используются исключительно для описания экологических моделей и выведения эволюционных связей между морфологически скрытыми членами этой группы. Главной задачей молекулярной систематики Symbiodinium является определение экологически значимых единиц разнообразия (т. е. видов).

Филогенетическое различие среди «клад»

Самые ранние данные по последовательности рибосомного гена показали, что у Symbiodinium были линии, генетическая дивергенция которых была похожа на ту, что наблюдалась у других динофлагеллят из разных родов , семейств и даже отрядов . [36] Это большое филогенетическое различие между кладами A, B, C и т. д. было подтверждено анализом последовательностей митохондриального гена, кодирующего субъединицу I цитохром с оксидазы (CO1) среди Dinophyceae . [37] Большинство этих группировок клад включают многочисленные репродуктивно изолированные, генетически различные линии (см. «Видовое разнообразие»), демонстрирующие различное экологическое и биогеографическое распределение (см. «Географическое распределение и модели «разнообразия»).

Недавно (2018 г.) эти отдельные клады в пределах семейства Symbiodiniaceae были перераспределены, хотя и не исключительно, в семь родов: Symbiodinium (понимаемый в строгом смысле , т. е. клад A), Breviolum (клад B), Cladocopium (клад C), Durusdinium (клад D), Effrenium (клад E), Fugacium (клад F) и Gerakladium (клад G). [3]

Разнообразие видов

Исследование разнообразия, экологии и эволюции Symbiodinium улучшено анализом рибосомальной и однокопийной ядерной , пластидной и митохондриальной ДНК. Использование множественных маркеров вместе с иерархической филогенетической классификацией обеспечивает генетическое разрешение, необходимое для исследования разнообразия видов, биогеографии, дисперсии, естественного отбора и адаптивных излучений.

Распознавание видового разнообразия в этом роде оставалось проблематичным в течение многих десятилетий из-за проблем с определением морфологических и биохимических признаков, полезных для диагностики видов. [38] В настоящее время филогенетические, экологические и популяционно-генетические данные могут быть получены быстрее для разделения Symbiodinium на отдельные сущности, которые согласуются с биологическими, эволюционными и экологическими концепциями видов. [39] [40] Большинство генетических мер разнообразия были оценены на основе анализа одного генетического маркера (например, LSU , ITS2 или cp23S [41] ), однако в недавних исследованиях эти и другие маркеры анализировались в комбинации. Высокая согласованность, обнаруженная среди ядерной, митохондриальной и хлоропластной ДНК, утверждает, что иерархическая филогенетическая схема в сочетании с экологическими и популяционно-генетическими данными может однозначно распознавать и назначать номенклатуру репродуктивно изолированным линиям, т. е. видам. [3] [39] [40]

Анализ дополнительных филогенетических маркеров показывает, что некоторые Symbiodinium , которые изначально были идентифицированы по небольшим различиям в последовательностях ITS, могут включать членов одного и того же вида [40] , тогда как в других случаях две или более генетически расходящихся линий могут обладать одной и той же предковой последовательностью ITS. [42] [43] При анализе в контексте основных концепций видов [44] большинство данных о последовательностях ITS2 дают разумное представление о видовом разнообразии. [39] [40] [45] В настоящее время типы ITS2 исчисляются сотнями, но большинство сообществ симбиотических книдарий по всему миру по-прежнему требуют комплексного отбора проб. Кроме того, по-видимому, существует большое количество уникальных видов, обнаруженных в ассоциации с не менее разнообразными видовыми сообществами соритидных фораминифер , [46] а также многих других Symbiodinium , которые являются исключительно свободноживущими и встречаются в разнообразных, часто бентосных , местообитаниях . [47] Учитывая потенциальное видовое разнообразие этих экологически скрытных Symbiodinium , общее количество видов, возможно, никогда не будет точно оценено. [46]

Разнообразие клонов и популяционная генетика

Благодаря использованию микросателлитных маркеров, мультилокусные генотипы , идентифицирующие одну клональную линию Symbiodinium , могут быть разрешены из образцов ткани хозяина. Похоже, что большинство отдельных колоний имеют один мультилокусный генотип (т. е. клон). [48] [49] Обширный отбор проб внутри колоний подтверждает, что многие колонии имеют однородную (клональную) популяцию Symbiodinium . Дополнительные генотипы встречаются в некоторых колониях, но редко обнаруживаются более двух или трех. При наличии в одной и той же колонии несколько клонов часто демонстрируют узкие зоны перекрытия. [49] Колонии, соседствующие друг с другом на рифе, могут иметь идентичные клоны, но в популяции хозяина разнообразие клонов конкретного вида Symbiodinium потенциально велико и включает рекомбинантные генотипы , которые являются продуктом половой рекомбинации . Клон имеет тенденцию оставаться доминирующим в колонии в течение многих месяцев и лет, но может иногда смещаться или заменяться. Несколько исследований, изучающих распространение клонов, обнаружили, что большинство генотипов имеют ограниченное географическое распространение, но что распространение и поток генов, вероятно, зависят от жизненного цикла хозяина и способа приобретения симбионта (например, горизонтальный или вертикальный ). [49] [48]

Разнообразие видов, экология и биогеография

Географическое распространение и закономерности разнообразия

Глобальное распространение и предварительная оценка разнообразия обычных видов Symbiodinium , связанных с книдариями (исключая редкие «виды»). Данные внутреннего транскрибированного спейсерного региона 2 ( ITS2 ) ( sensu LaJeunesse 2002) используются здесь в качестве прокси для разнообразия видов.

Symbiodinium, возможно, являются лучшей группой для изучения физиологии и экологии микроэукариот по нескольким причинам. Во-первых, доступные филогенетические и популяционные генетические маркеры позволяют детально изучить их генетическое разнообразие в широких пространственных и временных масштабах. Кроме того, большие количества клеток Symbiodinium легко получить путем сбора хозяев , которые их укрывают. Наконец, их связь с животными обеспечивает дополнительную ось, по которой можно сравнивать и сопоставлять экологические распределения. [ необходима цитата ]

Самые ранние генетические методы оценки разнообразия Symbiodinium основывались на молекулярных маркерах низкого разрешения, которые разделили род на несколько эволюционно расходящихся линий, называемых « кладами ». Предыдущие характеристики географического распространения и доминирования были сосредоточены на уровне клады генетического разрешения, но необходимы более подробные оценки разнообразия на уровне видов. Хотя члены данной клады могут быть вездесущими, разнообразие видов внутри каждой клады потенциально велико, причем каждый вид часто имеет различное экологическое и географическое распространение, связанное с их способностью к распространению, биогеографией хозяина и внешними условиями окружающей среды. Небольшое количество видов встречается в умеренных условиях, где встречается мало симбиотических животных. В результате эти ассоциации высоких широт, как правило, являются высоковидоспецифичными. [ необходима цитата ]

Распределение видов Symbiodinium , включающих различные экологические гильдии в экосистеме кораллового рифа . A. Хозяева книдарии могут выбрасывать миллионы клеток симбионтов (жизнеспособных и некротических) в день в окружающую среду ( a ). В свою очередь, эти животные пропускают большие объемы воды через свою гастроваскулярную систему для дыхания и удаления клеточных отходов , процесс, который вводит многочисленные мелкие частицы, включая пищу и различные другие виды Symbiodinium spp. (на что указывают различия в цвете клеток) ( b ). B. Экологическая ниша , с точки зрения функциональных групп, различается среди видов Symbiodinium . Существует несколько экологических гильдий, включая многочисленные виды , специфичные для хозяина и виды, зависимые от хозяина ( 1 ), низкофоновые и потенциально оппортунистические виды ( 2 ) и несимбиотические виды, тесно связанные с биомом коралла ( 3 ) и/или занимающие несвязанные местообитания ( 4 ).

