Клетка, направляющая радиальную миграцию нейронов
Клетки Кахаля–Ретциуса ( клетки CR ) (также известные как горизонтальные клетки Кахаля ) представляют собой гетерогенную популяцию морфологически и молекулярно различных клеток, продуцирующих рилин . Они обнаруживаются в краевой зоне/слое I развивающейся коры головного мозга и в незрелом гиппокампе разных видов и в разное время во время эмбриогенеза и постнатальной жизни.
Эти клетки были обнаружены двумя учеными, Сантьяго Рамоном-и-Кахалем и Густавом Ретциусом , в разное время и у разных видов. Они возникают в развивающемся мозге в нескольких местах в неокортексе и гиппокампе . Оттуда клетки Кахаля-Ретциуса мигрируют через краевую зону, давая начало слою I коры.
Клетки CR участвуют в правильной организации развивающегося мозга, и есть несколько исследований, которые указывают на их связь с нарушениями нейроразвития , включая шизофрению , биполярное расстройство , аутизм , лиссэнцефалию и височную эпилепсию .
Разработка
В 1971 году было описано, что очень трудно найти клетку CR в коре взрослого человека из-за постоянного количества этих клеток и того факта, что по мере роста мозга расстояние между этими клетками увеличивается, что требовало наблюдения за большим количеством препаратов, чтобы найти одну из этих клеток. [1]
У мышей клетки CR генерируются очень рано в развитии, появляясь между 10,5 и 12,5 эмбриональными днями. [2]
Было описано, что клетки Кахаля-Ретциуса мигрируют тангенциально в маргинальной зоне, поверхностном слое препластины в корковом нейроэпителии, [3] [4]. Согласно некоторым исследованиям, эта миграция зависит от места, где образовалась клетка, что показывает связь между происхождением, миграцией и местом назначения клетки. [5]
Исследования показали, что клетки Кахаля–Ретциуса имеют разное происхождение, как в неокортексе , так и в гиппокампе. В неокортексе они возникают в местной зоне желудочков паллиума , на паллиально-субпаллиальной границе вентрального паллиума, в области перегородки, [2] кортикальном крае [6] и ретробульбарной зоне желудочков. [7] [2]
В 2006 году было показано, что в клетках мышей мозговые оболочки контролируют миграцию клеток CR в кортикальном крае. [8] Субпопуляции этих нейронов из перегородки и паллиально-субпаллиальной границы экспрессируют гомеодоменный фактор транскрипции Dbx1 и мигрируют в медиальную, дорсолатеральную и грушевидную кору [2] и, хотя генетически отличаются от других субпопуляций (Dbx1-отрицательные), все они имеют одинаковые морфологические и электрофизиологические свойства, несмотря на различное происхождение клеток CR. [9]
Функция
Клетки Кахаля-Ретциуса участвуют в организации развивающегося мозга. В 1998 году незрелые нейроны пирамидального неокортекса и других областей незрелого мозга показали деполяризацию мембраны клеток CR, вызванную активацией ГАМК-А и глицинового рецептора. [10]
В 1994 году было показано, что субпопуляция клеток CR является ГАМКергической (использующей ГАМК в качестве передатчика). [11]
В 2003 году было показано, что клетки CR у грызунов и приматов являются глутаматергическими (использующими глутамат в качестве передатчика). [12] Иммуногистохимические исследования (обнаружение антигенов путем использования принципа связывания антител, специфически связывающихся с антигенами в биологических тканях) показали, что клетки CR экспрессируют рецепторы GABA-A и GABA-B, [13] ионотропные и метаботропные рецепторы глутамата, [13] везикулярные транспортеры глутамата, [14] и ряд различных кальций-связывающих белков, таких как кальбиндин, кальретинин и парвальбумин. [13] Клетки CR экспрессируют несколько генов, важных для кортикогенеза, таких как рилин (RELN), LIS1, EMX2 и DS-CAM. Клетки CR селективно экспрессируют p73, член семейства p53, участвующий в гибели и выживании клеток. [15]
Клетки CR получают ранний серотонинергический сигнал, который у мышей формирует синаптические контакты. [16]
