Последовательный гермафродитизм ( в ботанике дихогамия ) — один из двух типов гермафродитизма ; другой тип — одновременный гермафродитизм . Это происходит, когда пол организма меняется в какой-то момент его жизни. [1] В частности, последовательный гермафродит производит яйцеклетки (женские гаметы ) и сперму (мужские гаметы ) на разных этапах жизни. [2] Последовательный гермафродитизм встречается у многих рыб , брюхоногих моллюсков и растений. Виды, которые могут претерпевать эти изменения, делают это как нормальное событие в своем репродуктивном цикле, обычно обусловленное либо социальной структурой, либо достижением определенного возраста или размера. [3] У некоторых видов рыб последовательный гермафродитизм встречается гораздо чаще, чем одновременный. [4]
У животных различаются типы изменений от мужчины к женщине ( протандрия или протандрический гермафродитизм ), от женщины к мужчине ( протогиния или протогинный гермафродитизм ) [5] и двунаправленные ( серийный или двунаправленный гермафродитизм ). [6] Как протогинный, так и протандрический гермафродитизм позволяют организму переключаться между функциональным мужским и функциональным женским. [7] Двунаправленные гермафродиты обладают способностью менять пол в любом направлении между мужчиной и женщиной или женщиной и мужчиной, потенциально неоднократно в течение своей жизни. [6] Эти различные типы последовательного гермафродитизма могут указывать на отсутствие преимуществ, основанных на исходном поле отдельного организма. [7] Те, кто меняет пол гонад, могут иметь как женские, так и мужские зародышевые клетки в гонадах или могут перейти от одного полного типа гонад к другому на последней стадии своей жизни. [8]
У растений отдельные цветки называются дихогамными, если их функция заключается в разделении во времени двух полов, хотя у растения в целом могут быть функционально мужские и функционально женские цветки, открытые в любой момент. Цветок является протогинным, если его функция сначала женская, затем мужская, и протандрическим, если его функция сначала мужская, а затем женская. Раньше считалось, что это уменьшает инбридинг [9] , но это может быть более общий механизм уменьшения взаимодействия пыльцы и пестика. [10]
Костистые рыбы — единственная линия позвоночных , у которой встречается последовательный гермафродитизм. [3]
В целом протандрические гермафродиты — это животные, которые развиваются как самцы, но позже могут размножаться как самки. [11] Однако протандрия имеет спектр различных форм, которые характеризуются перекрытием мужской и женской репродуктивной функции на протяжении всей жизни организма:
Кроме того, существуют виды, которые размножаются как представители обоих полов на протяжении всей своей жизни (т.е. одновременные гермафродиты ), но со временем перемещают свои репродуктивные ресурсы от самцов к самкам. [13]
Протандрия встречается у широкого спектра типов животных. [14] Фактически, протандрический гермафродитизм встречается у многих рыб, [15] моллюсков , [12] и ракообразных , [16] , но полностью отсутствует у наземных позвоночных. [11]
К протандрическим рыбам относятся костистые виды семейств Pomacentridae , Sparidae и Gobiidae . [17] Типичным примером протандрических видов являются рыбы-клоуны , у которых очень структурированное общество. У вида Amphiprion percula насчитывается от нуля до четырех особей, исключенных из размножения, и гнездящаяся пара, обитающая в актинии . Доминирование зависит от размера: самка является самой крупной, а репродуктивный самец - вторым по величине. Остальная часть группы состоит из самцов, которые постепенно уменьшаются в размерах, не размножаются и не имеют функционирующих гонад. [18] Если самка умирает, во многих случаях репродуктивный самец набирает вес и становится самкой для этой группы. Затем самый крупный не размножающийся самец достигает половой зрелости и становится репродуктивным самцом группы. [19]
Другие протандрические рыбы можно встретить в классах clupeiformes , siluriformes , stomiiformes . Поскольку эти группы являются отдаленными родственниками и имеют много промежуточных родственников, не являющихся протандрическими, это убедительно свидетельствует о том, что протандрия развивалась несколько раз. [20]
Филогении подтверждают это предположение, поскольку предковые состояния различаются для каждой семьи. Например, предковое состояние семейства Pomacentridae было гонохористическим (однополым), что указывает на то, что протандрия развивалась внутри семейства. [17] Следовательно, поскольку другие семейства также содержат протандрические виды, протандрия, вероятно, развивалась несколько раз.