Разнообразие видов, отнесенное к разным экологическим гильдиям

Большое разнообразие Symbiodinium , выявленное генетическим анализом, распределено неслучайно и, по-видимому, включает несколько гильдий с различными экологическими привычками. Из многих Symbiodinium , охарактеризованных генетически, большинство являются хозяиноспецифичными , мутуалистичными и доминируют над своим хозяином. [50] Другие могут представлять собой совместимых симбионтов, которые остаются в качестве малочисленных фоновых популяций из-за конкурентной неполноценности в преобладающих внешних условиях окружающей среды (например, высокая освещенность по сравнению с низкой освещенностью). [51] Некоторые могут также включать оппортунистические виды, которые могут размножаться в периоды физиологического стресса и вытеснять обычного резидентного симбионта и оставаться в изобилии в тканях хозяина в течение месяцев или лет, прежде чем их заменит исходный симбионт. [28] [52] [53] Есть также те, которые быстро заражают и создают популяции в молодых особях хозяина, пока их не заменят симбионты, которые обычно ассоциируются с колониями взрослых особей хозяина. [54] Наконец, по-видимому, существует еще одна группа Symbiodinium , которые не способны устанавливать эндосимбиоз, но при этом существуют в окружающей среде вокруг животного или тесно связаны с другими субстратами (например, макроводорослевыми поверхностями, поверхностью осадка ) [47] [55] Известно, что Symbiodinium из функциональных групп 2, 3 и 4 существуют, поскольку они легко размножаются, однако виды с таким жизненным циклом трудно изучать из-за их низкой распространенности в окружающей среде.

Свободноживущие и «несимбиотические» популяции

Существует несколько примеров задокументированных популяций свободноживущих Symbiodinium . [47] Учитывая, что большинство личинок-хозяев изначально должны приобретать своих симбионтов из окружающей среды, жизнеспособные клетки Symbiodinium находятся вне хозяина. Подвижная фаза, вероятно, важна во внешней среде и способствует быстрому заражению личинок-хозяев. Использование апосимбиотических полипов-хозяев, используемых в качестве «сосудов для захвата», и применение молекулярных методов позволило обнаружить источники Symbiodinium в окружающей среде . [53] [56] Используя эти методы, исследователи могут определить распределение различных видов на различных бентосных поверхностях [55] и плотность клеток, взвешенных в толще воды . [57] Генетическая идентичность клеток, культивируемых из окружающей среды, часто отличается от той, которая обнаружена у хозяев. Они, вероятно, не образуют эндосимбиозы и являются полностью свободноживущими; они отличаются от «рассеивающих» симбиотических видов. [50] Узнав больше о «частной жизни» этих популяций окружающей среды и их экологической функции, мы расширим наши знания о разнообразии, успешности расселения и эволюции среди членов этого большого рода.

Культивирование

Определенные штаммы и/или виды Symbiodinium легче культивировать и они могут сохраняться в искусственных или дополненных морских средах (например, ASP–8A, F/2) [58] в течение десятилетий. Сравнение культивируемых изолятов в идентичных условиях показывает четкие различия в морфологии, размере, биохимии, экспрессии генов, поведении при плавании, темпах роста и т. д. [59] [60] [61] Этот новаторский сравнительный подход инициировал медленный сдвиг парадигмы в признании того, что традиционный род sensu lato включает в себя более одного реального рода.

Культивирование является селективным процессом , и многие изоляты Symbiodinium, растущие на искусственных средах, не являются типичными для видов, обычно связанных с определенным хозяином. Действительно, большинство видов, специфичных для хозяина, еще не культивированы. Образцы для генетического анализа следует получать из исходной колонии , чтобы сопоставить полученную культуру с идентичностью доминирующего и экологически значимого симбионта, изначально находившегося в организме животного. [50] [62] [63]

Жизненный цикл

Жизненный цикл симбиодиниума

Жизненный цикл Symbiodinium был впервые описан на примере клеток, растущих в культуральных средах. Для изолятов, находящихся в логарифмической фазе роста, скорость деления происходит каждые 1–3 дня, при этом клетки Symbiodinium чередуются между сферической или коккоидной морфологией и более мелкой стадией жгутиконосной подвижной мастиготы. Хотя опубликовано несколько похожих схем, описывающих, как каждое морфологическое состояние переходит в другое, наиболее убедительная реконструкция жизненного цикла была выведена из данных световой и электронной микроскопии и ядерного окрашивания . [64] Во время бесполого размножения (иногда называемого митотическим или вегетативным ростом ) клетки проходят суточный цикл кариокинеза ( хромосомно -ядерное деление) в темноте. Затем материнская клетка делится ( цитокинез ) вскоре после воздействия света и высвобождает две подвижные клетки. Инициация и продолжительность подвижности различаются у разных видов. [64] Приближаясь к концу фотопериода или в его конце мастиготы прекращают плавать, выпускают жгутики и быстро превращаются в коккоидную форму. По мере того, как культуры достигают стационарной фазы роста, наблюдается все меньше и меньше подвижных клеток, что указывает на более медленные скорости деления.

Иногда наблюдаются большие тетрады, особенно когда клетки в стационарной фазе роста переносятся в свежую среду. Однако неизвестно, является ли эта стадия продуктом двух последовательных митотических делений или, возможно, процессом, который генерирует сексуально компетентные подвижные клетки (т. е. гаметы ), или является конечным результатом мейоза (т. е. как мейотические тетрады ) после слияния гамет . Нет никаких цитологических доказательств половой рекомбинации, и мейоз никогда не наблюдался, но популяционные генетические данные подтверждают точку зрения, что Symbiodinium периодически подвергаются событиям половой рекомбинации. Как, когда и где происходит половая фаза в их жизненном цикле, остается неизвестным. [42] [65] [66]

Морфология

Стадии жизни динофлагеллят рода Symbiodinium . ( A ) Электронные микрофотографии мастиготы Symbiodinium (подвижной клетки) с характерной гимнодиниоидной морфологией ( S. natans ) и ( B ) коккоидной клетки в хоспите. Как свободноживущие клетки, мастигота допускает кратковременное распространение и может проявлять хемотаксис по направлению к источникам азота . Попав внутрь хозяина, эти симбионты быстро размножаются и во многих случаях доминируют в цитоплазме клетки хозяина.
Мелкие масштабные особенности и органеллы , обнаруженные среди видов Symbiodinium . ( A ) Крупный план разделенных клеток тетрады из культуры S. corculorum , генетически схожей с S. pilosum (оба типа/подклада A2). Эта конкретная линия необычна среди описанных Symbiodinium, поскольку обладает мукоцистами и хлоропластами с параллельным и периферическим расположением тилакоидов . Жгутики видны на поперечном сечении в пространстве между дочерними клетками. ( B ) Толстая целлюлозная клеточная стенка наблюдается у многих культивируемых изолятов. ( C ) ТЭМ поперечного сечения через долю хлоропласта на периферии клетки с параллельными и периферическими тилакоидами, сгруппированными в наборы по три.
ТЭМ поперечного сечения делящейся клетки (дублет). Вставка светового микроснимка изображает дуплет в культуре. Жгутики присутствуют в дочерних клетках мастиготы (белые наконечники стрелок) до выхода из стенки материнской клетки. n = ядро ; acc = тельце накопления ; pyr = пиреноид . (Robert K. Trench et al . 1981)

Морфологическое описание рода Symbiodinium изначально основано на типовом виде ( голотипе ) S. microadriaticum . [38] [67] Поскольку эти динофлагелляты имеют две основные стадии в своей истории жизни (см. выше), а именно мастиготную (подвижную) и коккоидную (неподвижную) стадии, морфология обеих описана с целью обеспечения полной диагностики организма.