В 2001 году было обнаружено, что клетки CR в маргинальной зоне имеют электрофизиологические отпечатки. Исследования патч-клампа на целых клетках (лабораторная техника в электрофизиологии, позволяющая изучать одиночные или множественные ионные каналы в клетках) показали, что CRN, инъецированные сверхпороговым деполяризующим импульсом тока, выражают повторяющийся режим возбуждения, а клетки, инъецированные гиперполяризующим импульсом тока, выражают активируемый гиперполяризацией входящий ток (H-ток). [17]
Используя хлоридсодержащие пэтч-кламп электроды в 2006 году, спонтанные постсинаптические токи (PSC) были зарегистрированы примерно в 30% клеток CR в коре головного мозга крысы P0-P2. Эти спонтанные постсинаптические токи снизились примерно до 10% в P4, что указывает на то, что клетки CR стали функционально отключенными в ходе дальнейшего развития. [18] Эти спонтанные постсинаптические токи были обратимо заблокированы бикукуллином, светочувствительным конкурентным антагонистом рецепторов GABA-A, что предполагает активацию рецепторов GABA-A в этих спонтанных постсинаптических токах. Более того, частота и амплитуда этих спонтанных постсинаптических токов не были затронуты тетродотоксином , который ингибирует запуск потенциалов действия в нервах, что указывает на то, что эти спонтанные постсинаптические токи не зависят от пресинаптических потенциалов действия. [18]
Развитие мозга
Клетки CR секретируют белок внеклеточного матрикса рилин , который критически участвует в контроле радиальной миграции нейронов через сигнальный путь, включая рецептор липопротеинов очень низкой плотности (VLDLR), рецептор аполипопротеина E типа 2 (ApoER2) и белок цитоплазматического адаптера disabled 1 (Dab1). На раннем этапе развития коры у мышей мутации Dab1, VLDLR и ApoER2 генерируют схожие аномальные фенотипы, называемые фенотипом, подобным фенотипу рилера . Он выполняет несколько аномальных процессов в развитии мозга, таких как формирование градиента снаружи внутрь, формирование клеток в косой ориентации. Таким образом, клетки CR контролируют два процесса: отсоединение от радиальной глии и сомальную транслокацию при формировании корковых слоев. Кроме того, тип рилера также демонстрирует плохую организацию пластинки клеток Пуркинье (PP) и нижнего оливарного комплекса (IOC). [15]
Клиническое значение
Проблемы с миграцией, особенно те, которые возникают из-за недостатка выработки рилина, могут влиять на развитие мозга и приводить к нарушениям его нормального функционирования.
В 1950-х годах мутантная мышь Reeler была описана Фалконером как естественный мутант. Она демонстрирует некоторые поведенческие отклонения, такие как атаксия, тремор и гипотония, которые, как было обнаружено, связаны с проблемами нейронной миграции и, следовательно, цитоархитектуры в мозжечке , гиппокампе и коре головного мозга . [15] [19] [20]
Позже было обнаружено, что мутация, вызывающая эти нарушения, была расположена в гене RELN, который кодирует рилин, гликопротеин, секретируемый клетками Кахаля-Ретциуса в развивающемся мозге. Этот белок, по-видимому, действует как стоп-сигнал для мигрирующих нейронов, контролируя расположение и ориентацию нейронов в их слоях в соответствии с моделью развития изнутри наружу. [15] Когда происходит мутация, экспрессия рилина снижается, и этот сигнал становится не таким сильным, поэтому миграция первых нейронов в мозге происходит неправильно. [19] [21] Мутант рилера использовался, из-за его характеристик, в качестве модели для изучения нейропсихиатрических расстройств. [21]
- В мозге людей с болезнью Альцгеймера количество клеток Кахаля-Ретциуса (которое значительно уменьшается после созревания и во взрослой жизни) еще больше уменьшено по сравнению с нормальным мозгом; их морфология также изменена, а именно, наблюдается значительное уменьшение их дендритного разветвления, что уменьшает количество синапсов между этими клетками и другими нейронами. Поскольку клетки Кахаля-Ретциуса важны для ламинарного паттерна мозга, их потеря может быть связана с прогрессирующим нарушением микроколончатых ансамблей ассоциативной коры, что может объяснить некоторые симптомы этого заболевания. [22]