Другие примеры протандрических животных включают:
Протогинные гермафродиты — животные, которые рождаются самками и в какой-то момент своей жизни меняют пол на мужской. [27] Протогиния — более распространенная форма последовательного гермафродитизма у рыб, особенно по сравнению с протандрией. [28] По мере старения животного оно меняет пол и становится самцом из-за внутренних или внешних триггеров, претерпевая физиологические и поведенческие изменения. [29] У многих рыб плодовитость самок постоянно увеличивается с возрастом, в то время как у других видов более крупные самцы имеют избирательное преимущество (например, в гаремах), поэтому предполагается, что система спаривания может определять, является ли более избирательно выгодным быть самкой. мужчина или женщина, когда тело организма больше. [27] [17]
Протогиния — наиболее распространенная форма гермафродитизма у рыб в природе. [30] Около 75% из 500 известных последовательно-гермафродитных видов рыб являются протогинными и часто имеют полигинные системы спаривания. [31] [32] В этих системах крупные самцы используют агрессивную территориальную защиту, чтобы доминировать над спариванием самок. Это приводит к тому, что у маленьких самцов возникают серьезные репродуктивные проблемы, что способствует строгому отбору протогиний по размеру. [33] Следовательно, если особь небольшого размера, репродуктивно выгоднее быть женщиной, потому что они все равно смогут воспроизводить потомство, в отличие от маленьких самцов.
Обычными модельными организмами для этого типа последовательного гермафродитизма являются губаны . Это одно из крупнейших семейств коралловых рифовых рыб, принадлежащее семейству Labridae. Губаны встречаются по всему миру во всех морских средах обитания и склонны зарывать себя в песок ночью или когда чувствуют угрозу. [34] У губанов более крупный из спаривающихся пар — самец, а меньший — самка. В большинстве случаев самки и неполовозрелые самцы имеют однородную окраску, тогда как самец имеет конечную двухцветную фазу. [35] Крупные самцы владеют территориями и пытаются нереститься парами, в то время как самцы на начальной фазе малого и среднего размера живут с самками и нерестятся группами . [36] Другими словами, самцы как на начальной, так и на конечной фазе могут размножаться, но они различаются по способу, которым они это делают.
У калифорнийского овчарки ( Semicossyphus pulcher ), разновидности губана, при смене самки на самца происходит дегенерация яичников и в гонадах появляются сперматогенные крипты. [37] Общая структура гонад после трансформации остается яичниковой, и сперма транспортируется через ряд протоков на периферии гонады и яйцевода . Здесь смена пола зависит от возраста. Например, калифорнийская овчарка остается самкой в течение четырех-шести лет, прежде чем меняет пол [35] , поскольку все калифорнийские овчарки рождаются самками. [38]
Синеголовые губаны начинают жизнь как самцы или самки, но самки могут менять пол и действовать как самцы. Молодые самки и самцы начинают с тусклой окраски на начальной фазе, а затем переходят в блестящую окраску на конечной фазе, которая имеет изменение интенсивности цвета, полос и полос. Окраска терминальной фазы возникает, когда самцы становятся достаточно большими, чтобы защищать территорию. [39] Самцы начальной фазы имеют более крупные семенники , чем более крупные самцы терминальной фазы, что позволяет самцам начальной фазы производить большое количество спермы. Эта стратегия позволяет этим самцам конкурировать с более крупными территориальными самцами. [40]
Botryllus schlosseri , колониальный оболочник , является протогинным гермафродитом. В колонии яйцеклетки выходят примерно за два дня до пика выброса сперматозоидов. [41] Хотя эта стратегия позволяет избежать самооплодотворения и поощрять перекрестное оплодотворение, самооплодотворение все же возможно. Самооплодотворенные яйца развиваются с существенно более высокой частотой аномалий при дроблении, чем перекрестнооплодотворенные яйца (23% против 1,6%). [41] Также значительно меньший процент личинок, полученных из самооплодотворенных яиц, метаморфизируются, а рост колоний, полученных в результате их метаморфоза, значительно ниже. Эти данные позволяют предположить, что самооплодотворение приводит к инбредной депрессии, связанной с нарушениями развития, которые, вероятно, вызваны проявлением вредных рецессивных мутаций. [42]
Другие примеры протогинных организмов включают:
Конечная причина биологического события определяет, как это событие помогает организмам лучше адаптироваться к окружающей среде и, таким образом, почему эволюция путем естественного отбора привела к этому событию. Хотя было предложено большое количество основных причин гермафродитизма, двумя причинами, наиболее важными для последовательного гермафродитизма, являются модель преимущества в размере [27] и защита от инбридинга. [54]
Модель преимущества в размере утверждает, что особи данного пола размножаются более эффективно, если они определенного размера или возраста. Чтобы создать отбор для последовательного гермафродитизма, мелкие особи должны иметь более высокую репродуктивную приспособленность как один пол, а более крупные особи должны иметь более высокую репродуктивную приспособленность как противоположный пол. Например, яйцеклетки крупнее сперматозоидов, поэтому более крупные особи могут производить больше яйцеклеток, поэтому особи могут максимизировать свой репродуктивный потенциал, начав жизнь как самец, а затем превратившись в самку по достижении определенного размера. [54]
У большинства эктотермных животных размер тела и плодовитость самок положительно коррелируют. [5] Это подтверждает модель преимущества размера. Казанчиоглу и Алонзо (2010) провели первый сравнительный анализ смены пола у Labridae . Их анализ поддерживает модель преимущества в размере и предполагает, что последовательный гермафродитизм коррелирует с преимуществом в размере. Они определили, что вероятность возникновения раздельнополости снижается, если преимущество в размере сильнее других преимуществ. [55] Уорнер предполагает, что отбор на протандрию может происходить в популяциях, где плодовитость самок увеличивается с возрастом, а особи спариваются случайным образом. Отбор на протогинию может происходить там, где в популяции имеются черты, которые снижают плодовитость самцов в раннем возрасте (территориальность, выбор партнера или неопытность), а когда плодовитость самок снижается с возрастом, последнее, по-видимому, редко встречается в полевых условиях. [5] Пример территориальности, благоприятствующей протогинии, возникает, когда существует необходимость защитить среду обитания и для этой цели выгодно быть крупным самцом. В спаривательном аспекте у крупного самца больше шансов на спаривание, при этом на спаривающуюся приспособленность самки это не влияет. [55] Таким образом, он предполагает, что женская плодовитость оказывает большее влияние на последовательный гермафродитизм, чем возрастная структура населения. [5]
Модель преимущества в размере предсказывает, что смена пола будет отсутствовать только в том случае, если взаимосвязь между размером/возрастом и репродуктивным потенциалом одинакова для обоих полов. При таком предсказании можно было бы предположить, что гермафродитизм очень распространен, но это не так. Последовательный гермафродитизм встречается очень редко, и, по мнению ученых, это связано с некоторыми издержками, которые снижают приспособленность у лиц, меняющих пол, в отличие от тех, кто не меняет пол. Некоторые из гипотез, предложенных в пользу нехватки гермафродитов, включают энергетические затраты на смену пола, генетические и / или физиологические барьеры для смены пола и уровень смертности в зависимости от пола. [5] [56] [57]
В 2009 году Казандыглу и Алонзо обнаружили, что раздельнополость приветствуется только тогда, когда цена смены пола очень высока. Это указывает на то, что цена смены пола сама по себе не объясняет редкость последовательного гермафродитизма. [58]
Модель преимущества в размере также объясняет, при каких системах спаривания протогиния или протандрия будут более адаптивными. [54] [59] В гаремной системе спаривания, когда один крупный самец контролирует доступ к многочисленным самкам для спаривания, этот крупный самец достигает большего репродуктивного успеха, чем маленькая самка, поскольку он может оплодотворить множество яиц. Таким образом, в такой системе гаремного спаривания (например, у многих губанов) протогиния является наиболее адаптивной стратегией («размножайтесь как самка, когда она маленькая, а затем превращайтесь в самца, когда вы станете большим и сможете контролировать гарем»). В парной системе спаривания (один самец спаривается с одной самкой, например, у рыб-клоунов или мурен) самец может оплодотворить только одну партию икры, тогда как самке для оплодотворения своей партии икры нужен только маленький самец. поэтому, чем она крупнее, тем больше яиц она сможет произвести и оплодотворить. Следовательно, в такой системе парного спаривания протандрия является наиболее адаптивной стратегией («размножайтесь как самец, когда маленький, а затем превращайтесь в самку, когда вы станете крупнее»).