Жгутиконосная (мастиготная) клетка

Подвижная жгутиконосная форма — гимнодиниоидная и атекатная («голая»). [68] Относительные размеры эписомы ( клеточной части над бороздкой) и гипосомы (клеточной части под бороздкой) различаются у разных видов. [38] Альвеолы ​​наиболее заметны в подвижной фазе, но у них отсутствуют волокнистые целлюлозные структуры , обнаруженные у текатных («бронированных») динофлагеллят. Между точками происхождения двух жгутиков находится растяжимая структура неизвестной функции, называемая ножкой. У других динофлагеллят аналогичная структура была связана с гетеротрофным питанием и половой рекомбинацией . У Symbiodinium было высказано предположение, что ножка может участвовать в прикреплении субстрата , что объясняет, почему некоторые клетки, по-видимому, вращаются на месте. [67] По сравнению с другими родами Gymnodiniales , в борозде , где сходятся концы бороздки cingulum (или cigulum), смещение незначительно или отсутствует .

Внутренние органеллы мастиготы по сути такие же, как описаны в коккоидной клетке (см. ниже). Переход от мастиготы к коккоидной стадии у Symbiodinium происходит быстро, но подробности клеточных изменений неизвестны. Мукоцисты (выбрасываемая органелла [69] ), расположенные под плазмалеммой, обнаружены у S. pilosum , и их функция неизвестна, но они могут быть вовлечены в гетеротрофное питание.

Коккоидная клетка

Коккоидная клетка Symbiodinium имеет сферическую форму и средний диаметр составляет от 6 до 13 мкм в зависимости от вида (Blank et al. 1989). Эту стадию часто ошибочно интерпретируют как диноцисту ; поэтому в опубликованной литературе водоросль в хоспите часто называют вегетативной цистой. [67] Термин циста обычно относится к спящей, метаболически неподвижной стадии в жизненном цикле других динофлагеллятов, инициируемой несколькими факторами, включая доступность питательных веществ, температуру и продолжительность дня. [70] Такие цисты обеспечивают расширенную устойчивость к неблагоприятным условиям окружающей среды. Вместо этого коккоидные клетки Symbiodinium метаболически активны, поскольку они фотосинтезируют , подвергаются митозу и активно синтезируют белки и нуклеиновые кислоты. В то время как большинство динофлагеллят подвергаются митозу как мастигота, у Symbiodinium митоз происходит исключительно в коккоидной клетке. [64]

Клеточная стенка

Коккоидная клетка окружена целлюлозной , обычно гладкой клеточной стенкой , которая содержит высокомолекулярные белки и гликопротеины . [38] [71] Клеточные стенки становятся толще в культуре, чем у хосписа . [7] Клеточная мембрана ( плазмалемма ) расположена под клеточной стенкой, однако мало что известно о ее составе и функции с точки зрения регуляции трансмембранного транспорта метаболитов . Во время кариокинеза и цитокинеза клеточная стенка остается нетронутой до тех пор , пока мастиготы не покинут материнскую клетку. В культуре сброшенные стенки накапливаются на дне культурального сосуда. Неизвестно, что становится со стенками разделенных клеток у хосписа . [72] Один вид, S. pilosum , обладает пучками волосовидных выступов от клеточной стенки; это единственная известная поверхностная характеристика, используемая для диагностики вида в роде.

Хлоропласт

Большинство описанных видов обладают одним периферическим сетчатым хлоропластом, ограниченным тремя мембранами. Объем клетки, занимаемый хлоропластом, варьируется у разных видов. [38] Ламеллы состоят из трех тесно сжатых (сложенных друг на друга) тилакоидов и прикреплены двумя ножками к пиреноиду [38], окруженному крахмальной оболочкой. У трех из описанных видов тилакоиды расположены в параллельных рядах, но у S. pilosum есть также периферические ламеллы. Нет никаких тилакоидных мембран, вторгающихся в пиреноид, что отличается от других симбиотических динофлагеллятов. [73] [74] Липидные компоненты тилакоидов включают галактолипиды в виде моногалактозилдиглицеридов (МГДГ) [ 75] и дигалактозилдиглицеридов (ДГДГ); [76] сульфолипид сульфохиновозил-диглицерид (SQDG), [77] фосфатидилглицерин , [78] и фосфатидилхолин . С ними связаны различные жирные кислоты . [79] Компоненты светособирающего и реакционного центра в тилакоидной мембране включают водорастворимый перидинин-хлорофилл а-белковый комплекс (PCP или PerCP), [80] и связанный с мембраной хлорофилл а-хлорофилл с 2 -перидинин-белковый комплекс (acpPC), [81] наряду с типичными фотосинтетическими системами переноса электронов , такими как реакционный центр фотосистемы II и комплекс реакционного центра хлорофилл-a-P700 фотосистемы I. [82] [83] С тилакоидами также связаны ксантофиллы диноксантин , диадиноксантин , диатоксантин и каротин , β-каротин . Пиреноид содержит ядерно - кодируемый фермент типа II рибулозо-1,5-бис-фосфат-карбоксилаза-оксигеназа ( RuBisCO ), [84] который отвечает за катализ неорганического диоксида углерода (CO 2 ) в органические соединения .

Все культивируемые изоляты (т. е. штаммы ) способны к фенотипической адаптации в своей способности собирать свет (т. е. фотоакклиматизации), например, путем изменения клеточной квоты Chl. a и перидинина , а также размера и количества фотосинтетических единиц. [85] Однако способность к акклиматизации является отражением генетических различий между видами, которые по-разному адаптированы (эволюционировали) к определенной световой среде. [86] [87] Например, S. pilosum характеризуется как вид с высокой степенью адаптации к свету, в то время как другие виды являются видами с низкой степенью адаптации к свету ( S. kawagutii ) или адаптированы к большему диапазону в различных световых полях ( S. microadriaticum ).

Сетчатые структуры хлоропластов ( A ) Cladocopium goreaui (ранее S. goreaui тип C1), ( B ) Symbiodinium fitti (тип A3) и ( C ) Effrenium voratum (ранее S. californium тип E1) [3], полученные в 3D с использованием конфокальной микроскопии автофлуоресценции хлорофилла .