- Считается, что шизофрения имеет нейроразвивающееся происхождение, то есть в нашем развивающемся мозге между первым и вторым триместром беременности происходят события, которые могут обусловливать активацию патологических нейронных цепей, приводящих к симптомам в более позднем возрасте. Была выдвинута гипотеза, что аномальное расслоение мозга является одной из возможных причин шизофрении. [21]
- Было показано, что в мозге пациентов с шизофренией, а также у пациентов с биполярным расстройством , гликопротеин рилин подавлен на 50%. [23] В мозге пациентов с аутизмом структурные аномалии в неокортексе и сниженные уровни рилина предполагают участие клеток CR в этом расстройстве. [21] [23] [24]
- Лиссэнцефалия возникает из-за дефектной миграции нейронов между первым и вторым триместром беременности, что приводит к отсутствию развития извилин и борозд, а также к неправильному ламинированию, [21] придавая мозгу гладкий вид. [25] По состоянию на 2003 год было пять генов, связанных с лиссэнцефалией, включая LIS1, который был обнаружен первым, и RELN. [26] По-видимому, клетки Кахаля-Ретциуса не затрагиваются мутациями в гене LIS1, [25] хотя продукт этого гена мешает взаимодействию рилина с их рецепторами. [21] Мутации в гене RELN появляются при аутосомной форме лиссэнцефалии с церебральной гипоплазией, при которой у пациентов наблюдается задержка развития, гипотония, атаксия и судороги, симптомы, которые могут быть связаны с мутацией рилера . [25]
- Височная эпилепсия характеризуется большим количеством клеток Кахаля-Ретциуса во взрослой жизни, что предположительно вызывает непрерывный нейрогенез и миграцию, тем самым вызывая приступы, характерные для этого расстройства. [27]
История
В 1891 году Сантьяго Рамон-и-Кахаль описал тонкие горизонтальные биполярные клетки, которые он обнаружил в гистологическом препарате развивающейся краевой зоны зайцеобразных. [28] Затем Густав Ретциус счел эти клетки гомологичными тем, которые он обнаружил в краевой зоне человеческих плодов примерно в середине беременности в 1893 и 1894 годах. Он описал эти клетки как имеющие большие, горизонтальные, иногда вертикально ориентированные сомы, расположенные на некотором расстоянии от мягкой мозговой оболочки. [29] [30]
Позже, в 1899 году, Кахаль нарисовал нейроны в слое I человеческого плода в срок и новорожденного. [31] Клетки располагались ближе к мягкой мозговой оболочке и демонстрировали меньшие, часто треугольные или грушевидные сомы и менее сложные отростки, в которых отсутствовали восходящие веточки, и которые имели более поверхностное расположение, чем клетки, описанные ранее Ретциусом, [15] [32] [33] Различная морфология клеток и тот факт, что Кахаль и Ретциус использовали разные виды в разные периоды развития, привели к дискуссии об определении клеток Кахаля–Ретциуса. [34] [35] [36] [37] [1] [38] Фактически, иммуногистохимические исследования, проведенные на продвинутых стадиях развития в коре головного мозга человека и макаки, визуализируют клетки, более похожие на клетки, описанные Кахалем. [36] [39]
Напротив, исследования, проведенные в 1994 году в середине беременности человека, описывают клетки, более близкие к типу Ретциуса. [40]
Ранние описания Кахаля и Ретциуса относились к неокортексу , но с 1994 года подобные клетки были обнаружены в краевой зоне гиппокампа . [ 38] [40] [41] [42]
Различные исследования затем доказали, что клетки Кахаля-Ретциуса ответственны за выработку рилина, [42] [43] [44]
В 1999 году Мейер приблизительно определил клетки Кахаля-Ретциуса как семейство Reln-иммунореактивных нейронов в краевой зоне гиппокампа [45] , чтобы установить разницу между пионерными нейронами, Reln-отрицательными препластинчатыми производными, которые располагаются в той же области и проецируются в подкорковую область, которую он уже описал в 1998 году [13]. Он также описал более простые клетки с более простой морфологией в краевой зоне грызунов [45] .