Последовательный гермафродитизм может также защитить от инбридинга в популяциях организмов, которые имеют достаточно низкую подвижность и/или достаточно редко распространены, что существует значительный риск встречи братьев и сестер друг с другом после достижения половой зрелости и скрещивания. Если все братья и сестры одного или примерно одного возраста и если все они начинают жизнь как представители одного пола, а затем переходят к другому полу примерно в одном и том же возрасте, то с высокой вероятностью братья и сестры будут одного пола в любой момент времени. Это должно резко снизить вероятность инбридинга. Известно, что как протандрия, так и протогиния помогают предотвратить инбридинг у растений [2] , и множество примеров последовательного гермафродитизма, связанного с предотвращением инбридинга, было выявлено у самых разных животных. [54]
Непосредственная причина биологического события касается молекулярных и физиологических механизмов, вызывающих это событие. Многие исследования были сосредоточены на непосредственных причинах последовательного гермафродитизма, который может быть вызван различными гормональными и ферментативными изменениями в организме.
Роль ароматазы широко изучена в этой области. Ароматаза — это фермент , который контролирует соотношение андроген / эстроген у животных, катализируя необратимое превращение тестостерона в эстрадиол . Было обнаружено, что путь ароматазы опосредует смену пола в организмах в обоих направлениях. [60] Многие исследования также включают понимание влияния ингибиторов ароматазы на смену пола. Одно из таких исследований было проведено Кобаяши и соавт. В своем исследовании они проверили роль эстрогенов у самцов трехпятнистых губанов ( Halichoeres trimaculatus ). Они обнаружили, что у рыб, обработанных ингибиторами ароматазы, наблюдалось снижение массы гонод, уровня эстрогена в плазме и пролиферации сперматогониев в семенниках, а также повышение уровня андрогенов. Их результаты позволяют предположить, что эстрогены играют важную роль в регуляции сперматогенеза у этого протогинного гермафродита. [61]
Предыдущие исследования также изучали механизмы смены пола у костистых рыб. Во время смены пола все их гонады, включая зародышевый эпителий, претерпевают значительные изменения, ремоделирование и реформацию. Одно исследование костистых рыб Synbranchus marmoratus показало, что металлопротеиназы (ММП) участвуют в ремоделировании гонад. В ходе этого процесса яичники дегенерировали и медленно заменялись зародышевой мужской тканью. В частности, действие ММП вызывало значительные изменения в интерстициальной ткани гонад, позволяя реорганизовать зародышевую эпителиальную ткань. Исследование также показало, что половые стероиды помогают в процессе смены пола, поскольку они синтезируются по мере репликации и дифференцировки клеток Лейдига . Таким образом, синтез половых стероидов совпадает с ремоделированием гонад, которое запускается ММП, продуцируемыми зародышевой эпителиальной тканью. Эти результаты позволяют предположить, что ММП и изменения уровней стероидов играют большую роль в последовательном гермафродитизме у костистых рыб. [62]
У последовательных гермафродитов соотношение полов почти всегда смещено в сторону пола при рождении, и, следовательно, после смены пола они достигают значительно большего репродуктивного успеха. Согласно теории популяционной генетики, это должно уменьшить генетическое разнообразие и эффективный размер популяции (Ne). Однако исследование двух экологически схожих морских лещей сантера ( гонохорного ) и морского леща (протогинного) в водах Южной Африки показало, что генетическое разнообразие у этих двух видов было схожим, и хотя Ne в данный момент был ниже у меняющего пол, они были схожими в относительно коротком временном горизонте. [63] Способность этих организмов менять биологический пол позволила добиться большего репродуктивного успеха, основанного на способности определенных генов легче передаваться из поколения в поколение. Смена пола также позволяет организмам размножаться, если еще нет особей противоположного пола. [64]
Последовательный гермафродитизм у растений — это процесс, при котором растение меняет пол на протяжении всей своей жизни. Последовательный гермафродитизм у растений встречается очень редко. Зарегистрировано менее 0,1% случаев, когда виды растений полностью меняют свой пол. [65] Модель неоднородной среды и распределение полов в зависимости от размера — это два фактора окружающей среды, которые приводят к последовательному гермафродитизму у растений. Модель неоднородной среды утверждает, что растения захотят максимально использовать свои ресурсы за счет смены пола. Например, если растение определенного пола получит больше пользы от ресурсов данной среды, оно захочет сменить его на этот пол. Более того, в книге «Распределение полов в зависимости от размера» указывается, что у последовательных гермафродитных растений предпочтительно менять пол таким образом, чтобы с течением времени максимизировать их общую приспособленность по сравнению с их размером. [66] Подобно максимальному использованию ресурсов, если сочетание размера и приспособленности к определенному полу более выгодно, растение захочет сменить пол на этот. Эволюционно последовательные гермафродиты возникли, когда некоторые виды обнаружили, что одним из лучших способов максимизировать пользу от окружающей среды является смена пола.