Ядро

В целом, ядро ​​расположено в центре, а ядрышко часто связано с внутренней ядерной мембраной . Хромосомы , как и у других динофлагеллят, видны как «постоянно суперспирализованная» ДНК на трансмиссионных электронных микрофотографиях (ТЭМ). [88] Описанные виды Symbiodinium обладают различными числами хромосом (в диапазоне от 26 до 97 [38] ), которые остаются постоянными на протяжении всех фаз ядерного цикла. Однако во время М-фазы объем каждой хромосомы уменьшается вдвое, как и объем каждого из двух полученных ядер. Таким образом, отношение объема хромосомы к объему ядра остается постоянным. Эти наблюдения согласуются с интерпретацией того, что водоросли являются гаплоидными , вывод, подтверждаемый молекулярно-генетическими данными. [89] Во время S-фазы ядерного цикла хромосомы раскручиваются, чтобы облегчить синтез ДНК , и объемы как хромосом, так и ядра возвращаются к тем, которые наблюдались в фазе G 2 2 . [88]

Другие цитоплазматические органеллы

В цитоплазме Symbiodinium обнаружено несколько дополнительных органелл . Наиболее очевидной из них является структура, называемая «аккумуляционным телом». Это связанная с мембраной везикула ( вакуоль ) с содержимым, которое не распознается, но кажется красным или желтым под световым микроскопом. Она может служить для накопления клеточного мусора или действовать как аутофагическая вакуоль, в которой нефункциональные органеллы перевариваются , а их компоненты перерабатываются. Во время митоза только одна дочерняя клетка, по-видимому, приобретает эту структуру. Существуют и другие вакуоли, которые могут содержать мембранные включения, [90], в то время как другие содержат кристаллический материал, по-разному интерпретируемый как кристаллы оксалата или кристаллическая мочевая кислота .

Разновидность

Симбиодиниум кавагути

Следующие виды признаны Всемирным регистром морских видов : [1]