В 2005 году открытие гетерогенных факторов транскрипции и новых мест их происхождения позволило предположить, что на разных территориях развивающейся коры существуют различные субпопуляции клеток Кахаля-Ретциуса. [2]
По состоянию на 2017 год четкая схема классификации не установлена. [ необходима цитата ]
Смотрите также
Список различных типов клеток в организме взрослого человека
Ссылки
- ^ ab Marín-Padilla M (сентябрь 1990 г.). «Трехмерная структурная организация слоя I коры головного мозга человека: исследование Гольджи». Журнал сравнительной неврологии . 299 (1): 89–105. doi :10.1002/cne.902990107. PMID 2212113.
- ^ abcde Bielle F, Griveau A, Narboux-Nême N, et al. (август 2005 г.). «Множественные источники клеток Кахаля-Ретциуса на границах развивающегося паллиума». Nature Neuroscience . 8 (8): 1002–12. doi :10.1038/nn1511. PMID 16041369.
- ^ Марин-Падилья М (1971). «Ранний пренатальный онтогенез коры головного мозга (неокортекса) кошки (Felis Domestica). Исследование Гольджи. I. Первичная неокортикальная организация». Zeitschrift für Anatomie und Entwicklungsgeschichte . 134 (2): 117–45. дои : 10.1007/BF00519296. ПМИД 4932608.
- ^ Марин-Падилья М (1972). «Пренатальная онтогенетическая история основных нейронов неокортекса кошки (Felis Domestica). Исследование Гольджи. II. Различия в развитии и их значение». Zeitschrift für Anatomie und Entwicklungsgeschichte . 136 (2): 125–42. дои : 10.1007/BF00519174. ПМИД 5042754.
- ^ Гарсиа-Морено Ф, Лопес-Маскараке Л, Де Карлос ХА (январь 2007 г.). «Происхождение и пути миграции мышиных клеток Кахаля-Ретциуса». Журнал сравнительной неврологии . 500 (3): 419–32. дои : 10.1002/cne.21128. hdl : 10261/62337 . ПМИД 17120279.
- ^ Takiguchi-Hayashi K, Sekiguchi M, Ashigaki S, et al. (март 2004). «Генерация рилин-положительных клеток маргинальной зоны из каудомедиальной стенки теленцефалических пузырьков». The Journal of Neuroscience . 24 (9): 2286–95. doi : 10.1523/JNEUROSCI.4671-03.2004 . PMC 6730420. PMID 14999079 .
- ^ Lavdas AA, Grigoriou M, Pachnis V, Parnavelas JG (сентябрь 1999 г.). «Медиальное ганглиозное возвышение дает начало популяции ранних нейронов в развивающейся коре головного мозга». The Journal of Neuroscience . 19 (18): 7881–8. doi :10.1523/JNEUROSCI.19-18-07881.1999. PMC 6782477. PMID 10479690 .
- ^ Боррелл В., Марин О. (октябрь 2006 г.). «Мозговые оболочки контролируют тангенциальную миграцию клеток Кахаля-Ретциуса, полученных из гема, посредством сигнализации CXCL12/CXCR4». Nature Neuroscience . 9 (10): 1284–93. doi :10.1038/nn1764. PMID 16964252.
- ^ Sava BA, Dávid CS, Teissier A, et al. (Май 2010). «Электрофизиологические и морфологические свойства клеток Кахаля-Ретциуса с различным онтогенетическим происхождением». Neuroscience . 167 (3): 724–34. doi :10.1016/j.neuroscience.2010.02.043. PMID 20188149.