Arisaema — это род растений, который обычно характеризуется последовательным гермафродитизмом. Наиболее известным растением арисаема является растение Arisaema triphyllum (Джек за кафедрой). [67] [68] По мере роста и изменения A. triphyllum он развивается из неполового ювенильного растения в молодое мужское растение, в мужско-женское растение и в полностью женское растение. Это означает, что A. triphyllum меняет свой пол с мужского на женский в течение жизни по мере увеличения его размера, демонстрируя распределение полов в зависимости от размера. Другой пример — Arisaema dracontium или зеленый дракон, который может ежегодно менять пол. [67] Пол A. dracontium также зависит от размера: более мелкие цветки — мужские, а более крупные — мужские и женские. Обычно у видов Arisaema маленькие цветки содержат только тычинки, то есть они мужские. Цветки большего размера могут содержать как тычинки и пестики, так и только пестики, то есть они могут быть как гермафродитами, так и строго женскими. [67] В целом, Arisaemas меняют свой пол по мере того, как становятся крупнее, максимизируя общую приспособленность к данной конкретной среде.
Полосатые клены ( Acer pensylvanicum ) являются последовательными гермафродитами, поскольку известно, что они обладают способностью менять пол. Исследование, проведенное в 2014 году, показало, что за четыре года у 54% полосатых кленовых деревьев развился другой пол. [69] Ученые удалили ветви полосатых кленовых деревьев, чтобы исследовать причину их последовательного гермафродитизма. [70] Было обнаружено, что ветви менялись либо на женские, либо на женские и мужские в ответ на повреждение в результате срезания дерева. Исследователи сходятся во мнении, что когда полосатый клен получает повреждение или заболевает, это вызывает смену пола либо на женский, либо на женский и мужской. Это может быть связано с тем, что полосатому клену нужно будет зацвести как можно быстрее, производя потомство, прежде чем он в конечном итоге умрет от повреждений или болезней.
В контексте растительной сексуальности цветковых растений (покрытосеменных) существуют две формы дихогамии: протогиния — женская функция предшествует мужской функции — и протандрия — мужская функция предшествует женской функции. Примеры включают в себя у Asteraceae двуполые трубчатые (диски) соцветия, обычно протандрические. Если у акации и банксии цветки протогинические, с удлиненной формой женского цветка, то в мужскую фазу сбрасывают пыльцу.
Исторически дихогамия рассматривалась как механизм уменьшения инбридинга . [9] Однако исследование покрытосеменных растений показало, что самонесовместимые (SI) растения, неспособные к инбридингу, с такой же вероятностью были дихогамными, как и самосовместимые (SC) растения. [71] Это открытие привело к переосмыслению дихогамии как более общего механизма уменьшения влияния взаимодействия пыльцы и пестика на импорт и экспорт пыльцы. [10] [72] В отличие от гипотезы избегания инбридинга , которая фокусируется на женских функциях, эта гипотеза предотвращения вмешательства учитывает обе репродуктивные функции.