Ссылки

  1. ^ ab Guiry, Michael D. (2014). "Symbiodinium Freudenthal, 1962". WoRMS . Всемирный регистр морских видов . Получено 29.01.2015 .
  2. ^ Бланк, Рудольф Дж.; Тренч, Роберт К. (май 1986 г.). «Номенклатура эндосимбиотических динофлагеллятов». Таксон . 35 (2): 286–94. doi :10.2307/1221270. JSTOR  1221270.
  3. ^ abcde LaJeunesse, Todd C.; Parkinson, John E.; Gabrielson, Paul W.; Jeong, Hae Jin; Reimer, James D.; Voolstra, Christian R.; Santos, Scott R. (2018). «Систематический пересмотр Symbiodiniaceae подчеркивает древность и разнообразие эндосимбионтов кораллов». Current Biology . 28 (16): P2570–2580. doi : 10.1016/j.cub.2018.07.008 . hdl : 10754/630499 . PMID  30100341.
  4. ^ Стимсон, Дж.; Сакаи, К.; Сембали, Х. (декабрь 2002 г.). «Межвидовое сравнение симбиотических отношений у кораллов с высокими и низкими показателями смертности, вызванной обесцвечиванием». Коралловые рифы . 21 (4): 409–21. doi :10.1007/s00338-002-0264-3. S2CID  43084578.
  5. ^ Кавагути, Сиро (1944). «О физиологии рифовых кораллов VI. Исследование пигментов». Исследования тропической биологической станции Палау . 2 : 617–74.
  6. ^ Маклафлин, Джон JA; Заль, Пол А. (1959). «Аксеничные зооксантеллы из различных беспозвоночных хозяев». Анналы Нью-Йоркской академии наук . 77 (2): 55–72. Bibcode : 1959NYASA..77...55M. doi : 10.1111/j.1749-6632.1959.tb36892.x. S2CID  85877213.
  7. ^ ab Colley, Nansi J.; Trench, RK (1983). "Избирательность фагоцитоза и сохранение симбиотических водорослей на стадии сцифистомы медузы Cassiopeia xamachana ". Труды Лондонского королевского общества. Серия B. 219 ( 1214): 61–82. Bibcode : 1983RSPSB.219...61C. doi : 10.1098/rspb.1983.0059. JSTOR  35678. PMID  22470960. S2CID  22673808.
  8. ^ Уэйкфилд, Тимоти С.; Кемпф, Стивен К. (2001). «Разработка моноклональных антител, специфичных для хозяина и симбионта, и подтверждение происхождения мембраны симбиосомы в симбиозе книдарий и динофлагеллят». Биологический бюллетень . 200 (2): 127–43. doi :10.2307/1543306. JSTOR  1543306. PMID  11341574. S2CID  21833840.
  9. ^ Пэн, Шао-Эн; Ван, Ю-Бао; Ван, Ли-Сюэ; Чэнь, Вань-Нань Уанг; Лу, Чи-Ю; Фан, Ли-Шин; Чэнь, Чии-Шиарнг (2010). «Протеомный анализ мембран симбиосом в эндосимбиозе Cnidaria-dinoflagellate». Протеомика . 10 (5): 1002–16. doi :10.1002/pmic.200900595. PMID  20049864. S2CID  27108503.
  10. ^ Моберг, Фредрик; Фольке, Карл (1999). «Экологические товары и услуги экосистем коралловых рифов». Экологическая экономика . 29 (2): 215–33. doi :10.1016/S0921-8009(99)00009-9.
  11. ^ Jokiel, PL; Coles, SL (1990). «Реакция гавайских и других индо-тихоокеанских рифовых кораллов на повышенную температуру». Coral Reefs . 8 (4): 155–62. Bibcode : 1990CorRe...8..155J. doi : 10.1007/BF00265006. S2CID  5871917.
  12. ^ Лессер, Майкл П. (1996). «Повышенные температуры и ультрафиолетовое излучение вызывают окислительный стресс и подавляют фотосинтез у симбиотических динофлагеллятов». Лимнология и океанография . 41 (2): 271–83. Bibcode : 1996LimOc..41..271L. doi : 10.4319/lo.1996.41.2.0271 . S2CID  16428743.
  13. ^ Фитт, Уильям; Браун, Барбара; Уорнер, Марк; Данн, Ричард (2001). «Обесцвечивание кораллов: интерпретация пределов температурной толерантности и температурных порогов у тропических кораллов». Коралловые рифы . 20 (1): 51–65. doi :10.1007/s003380100146. S2CID  19361052.
  14. ^ Лаженесс, Тодд С.; Смит, Робин; Вальтер, Мариана; Пинсон, Хорхе; Петтай, Дэниел Т.; МакГинли, Майкл; Ашаффенбург, Мэтью; Медина-Росас, Педро; Купул-Магана, Амилкар Л.; Перес, Андрес Лопес; Рейес-Бонилья, Гектор; Уорнер, Марк Э. (2010). «Рекомбинация хозяина-симбионта против естественного отбора в ответ симбиозов кораллов и динофлагеллят на нарушение окружающей среды». Труды Королевского общества B: Биологические науки . 277 (1696): 2925–34. дои :10.1098/rspb.2010.0385. JSTOR  27862400. PMC 2982020 . PMID  20444713. 
  15. ^ Горо, Томас Ф. (1964). «Массовое изгнание зооксантелл из сообществ рифов Ямайки после урагана Flora». Science . 145 (3630): 383–6. Bibcode :1964Sci...145..383G. doi :10.1126/science.145.3630.383. PMID  17816975. S2CID  46191566.
  16. ^ Браун, Барбара Э. (2000). «Значение загрязнения в возникновении реакции «отбеливания» у симбиотических книдарий». Международный журнал по окружающей среде и загрязнению . 13 (1–6): 392–415. doi :10.1504/IJEP.2000.002328.
  17. ^ Коломбо-Паллотта и др. 2010 год
  18. ^ Брандт, Мэрилин Э.; Макманус, Джон В. (2009). «Частота заболеваний связана со степенью обесцвечивания рифообразующих кораллов». Экология . 90 (10): 2859–67. doi :10.1890/08-0445.1. JSTOR  25592820. PMID  19886494. S2CID  3896954.
  19. ^ Бейкер, Эндрю К.; Глинн, Питер В.; Ригль, Бернхард (2008). «Изменение климата и обесцвечивание коралловых рифов: экологическая оценка долгосрочных последствий, тенденций восстановления и перспектив на будущее». Estuarine . 80 (4): 435–71. Bibcode :2008ECSS...80..435B. doi :10.1016/j.ecss.2008.09.003.
  20. ^ Hoegh-Guldberg, O.; Mumby, PJ; Hooten, AJ; Steneck, RS; Greenfield, P.; Gomez, E.; Harvell, CD; Sale, PF; Edwards, AJ; Caldeira, K.; Knowlton, N.; Eakin, CM; Iglesias-Prieto, R.; Muthiga, N.; Bradbury, RH; Dubi, A.; Hatziolos, ME (2007). «Коралловые рифы в условиях быстрого изменения климата и закисления океана». Science . 318 (5857): 1737–42. Bibcode :2007Sci...318.1737H. CiteSeerX 10.1.1.702.1733 . doi :10.1126/science.1152509. PMID  18079392. S2CID  12607336. 
  21. ^ Беркельманс, Р.; Ван Оппен, М. Дж. Х. (2006). «Роль зооксантелл в термоустойчивости кораллов: „крупинка надежды“ для коралловых рифов в эпоху изменения климата». Труды Королевского общества B: Биологические науки . 273 (1599): 2305–12. doi :10.1098/rspb.2006.3567. PMC 1636081. PMID  16928632 . 
  22. ^ Sampayo, EM; Ridgway, T.; Bongaerts, P.; Hoegh-Guldberg, O. (2008). «Восприимчивость к обесцвечиванию и смертность кораллов определяются мелкомасштабными различиями в типе симбионта». Труды Национальной академии наук . 105 (30): 10444–9. Bibcode : 2008PNAS..10510444S. doi : 10.1073/pnas.0708049105 . JSTOR  25463173. PMC 2492480. PMID  18645181 . 
  23. ^ Робинсон, Дженнифер Д.; Уорнер, Марк Э. (2006). «Дифференциальное воздействие фотоакклиматизации и теплового стресса на фотобиологию четырех различных филотипов Symbiodinium (Pyrrhophyta)». Журнал Phycology . 42 (3): 568–79. doi :10.1111/j.1529-8817.2006.00232.x. S2CID  84675726.