- ^ Mienville JM (ноябрь 1998 г.). «Постоянное деполяризующее действие ГАМК в клетках Кахала-Ретциуса у крыс». Журнал физиологии . 512 (Pt 3): 809–17. doi :10.1111/j.1469-7793.1998.809bd.x. PMC 2231241. PMID 9769423 .
- ^ Имамото К, Карасава Н, Исомура Г, Нагацу И (июль 1994). «Нейроны Кахаля-Ретциуса, идентифицированные с помощью иммуногистохимии ГАМК в слое I коры головного мозга крысы». Neuroscience Research . 20 (1): 101–5. doi :10.1016/0168-0102(94)90027-2. PMID 7984336.
- ^ Хевнер RF, Неоги T, Энглунд C, Даза RA, Финк A (март 2003 г.). «Клетки Кахаля-Ретциуса у мышей: факторы транскрипции, нейротрансмиттеры и дни рождения предполагают паллиальное происхождение». Исследования мозга. Исследования развития мозга . 141 (1–2): 39–53. doi :10.1016/S0165-3806(02)00641-7. PMID 12644247.
- ^ abcd Meyer G, Soria JM, Martínez-Galán JR, Martín-Clemente B, Fairén A (август 1998). «Различные источники и истории развития транзиторных нейронов в краевой зоне коры головного мозга плода и новорожденной крысы». Журнал сравнительной неврологии . 397 (4): 493–518. doi :10.1002/(SICI)1096-9861(19980810)397:4<493::AID-CNE4>3.0.CO;2-X. PMID 9699912.
- ^ Ina A, Sugiyama M, Konno J, et al. (август 2007 г.). «Клетки Кахаля-Ретциуса и нейроны подпластинчатого слоя дифференциально экспрессируют везикулярные транспортеры глутамата 1 и 2 во время развития коры головного мозга мыши». The European Journal of Neuroscience . 26 (3): 615–23. doi :10.1111/j.1460-9568.2007.05703.x. PMID 17651422.
- ^ abcde Tissir F, Goffinet AM (июнь 2003 г.). «Рилин и развитие мозга». Nature Reviews. Neuroscience . 4 (6): 496–505. doi :10.1038/nrn1113. PMID 12778121.
- ^ Janusonis S, Gluncic V, Rakic P (февраль 2004 г.). «Ранние серотонинергические проекции в клетки Кахаля-Ретциуса: значение для развития коры». The Journal of Neuroscience . 24 (7): 1652–9. doi : 10.1523/JNEUROSCI.4651-03.2004 . PMC 6730467 . PMID 14973240.
- ^ Kilb W, Luhmann HJ (апрель 2001 г.). «Спонтанные ГАМКергические постсинаптические токи в клетках Кахаля-Ретциуса в коре головного мозга новорожденных крыс». Европейский журнал нейронауки . 13 (7): 1387–90. doi :10.1046/j.0953-816x.2001.01514.x. PMID 11298799.
- ^ ab Kirmse K, Kirischuk S (апрель 2006 г.). «Окружающая ГАМК ограничивает силу ГАМКергических синапсов в клетках Кахаля-Ретциуса в развивающейся зрительной коре». The Journal of Neuroscience . 26 (16): 4216–27. doi : 10.1523/JNEUROSCI.0589-06.2006 . PMC 6674013 . PMID 16624942.
- ^ ab Badea A, Nicholls PJ, Johnson GA, Wetsel WC (февраль 2007 г.). "Нейроанатомические фенотипы у мышей-реплеров". NeuroImage . 34 (4): 1363–74. doi :10.1016/j.neuroimage.2006.09.053. PMC 1945208 . PMID 17185001.
- ^ Katsuyama Y, Terashima T (апрель 2009 г.). «Анатомия развития мутантной мыши Reeler». Развитие, рост и дифференциация . 51 (3): 271–86. doi : 10.1111/j.1440-169X.2009.01102.x . PMID 19379278.