У многих гермафродитных видов непосредственная физическая близость пыльников и рыльцев делает неизбежным вмешательство как внутри цветка , так и между цветками соцветия . Вмешательство внутри цветка, которое происходит, когда пестик прерывает удаление пыльцы или пыльники предотвращают отложение пыльцы, может привести к автономному или облегченному самоопылению. [73] [10] Взаимодействие между цветками возникает по схожим механизмам, за исключением того, что мешающие структуры возникают на разных цветках одного и того же соцветия и требуют активности опылителей . Это приводит к гейтоногамному опылению — переносу пыльцы между цветками одной и той же особи. [74] [73] В отличие от вмешательства внутри цветка, гейтоногамия обязательно включает в себя те же процессы, что и ауткроссинг: привлечение опылителей, предоставление вознаграждения и удаление пыльцы. Следовательно, межцветковое вмешательство не только влечет за собой издержки самооплодотворения ( инбредная депрессия [75] [76] ), но также уменьшает количество пыльцы, доступной для экспорта (так называемое «дисконтирование пыльцы» [77] ). Поскольку учет пыльцы снижает успех ауткроссного скрещивания, избегание вмешательства может быть важной эволюционной силой в биологии цветков. [77] [78] [72] [79] Дихогамия может уменьшить взаимодействие между цветками за счет уменьшения или устранения временного перекрытия между рыльцем и пыльниками внутри соцветия. Большие соцветия привлекают больше опылителей, потенциально повышая репродуктивный успех за счет увеличения импорта и экспорта пыльцы. [80] [81] [82] [75] [83] [84] Однако большие соцветия также увеличивают возможности как для гейтоногамии, так и для дисконтирования пыльцы, так что возможность взаимодействия между цветками увеличивается с размером соцветия. [78] Следовательно, эволюция размера цветочных экспозиций может представлять собой компромисс между максимизацией посещения опылителей и минимизацией гейтоногамии и дисконтирования пыльцы (Barrett et al., 1994). [85] [86] [87]
Протандрия может быть особенно важна для этого компромисса, поскольку она часто приводит к структуре соцветия, в которой цветы женской фазы расположены ниже цветков мужской фазы. [88] Учитывая тенденцию многих насекомых-опылителей добывать пищу вверх через соцветия, [89] протандрия может увеличить экспорт пыльцы за счет уменьшения помех между цветками. [90] [9] Кроме того, этот расширенный экспорт пыльцы должен увеличиваться по мере увеличения размера цветочного дисплея, потому что взаимодействие между цветками должно увеличиваться с размером цветочного дисплея. Эти эффекты протандрии на взаимодействие между цветками могут отделить преимущества крупных соцветий от последствий гейтоногамии и игнорирования пыльцы. Такое разделение обеспечит значительное репродуктивное преимущество за счет увеличения посещаемости опылителей и успеха отцовства.
Хардер и др. (2000) экспериментально продемонстрировали, что дихогамия снижает уровень самооплодотворения и повышает успех ауткроссирования за счет снижения гейтоногамии и дисконтирования пыльцы соответственно. [90] Routley & Husband (2003) исследовали влияние размера соцветия на это преимущество отплода и обнаружили бимодальное распределение с повышенным успехом отцовства как при малых, так и при больших размерах дисплея. [91]
Длина стигматической восприимчивости играет ключевую роль в регуляции изоляции мужской и женской стадий у дихогамных растений, а на стигматическую восприимчивость могут влиять как температура, так и влажность. [92] В другом исследовании Ерсаковой и Джонсона изучалось влияние протандрии на процесс опыления орхидеи Satyrium longicauda , опыляемой мотыльком . Они обнаружили, что протандрия имеет тенденцию снижать абсолютный уровень самоопыления, и предполагают, что эволюция протандрии может быть обусловлена последствиями процесса опыления для успеха самцов спаривания. [93] Другое исследование, которое показало, что дихогамия может увеличить успех мужского опыления, было проведено Даем и Галлоуэем. [94]
{{cite journal}}
: CS1 maint: multiple names: authors list (link){{cite book}}
: CS1 maint: others (link){{cite journal}}
: CS1 maint: multiple names: authors list (link){{cite journal}}
: CS1 maint: multiple names: authors list (link){{cite journal}}
: CS1 maint: multiple names: authors list (link){{cite journal}}
: CS1 maint: multiple names: authors list (link){{cite book}}
: CS1 maint: multiple names: authors list (link)