  24. ^ Warner, Mark E.; Lajeunesse, Todd C.; Robison, Jennifer D.; Thur, Rebecca M. (2006). «Экологическое распределение и сравнительная фотобиология симбиотических динофлагеллятов из рифовых кораллов в Белизе: потенциальные последствия для обесцвечивания кораллов». Limnology and Oceanography . 51 (4): 1887–97. Bibcode : 2006LimOc..51.1887W. CiteSeerX 10.1.1.322.1206 . doi : 10.4319/lo.2006.51.4.1887. S2CID  1240348. 
  25. ^ Ragni, Maria; Airs, Ruth L.; Hennige, Sebastian J.; Suggett, David J.; Warner, Mark E.; Geider, Richard J. (2010). «Фотоингибирование и фоторемонт PSII у Symbiodinium (Pyrrhophyta) различаются между термоустойчивыми и чувствительными филотипами». Серия «Прогресс морской экологии» . 406 : 57–70. Bibcode : 2010MEPS..406...57R. doi : 10.3354/meps08571 .
  26. ^ Такахаси, Шуничи; Уитни, Спенсер; Ито, Сигеру; Маруяма, Тадаши; Баджер, Мюррей (2008). «Тепловой стресс вызывает ингибирование синтеза de novo антенных белков и фотообесцвечивание в культивируемом Symbiodinium». Труды Национальной академии наук . 105 (11): 4203–8. Bibcode : 2008PNAS..105.4203T. doi : 10.1073/pnas.0708554105 . JSTOR  25461395. PMC 2393757. PMID  18322010 . 
  27. ^ Lien, Yi-T.; Nakano, Y.; Plathong, S.; Fukami, H.; Wang, Jih-T.; Chen, CA (2007). «Распространение предположительно теплоустойчивого филотипа Symbiodinium D в высокоширотных удаленных коралловых сообществах». Coral Reefs . 26 (1): 35–44. Bibcode :2007CorRe..26...35L. doi :10.1007/s00338-006-0185-7. S2CID  19100056.
  28. ^ abc Lajeunesse, Todd C.; Smith, Robin T.; Finney, Jennifer; Oxenford, Hazel (2009). «Вспышка и сохранение оппортунистических симбиотических динофлагеллят во время массового обесцвечивания кораллов в Карибском море в 2005 году». Труды Королевского общества B: Биологические науки . 276 (1676): 4139–48. doi :10.1098/rspb.2009.1405. JSTOR  40506039. PMC 2821356. PMID  19740874 . 
  29. ^ Lajeunesse, Todd C.; Pettay, Daniel T.; Sampayo, Eugenia M.; Phongsuwan, Niphon; Brown, Barbara; Obura, David O.; Hoegh-Guldberg, Ove; Fitt, William K. (2010). «Длительные условия окружающей среды, географическая изоляция и специфичность хозяина и симбионта влияют на относительное экологическое доминирование и генетическое разнообразие эндосимбионтов кораллов в роде Symbiodinium ». Журнал биогеографии . 37 (5): 785–800. doi :10.1111/j.1365-2699.2010.02273.x. S2CID  30508571.
  30. ^ Росич, Неделька Н. (ноябрь 2019 г.). «Микоспориноподобные аминокислоты: создание основы для органических персонализированных солнцезащитных экранов». Marine Drugs . 17 (11): 638. doi : 10.3390/md17110638 . PMC 6891770 . PMID  31726795. 
  31. ^ Сёгути, Эйичи; Бидесси, Гириш; Хисата, Канако; Тада, Иппута; Нарисоко, Харухи; Сато, Нориюки; Кавачи, Масанобу; Синдзато, Чуя (3 февраля 2021 г.). Фадке, Суджал (ред.). «Новый геном динофлагеллят освещает консервативный кластер генов, участвующих в биосинтезе солнцезащитного крема». Геномная биология и эволюция . 13 (2): evaa235. дои : 10.1093/gbe/evaa235. ISSN  1759-6653. ПМК 7875005 . ПМИД  33146374. 
  32. ^ Сёгути, Эйичи; Ёсиока, Юки; Синдзато, Чуя; Аримото, Аска; Бхаттачарья, Дебашиш; Сато, Нориюки (01 марта 2020 г.). Макфадден, Джефф (ред.). «Корреляция между генетическими вариациями органелл и редактированием РНК у динофлагеллят, связанных с кораллом Acropora digitifera». Геномная биология и эволюция . 12 (3): 203–209. дои : 10.1093/gbe/evaa042. ISSN  1759-6653. ПМЦ 7144361 . ПМИД  32108224. 
  33. ^ Сёгути, Эйичи; Бидесси, Гириш; Тада, Иппута; Хисата, Канако; Кавасима, Такеши; Такеучи, Такеши; Аракаки, ​​Нана; Фудзи, Манабу; Коянаги, Ре; Рой, Майкл С.; Кавачи, Масанобу (14 июня 2018 г.). «Два расходящихся генома Symbiodinium демонстрируют сохранение кластера генов биосинтеза солнцезащитного крема и недавно утраченных генов». БМК Геномика . 19 (1): 458. doi : 10.1186/s12864-018-4857-9 . ISSN  1471-2164. ПМК 6001144 . ПМИД  29898658. 
  34. ^ Дэвид ДеФранза (2010-02-17). "Кораллы Андаманского моря могут содержать секрет выживания рифов в теплой воде". Treehugger . Получено 2015-02-02 .
  35. ^ "Горячий выживший". The Economist . 9 апреля 2016 г. ISSN  0013-0613 . Получено 30 апреля 2016 г.
  36. ^ Роуэн, Роб; Пауэрс, Деннис А. (1992). «Последовательности рибосомной РНК и разнообразие симбиотических динофлагеллят (зооксантелл)». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 89 (8): 3639–43. Bibcode : 1992PNAS...89.3639R. doi : 10.1073 /pnas.89.8.3639 . JSTOR  2359156. PMC 48924. PMID  1565660. 
  37. ^ Stern, Rowena F.; Horak, Ales; Andrew, Rose L.; Coffroth, Mary-Alice ; Andersen, Robert A.; Küpper, Frithjof C.; Jameson, Ian; Hoppenrath, Mona; Véron, Benoît; Kasai, Fumai; Brand, Jerry; James, Erick R.; Keeling, Patrick J. (2010). «Экологическое штрихкодирование выявляет огромное разнообразие динофлагеллят в морской среде». PLOS ONE . 5 (11): e13991. Bibcode : 2010PLoSO...513991S. doi : 10.1371/journal.pone.0013991 . PMC 2981561. PMID  21085582 . 
  38. ^ abcdefg Тренч, Роберт К.; Бланк, Рудольф Дж. (1987). «Symbiodinium Microadriaticum Freudenthal, S. Goreauii Sp. Ноябрь, S. Kawagutii Sp. Ноябрь и S. Pilosum Sp. Ноябрь: гимнодиниоидные динофлагеллятные симбионты морских беспозвоночных». Журнал психологии . 23 (3): 469–81. doi :10.1111/j.1529-8817.1987.tb02534.x. S2CID  83712799.
  39. ^ abc Sampayo, EM; Dove, S.; Lajeunesse, TC (2009). «Связные молекулярно-генетические данные описывают видовое разнообразие рода динофлагеллят Symbiodinium ». Молекулярная экология . 18 (3): 500–19. doi :10.1111/j.1365-294X.2008.04037.x. PMID  19161470. S2CID  24285565.
  40. ^ abcd Lajeunesse, Todd C.; Thornhill, Daniel J. (2011). "Улучшенное разрешение разнообразия, экологии и эволюции видов эндосимбионтов рифовых кораллов (Symbiodinium) с помощью генотипирования некодирующих областей psbA". PLOS ONE . 6 (12): e29013. Bibcode : 2011PLoSO...629013L. doi : 10.1371/journal.pone.0029013 . PMC 3247227. PMID  22216157 . 
  41. ^ Кристиан Ренике: Symbiodinium cp23S RFLP и анализ последовательности, Pringle Lab, Grossman Lab, 23 июля 2018 г.
  42. ^ ab Сантос, SR; Ширер, TL; Ханнес, AR; Коффрот, MA (2004). «Мелкомасштабное разнообразие и специфичность в наиболее распространенной линии симбиотических динофлагеллятов (Symbiodinium, Dinophyceae) Карибского бассейна». Молекулярная экология . 13 (2): 459–69. doi :10.1046/j.1365-294X.2003.02058.x. PMID  14717900. S2CID  32227215.
  43. ^ Финни, Дж. Кристин; Петтай, Дэниел Тай; Сампайо, Эухения М.; Уорнер, Марк Э.; Оксенфорд, Хейзел А.; Лаженесс, Тодд К. (2010). «Относительное значение хозяина–местообитания, глубины и географии для экологии, эндемизма и видообразования эндосимбионтов кораллов рода Symbiodinium». Microbial Ecology . 60 (1): 250–63. doi :10.1007/s00248-010-9681-y. JSTOR  40802290. PMID  20502891. S2CID  5890376.