- ^ abcdef Folsom TD, Fatemi SH (май 2013). «Участие рилина в расстройствах нейроразвития». Neuropharmacology . 68 : 122–35. doi : 10.1016/j.neuropharm.2012.08.015. PMC 3632377. PMID 22981949 .
- ^ Baloyannis SJ (июль 2005 г.). «Морфологические и морфометрические изменения клеток Кахаля-Ретциуса в ранних случаях болезни Альцгеймера: исследование с помощью аппарата Гольджи и электронного микроскопа». The International Journal of Neuroscience . 115 (7): 965–80. doi :10.1080/00207450590901396. PMID 16051543.
- ^ ab Лакатосова С, Остатникова Д (сентябрь 2012 г.). «Рилин и его комплексное участие в развитии и функционировании мозга». Международный журнал биохимии и клеточной биологии . 44 (9): 1501–4. doi :10.1016/j.biocel.2012.06.002. PMID 22705982.
- ^ Fatemi SH, Snow AV, Stary JM и др. (апрель 2005 г.). «Сигнализация рилина нарушается при аутизме». Биологическая психиатрия . 57 (7): 777–87. doi :10.1016/j.biopsych.2004.12.018. PMID 15820235.
- ^ abc Wynshaw-Boris A (октябрь 2007 г.). «Лиссэнцефалия и LIS1: понимание молекулярных механизмов миграции и развития нейронов». Клиническая генетика . 72 (4): 296–304. doi :10.1111/j.1399-0004.2007.00888.x. PMID 17850624.
- ^ Като М, Добинс ВБ (апрель 2003 г.). «Лиссэнцефалия и молекулярная основа миграции нейронов». Молекулярная генетика человека . 12 (Приложение 1): R89–96. doi : 10.1093/hmg/ddg086 . PMID 12668601.
- ^ Blümcke I, Thom M, Wiestler OD (апрель 2002 г.). «Склероз рога Аммона: нарушение развития, связанное с височной эпилепсией». Brain Pathology . 12 (2): 199–211. doi :10.1111/j.1750-3639.2002.tb00436.x. PMC 8095862. PMID 11958375 .
- ^ Рамон-и-Кахаль, Сантьяго (1891). «Sur lastructure de l'ecorce cérébrale de quelques mammifères» [О строении коры головного мозга у некоторых млекопитающих]. La Cellule (на испанском языке). 7 : 123–76.
- ^ Ретциус Г (1893). «Die Cajal'schen Zellen der Grosshirnrinde beim Menschen und bei Säugetieren» [Клетки Кахаля коры головного мозга у человека и млекопитающих]. Biologische Untersuruchungen (на немецком языке). 5 : 1–8.
- ^ Ретциус Г (1894). «Weitere Beiträge zur Kenntniss der Cajal'schen Zellen der Grosshirnrinde des Menschen» [Дальнейший вклад в знание клеток Кахаля коры головного мозга человека]. Biologische Untersuruchungen (на немецком языке). 6 : 29–36.
- ^ Рамон и Кахаль С (1899). «Estudios sobre la corteza cerebral humana. I. Corteza Visual» [Исследования коры головного мозга человека. I. Зрительная кора]. Revista Trimestral Micrográfica (на испанском языке). 4 : 1–63.
- ^ Рамон и Кахаль С (1899). «Estudios sobre la corteza cerebral humana. II. Estructura de la corteza motriz del hombre y mamíferos Superiores» [Исследования коры головного мозга человека. II. Строение моторной коры человека и высших млекопитающих. Revista Trimestral Micrográfica . 4 : 117–200.
- ^ Рамон-и-Кахаль С. (1911). Гистология нервной системы человека и позвоночных . Том. 2. Париж: Малоин.[ нужна страница ]
- ^ Дакетт С., Пирс АГ (январь 1968 г.). «Клетки Кахаля-Ретциуса в развивающемся человеческом мозге». Журнал анатомии . 102 (ч. 2): 183–7. PMC 1231310. PMID 4296164 .