  44. ^ Де Кейрос, Кевин (2007). «Концепции видов и разграничение видов». Систематическая биология . 56 (6): 879–86. doi : 10.1080/10635150701701083 . PMID  18027281.
  45. ^ Торнхилл, Дэниел Дж.; Лаженесс, Тодд К.; Сантос, Скотт Р. (2007). «Измерение разнообразия рДНК в эукариотических микробных системах: как внутригеномные вариации, псевдогены и артефакты ПЦР мешают оценкам биоразнообразия». Молекулярная экология . 16 (24): 5326–40. doi :10.1111/j.1365-294X.2007.03576.x. PMID  17995924. S2CID  12791319.
  46. ^ ab Pochon, X.; Garcia-Cuetos, L.; Baker, AC; Castella, E.; Pawlowski, J. (2007). «Однолетнее исследование одного микронезийского рифа выявило необычайно богатое разнообразие типов Symbiodinium в соритидных фораминиферах» (PDF) . Coral Reefs . 26 (4): 867–82. Bibcode :2007CorRe..26..867P. doi :10.1007/s00338-007-0279-x. S2CID  24642825.
  47. ^ abc Реймер, Джеймс Дэвис; Шах, Мд Махфузур Рахман; Синнигер, Фредерик; Янаги, Кенсуке; Суда, Шоичиро (2010). «Предварительный анализ культивируемого симбиодиниума, выделенного из песка на океанических островах Огасавара, Япония». Морское биоразнообразие . 40 (4): 237–47. doi :10.1007/s12526-010-0044-1. S2CID  10186027.
  48. ^ ab Andras, Jason P.; Kirk, Nathan L.; Drew Harvell, C. (2011). «Генетическая структура популяции Symbiodinium, ассоциированной с веерообразным кораллом Карибского моря Gorgonia ventalina». Молекулярная экология . 20 (12): 2525–42. doi :10.1111/j.1365-294X.2011.05115.x. PMID  21545573. S2CID  25577087.
  49. ^ abc Pettay, Daniel T.; Wham, Drew C.; Pinzón, Jorge H.; Lajeunesse, Todd C. (2011). «Генотипическое разнообразие и пространственно-временное распределение клонов Symbiodinium в обильном рифовом коралле». Molecular Ecology . 20 (24): 5197–212. doi :10.1111/j.1365-294X.2011.05357.x. PMC 5957298 . PMID  22082053. 
  50. ^ abc LaJeunesse, T. (2002). «Разнообразие и структура сообщества симбиотических динофлагеллятов из коралловых рифов Карибского моря». Морская биология . 141 (2): 387–400. doi :10.1007/s00227-002-0829-2. S2CID  84357806.
  51. ^ Роуэн, Роб; Ноултон, Нэнси; Бейкер, Эндрю; Хара, Хавьер (1997). «Ландшафтная экология водорослевых симбионтов создает вариации в эпизодах обесцвечивания кораллов». Nature . 388 (6639): 265–9. Bibcode :1997Natur.388..265R. doi : 10.1038/40843 . PMID  9230434.
  52. ^ Толлер, WW; Роуэн, R; Ноултон, N (2001). «Повторное заселение зооксантелл в карибских кораллах Montastraea annularis и M. Faveolata после экспериментального и связанного с болезнью обесцвечивания». Биологический вестник . 201 (3): 360–73. doi :10.2307/1543614. JSTOR  1543614. PMID  11751248. S2CID  7765487.
  53. ^ ab Thornhill, Daniel J.; LaJeunesse, Todd C.; Kemp, Dustin W.; Fitt, William K.; Schmidt, Gregory W. (2005). «Многолетние сезонные генотипические исследования симбиозов кораллов и водорослей выявляют распространенную стабильность или реверсию после обесцвечивания». Marine Biology . 148 (4): 711–22. doi :10.1007/s00227-005-0114-2. S2CID  36226084.
  54. ^ Коффрот, Мэри Элис; Сантос, Скотт Р.; Гуле, Тамар Л. (2001). «Раннее онтогенетическое выражение специфичности в симбиозе книдарий и водорослей» (PDF) . Серия «Прогресс морской экологии» . 222 : 85–96. Bibcode :2001MEPS..222...85C. doi : 10.3354/meps222085 .
  55. ^ ab Порто, Изабель; Гранадос, Камила; Рестрепо, Хуан К.; Санчес, Хуан А. (2008). "Динофлагелляты, связанные с макроводорослями и принадлежащие к роду Symbiodinium в рифах Карибского моря". PLOS ONE . 3 (5): e2160. Bibcode : 2008PLoSO...3.2160P. doi : 10.1371/journal.pone.0002160 . PMC 2364641. PMID  18478069 . 
  56. ^ Коффрот, Мэри Элис; Льюис, Синтия Ф.; Сантос, Скотт Р.; Уивер, Джессика Л. (2006). «Экологические популяции симбиотических динофлагеллят рода Symbiodinium могут инициировать симбиозы с рифовыми книдариями». Current Biology . 16 (23): R985–7. doi : 10.1016/j.cub.2006.10.049 . PMID  17141602.
  57. ^ Мэннинг, Маккензи М.; Гейтс, Рут Д. (2008). «Разнообразие популяций свободноживущих симбиодиниумов с рифов Карибского моря и Тихого океана». Лимнология и океанография . 53 (5): 1853–61. Bibcode : 2008LimOc..53.1853M. doi : 10.4319/lo.2008.53.5.1853 . S2CID  17895332.
  58. ^ Культивирование, Университет штата Джорджия, Международная генно-инженерная машина (iGEM)
  59. ^ Шенберг, ДА; Тренч, Р.К. (1980). «Генетическая изменчивость у Symbiodinium (= Gymnodinium ) microadriaticum Freudenthal и специфика его симбиоза с морскими беспозвоночными. I. Паттерны изоферментов и растворимых белков аксенических культур Symbiodinium microadriaticum ». Труды Лондонского королевского общества. Серия B. 207 ( 1169): 405–27. Bibcode : 1980RSPSB.207..405S. doi : 10.1098/rspb.1980.0031. JSTOR  35362. S2CID  84190993.
  60. ^ Шенберг, ДА; Тренч, Р.К. (1980). «Генетическая изменчивость у Symbiodinium (= Gymnodinium ) microadriaticum Freudenthal и специфика его симбиоза с морскими беспозвоночными. II. Морфологическая изменчивость у Symbiodinium microadriaticum ». Труды Королевского общества B: Биологические науки . 207 (1169): 429–44. Bibcode : 1980RSPSB.207..429S. doi : 10.1098/rspb.1980.0032. JSTOR  35363. S2CID  84395179.
  61. ^ Шенберг, ДА; Тренч, Р.К. (1980). «Генетическая изменчивость Symbiodinium (= Gymnodinium ) microadriaticum Freudenthal и специфика его симбиоза с морскими беспозвоночными. III. Специфичность и инфекционность Symbiodinium microadriaticum ». Труды Лондонского королевского общества. Серия B. 207 ( 1169): 445–60. Bibcode : 1980RSPSB.207..445S. doi : 10.1098/rspb.1980.0033. JSTOR  35364. S2CID  83896405.
  62. ^ Сантос, Скотт Р.; Тейлор, Дерек Дж.; Коффрот, Мэри Элис (2001). «Генетические сравнения свежеизолированных и культивируемых симбиотических динофлагеллятов: выводы для экстраполяции на интактный симбиоз». Журнал физиологии . 37 (5): 900–12. doi :10.1046/j.1529-8817.2001.00194.x. S2CID  2335127.
  63. ^ Goulet, T.; Coffroth, M. (февраль 2003 г.). «Генетический состав зооксантелл между колониями восьмилучевого коралла Plexaura kuna и внутри них на основе малых субъединиц рДНК и мультилокусного ДНК-фингерпринтинга». Морская биология . 142 (2): 233–9. doi :10.1007/s00227-002-0936-0. S2CID  85919438.
  64. ^ abc Fitt, WK; Trench, RK (1983). «Связь суточных паттернов деления клеток с суточным паттерном подвижности симбиотической динофлагелляты Symbiodinium Microadria Ticum Freudenthal в культуре». New Phytologist . 94 (3): 421–32. doi : 10.1111/j.1469-8137.1983.tb03456.x . JSTOR  2432757.
  65. ^ Baillie, BK; Belda-Baillie, CA; Silvestre, V.; Sison, M.; Gomez, AV; Gomez, ED; Monje, V. (2000). «Генетическая изменчивость изолятов Symbiodinium из гигантских моллюсков на основе паттернов случайной амплификации полиморфной ДНК (RAPD)». Marine Biology . 136 (5): 829–36. doi :10.1007/s002270000290. S2CID  84351451.
  66. ^ Lajeunesse, Todd C. (2001). «Исследование биоразнообразия, экологии и филогении эндосимбиотических динофлагеллят рода Symbiodinium с использованием его региона: в поисках маркера уровня «вида». Журнал Phycology . 37 (5): 866–80. doi :10.1046/j.1529-8817.2001.01031.x. S2CID  4208350.
  67. ^ abc Freudenthal, Hugo D. (1962). " Symbiodinium gen. Nov. и Symbiodinium microadriaticum sp. nov., зооксантелла: таксономия, жизненный цикл и морфология". Журнал протозоологии . 9 (1): 45–52. doi :10.1111/j.1550-7408.1962.tb02579.x.
  68. ^ Тейлор, Ф. Дж. Р. (1987). «Морфология динофлагеллят». В Тейлор, Ф. Дж. Р. (ред.). Биология динофлагеллят . Ботанические монографии, т. 21. Оксфорд: Blackwell Scientific Publications. стр. 24–91. ISBN 978-0-632-00915-2.
  69. ^ Dodge, JD; Greuet, C (1987). «Ультраструктура динофлагеллят и сложные органеллы». В Taylor, FJR (ред.). Биология динофлагеллят . Ботанические монографии, т. 21. Oxford: Blackwell Scientific Publications. стр. 92–142. ISBN 978-0-632-00915-2.
  70. ^ Ли, Эдвард Ли (2008). Phycology (4-е изд.). Нью-Йорк: Cambridge University Press. ISBN 978-1-139-46987-6.[ нужна страница ]
  71. ^ Маркелл, ДА; Тренч, РК; Иглесиас-Прието, Р. (1992). «Макромолекулы, связанные с клеточными стенками симбиотических динофлагеллятов». Симбиоз . 12 (1): 19–31. INIST 5092729. 
  72. ^ Уэйкфилд, Тимоти С.; Фармер, Марк А.; Кемпф, Стивен К. (август 2000 г.). «Пересмотренное описание тонкой структуры in situ 'zooxanthellae' рода Symbiodinium». Биологический бюллетень . 199 (1): 76–84. doi :10.2307/1542709. JSTOR  1542709. PMID  10975645.
  73. ^ Тренч, РК; Уинзор, Х (1987). «Симбиоз с динофлагеллятами у двух пелагических плоских червей, Amphiscolops sp. и Haplodiscus sp». Симбиоз . 3 (1): 1–21. INIST 8265704. 
  74. ^ Банашак, Анастасия Т.; Игестас-Прието, Роберто; Тренч, Роберт К. (1993). « Scrippsiella velellae sp. nov. (Peridiniales) и Gloeokinium viscum sp. nov. (Phytodiniales), динофлагеллятные симбионты двух гидрозойных животных (Cnidiaria)». Журнал психологии . 29 (4): 517–28. doi :10.1111/j.1529-8817.1993.tb00153.x. S2CID  84895398.
  75. ^ Моногалактозилдиглицерид, биомол
  76. ^ Дигалактозилдиглицерид, Merck Sigma-Aldrich
  77. ^ Сульфохиновозил диглицерид, Блог Карела о питании
  78. ^ Фосфатидилглицерин и родственные липиды, The LipidWeb
  79. ^ Диас-Алмейда, Э.; Томе, П.Е.; Эль Хафиди, М.; Иглесиас-Прието, Р. (2011). «Дифференциальная стабильность фотосинтетических мембран и состава жирных кислот при повышенной температуре у Symbiodinium». Коралловые рифы . 30 (1): 217–25. Bibcode : 2011CorRe..30..217D. doi : 10.1007/s00338-010-0691-5. S2CID  20410939.
  80. ^ Донателла Карбонера, Марилена Ди Валентин, Риккардо Специя, Альберто Меццетти: Уникальные фотофизические свойства перидинин-хлорофилл-a-белка. В: Current Protein & Peptide Science, том 15, выпуск 4, июнь 2014 г., doi:10.2174/1389203715666140327111139, PMC  4030626, PMID 24678668, PMC4030626 (веб-архив, июль 2021 г., 10-е)
  81. ^ Дариуш М. Недзведски, Цзин Цзян, Синтия С. Ло, Роберт Э. Бланкеншип : Спектроскопические свойства комплекса хлорофилла a–хлорофилла c2–перидинина-белка (acpPC) из кораллового симбиотического динофлагеллята Symbiodinium. В: Photosynthesis Research, том 120, стр. 125–139, (май 2014 г.)/ 20 января 2013 г., doi:10.1007/s11120-013-9794-5
  82. ^ Иглесиас-Прието, Р.; Говинд, Н.С.; Тренч, Р.К. (1991). «Состав апопротеинов и спектроскопическая характеристика водорастворимых перидинин-хлорофилловых а -белков из трех симбиотических динофлагеллят». Труды: Биологические науки . 246 (1317): 275–83. Bibcode : 1991RSPSB.246..275I. doi : 10.1098/rspb.1991.0155. JSTOR  76745. S2CID  84255943.
  83. ^ Иглесиас-Прието, Р.; Говинд, Н.С.; Тренч, Р.К. (1993). «Выделение и характеристика трех мембраносвязанных хлорофилл-белковых комплексов из четырех видов динофлагеллят». Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences . 340 (1294): 381–92. doi :10.1098/rstb.1993.0080. JSTOR  3030171.
  84. ^ Роуэн, Роб; Уитни, Спенсер М.; Фаулер, Аманда; Йеллоулис, Дэвид (1996). «Рубиско у морских симбиотических динофлагеллятов: ферменты формы II у эукариотических оксигенных фототрофов, кодируемые ядерным мультигенным семейством». The Plant Cell Online . 8 (3): 539–53. doi :10.1105/tpc.8.3.539. JSTOR  3870331. PMC 161119. PMID  8721755 . 
  85. ^ Hennige, SJ; Suggett, DJ; Warner, ME; McDougall, KE; Smith, DJ (2009). «Фотобиология Symbiodinium снова: биофизические и биооптические сигнатуры». Coral Reefs . 28 (1): 179–95. Bibcode :2009CorRe..28..179H. doi :10.1007/s00338-008-0444-x. S2CID  34202181.
  86. ^ Иглесиас-Прието, Роберто; Тренч, Роберт К. (1994). «Акклиматизация и адаптация к облучению у симбиотических динофлагеллятов. I. Ответы фотосинтетической единицы на изменения плотности потока фотонов». Серия «Прогресс морской экологии» . 113 (1): 163–75. Bibcode : 1994MEPS..113..163I. doi : 10.3354/meps113163 .
  87. ^ Иглесиас-Прието, Р.; Тренч, Р.К. (1997). «Акклиматизация и адаптация к облучению у симбиотических динофлагеллятов. II. Реакция комплексов хлорофилл-белок на различные плотности потока фотонов». Морская биология . 130 (1): 23–33. doi :10.1007/s002270050221. S2CID  84705656.
  88. ^ ab Blank, Rudolf J.; Trench, Robert K. (1985). «Видообразование и симбиотические динофлагелляты». Science . 229 (4714): 656–8. Bibcode :1985Sci...229..656B. doi :10.1126/science.229.4714.656. PMID  17739379. S2CID  45228641.
  89. ^ Сантос, Скотт Р.; Коффрот, Мэри Элис (февраль 2003 г.). «Молекулярно-генетические доказательства того, что динофлагелляты, принадлежащие к роду Symbiodinium freudenthal, гаплоидны». Биологический вестник . 204 (1): 10–20. doi :10.2307/1543491. JSTOR  1543491. PMID  12588740. S2CID  7258554.
  90. ^ Тренч, РК (1974). «Пищевой потенциал Zoanthus sociathus (Coelenterata, Anthozoa)». Helgoländer Wissenschaftliche Meeresuntersuruchungen . 26 (2): 174–216. Бибкод : 1974HWM....26..174T. дои : 10.1007/BF01611382 .
  91. ^ Дрю ​​К. Уэм, Ганг Нин и Тодд К. ЛаДжюнесс (2017) [Symbiodinium glynnii sp. nov., вид стрессоустойчивых симбиотических динофлагеллят из поциллопоридовых и монтипоровых кораллов в Тихом океане]. Phycologia: 2017, т. 56, № 4, стр. 396-409.
  92. ^ Виды водорослей помогают кораллам выживать в самых жарких рифах Земли

Внешние ссылки