- ^ Кениг Н. (октябрь 1978 г.). «Клетки Ретциуса-Кахаля или Кахаля-Ретциуса?». Письма по неврологии . 9 (4): 361–3. дои : 10.1016/0304-3940(78)90209-4. ПМИД 19605246.
- ^ ab Huntley GW, Jones EG (апрель 1990 г.). «Нейроны Кахаля-Ретциуса в развивающемся неокортексе обезьяны проявляют иммунореактивность к белкам, связывающим кальций». Журнал нейроцитологии . 19 (2): 200–12. doi :10.1007/BF01217298. PMID 2358829.
- ^ Marin-Padilla M (февраль 1978). «Двойное происхождение неокортекса млекопитающих и эволюция корковой пластинки». Анатомия и эмбриология . 152 (2): 109–26. doi :10.1007/BF00315920. PMID 637312.
- ^ ab Supèr H, Soriano E, Uylings HB (июнь 1998 г.). «Функции препластины в развитии и эволюции неокортекса и гиппокампа». Исследования мозга. Обзоры исследований мозга . 27 (1): 40–64. doi :10.1016/S0165-0173(98)00005-8. PMID 9639671.
- ^ Uylings HB, Delalle I (март 1997). «Морфология нейропептида Y-иммунореактивных нейронов и волокон в префронтальной коре человека во время пренатального и постнатального развития». Журнал сравнительной неврологии . 379 (4): 523–40. doi :10.1002/(SICI)1096-9861(19970324)379:4<523::AID-CNE5>3.0.CO;2-4. PMID 9067841.
- ^ ab Soriano E, Del Río JA, Martínez A, Supèr H (апрель 1994 г.). «Организация эмбрионального и раннего постнатального гиппокампа мышей. I. Иммуноцитохимическая характеристика популяций нейронов в субпластинчатой и маргинальной зоне». Журнал сравнительной неврологии . 342 (4): 571–95. doi :10.1002/cne.903420406. PMID 7913715.
- ^ Drakew A, Frotscher M, Deller T, Ogawa M, Heimrich B (февраль 1998 г.). «Распределение антигена, связанного с геном рилера, в процессе развития гиппокампа крысы, визуализированное с помощью иммуноцитохимии CR-50». Neuroscience . 82 (4): 1079–86. doi :10.1016/S0306-4522(97)00326-6. PMID 9466431.
- ^ ab Alcántara S, Ruiz M, D'Arcangelo G, et al. (октябрь 1998 г.). «Региональные и клеточные паттерны экспрессии мРНК рилина в переднем мозге развивающейся и взрослой мыши». The Journal of Neuroscience . 18 (19): 7779–99. doi :10.1523/JNEUROSCI.18-19-07779.1998. PMC 6792998 . PMID 9742148.
- ^ D'Arcangelo G, Nakajima K, Miyata T, Ogawa M, Mikoshiba K, Curran T (январь 1997 г.). «Рилин — это секретируемый гликопротеин, распознаваемый моноклональным антителом CR-50». The Journal of Neuroscience . 17 (1): 23–31. doi :10.1523/JNEUROSCI.17-01-00023.1997. PMC 6793694. PMID 8987733 .
- ^ Огава М., Мията Т., Накадзима К. и др. (май 1995 г.). «Ассоциированный с геном рилера антиген на нейронах Кахаля-Ретциуса является важнейшей молекулой для ламинарной организации корковых нейронов». Neuron . 14 (5): 899–912. doi : 10.1016/0896-6273(95)90329-1 . PMID 7748558.
- ^ ab Meyer G, Goffinet AM, Fairén A (декабрь 1999 г.). «Что такое клетка Кахаля-Ретциуса? Переоценка классического типа клеток на основе недавних наблюдений в развивающемся неокортексе». Cerebral Cortex . 9 (8): 765–75. doi : 10.1093/cercor/9.8.765 . PMID 10600995.