РНК-зависимая РНК-полимераза ( RdRp ) или РНК-репликаза — это фермент , катализирующий репликацию РНК с матрицы РНК. В частности, он катализирует синтез цепи РНК, комплементарной данной матрице РНК. Это контрастирует с типичными ДНК-зависимыми РНК-полимеразами , которые все организмы используют для катализа транскрипции РНК с матрицы ДНК .
RdRp — это важный белок, закодированный в геномах большинства РНК-содержащих вирусов , у которых отсутствует стадия ДНК, [1] [2], включая SARS-CoV-2 . Некоторые эукариоты также содержат RdRps, которые участвуют в РНК-интерференции и структурно отличаются от вирусных RdRps.
История
Вирусные RdRps были обнаружены в начале 1960-х годов в ходе исследований менговируса и вируса полиомиелита , когда было замечено, что эти вирусы не чувствительны к актиномицину D , препарату, который ингибирует клеточный ДНК-направленный синтез РНК. Это отсутствие чувствительности предполагает действие вирус-специфического фермента, который может копировать РНК с шаблона РНК. [3]
Распределение
RdRps высококонсервативны в вирусах и связаны с теломеразой , хотя причина этого оставалась под вопросом с 2009 года. [ 4] Сходство привело к предположению, что вирусные RdRps являются предками человеческой теломеразы. [5]
Самый известный пример RdRp — вирус полиомиелита . Вирусный геном состоит из РНК, которая проникает в клетку через рецептор-опосредованный эндоцитоз . Оттуда РНК действует как шаблон для синтеза комплементарной РНК. Комплементарная цепь действует как шаблон для производства новых вирусных геномов, которые упаковываются и высвобождаются из клетки, готовые заразить больше клеток-хозяев. Преимущество этого метода репликации заключается в том, что никакая стадия ДНК не усложняет репликацию. Недостаток заключается в том, что недоступна «резервная» копия ДНК. [6]
Многие RdRps тесно связаны с мембранами, что затрудняет их изучение. Наиболее известными RdRps являются полиовирусный 3Dpol, вирус везикулярного стоматита L, [7] и белок вируса гепатита C NS5B .
У многих эукариот есть RdRps, которые участвуют в РНК-интерференции : они амплифицируют микроРНК и малые временные РНК и производят двухцепочечную РНК , используя малые интерферирующие РНК в качестве праймеров. [8] Эти RdRps используются в защитных механизмах и могут быть присвоены РНК-вирусами. [9] Их эволюционная история предшествует расхождению основных эукариотических групп. [10]
Репликация
RdRp отличается от ДНК-зависимой РНК-полимеразы тем, что катализирует синтез РНК цепей, комплементарных заданному шаблону РНК. Процесс репликации РНК представляет собой четырехступенчатый механизм:
Связывание нуклеозидтрифосфата (NTP) – изначально RdRp имеет свободный активный сайт, в котором связывается NTP, комплементарный соответствующему нуклеотиду на цепи матрицы. Правильное связывание NTP заставляет RdRp претерпевать конформационные изменения. [11]
Закрытие активного центра – конформационное изменение, инициированное правильным связыванием NTP, приводит к ограничению доступа к активному центру и создает каталитически компетентное состояние. [11]
Образование фосфодиэфирной связи – два иона Mg2 + присутствуют в каталитически активном состоянии и располагаются вокруг вновь синтезированной цепи РНК таким образом, что субстрат NTP подвергается фосфатидильному переносу и образует фосфодиэфирную связь с новой цепью. [12] Без использования этих ионов Mg2 + активный сайт больше не является каталитически стабильным, и комплекс RdRp переходит в открытую конформацию. [12]
Транслокация – как только активный сайт открыт, цепь шаблона РНК перемещается на одну позицию через комплекс белка RdRp и продолжает удлинение цепи путем связывания нового NTP, если иное не указано в шаблоне. [11]
Синтез РНК может быть выполнен с помощью независимого от праймера ( de novo ) или зависимого от праймера механизма, который использует связанный с геномом вирусного белка (VPg) праймер. [13] Инициация de novo заключается в добавлении NTP к 3'-OH первой инициирующей NTP. [13] Во время следующей фазы удлинения эта реакция переноса нуклеотидила повторяется с последующими NTP для генерации комплементарного продукта РНК. Терминация зарождающейся цепи РНК, произведенной RdRp, полностью не известна, однако терминация RdRp не зависит от последовательности. [14]
Одним из основных недостатков РНК-зависимой репликации РНК-полимеразы является частота ошибок транскрипции. [13] RdRps не обладают точностью порядка 10 4 нуклеотидов, что, как полагают, является прямым результатом неадекватной проверки. [13] Такая частота вариаций благоприятна для вирусных геномов, поскольку позволяет патогену преодолевать защитные механизмы хозяина, пытаясь избежать заражения, что обеспечивает эволюционный рост. [15]
Структура
Вирусные/прокариотические RdRp, наряду со многими односубъединичными DdRp, используют складку, организация которой связана с формой правой руки с тремя субдоменами, называемыми пальцами, ладонью и большим пальцем. [16] Только субдомен ладони, состоящий из четырехцепочечного антипараллельного бета-слоя с двумя альфа-спиралями , хорошо сохраняется. В RdRp субдомен ладони включает три хорошо сохраняющихся мотива (A, B и C). Мотив A (Dx(4,5)-D) и мотив C (GDD) пространственно соседствуют; остатки аспарагиновой кислоты этих мотивов подразумеваются в связывании Mg 2+ и/или Mn 2+ . Остаток аспарагина мотива B участвует в выборе рибонуклеозидтрифосфатов по сравнению с dNTP и, таким образом, определяет, синтезируется ли РНК, а не ДНК. [17] Организация домена [18] и 3D-структура каталитического центра широкого спектра RdRps, даже тех, у которых общая гомология последовательностей низкая, сохраняются. Каталитический центр образован несколькими мотивами, содержащими консервативные аминокислотные остатки. [ необходима цитата ]
Эукариотическая РНК-интерференция требует клеточного RdRp (c RdRp). В отличие от полимераз «руки», они напоминают упрощенные многосубъединичные DdRP, особенно в каталитических субъединицах β/β', в том, что они используют два набора двойных psi β-стволов в активном центре. QDE1 ( Q9Y7G6 ) в Neurospora crassa , который имеет оба ствола в одной цепи, [19] является примером такого фермента ac RdRp. [20] Гомологи бактериофагов c RdRp, включая похожий одноцепочечный DdRp yonO ( O31945 ), по-видимому, ближе к c RdRps, чем DdRP. [8] [21]
Вирусы
Четыре суперсемейства вирусов охватывают все РНК-содержащие вирусы без стадии ДНК:
Вирусы, содержащие положительную цепь РНК или двухцепочечную РНК, за исключением ретровирусов и Birnaviridae
Все эукариотические вирусы с положительной цепью РНК без стадии ДНК, такие как Coronaviridae
Все РНК-содержащие бактериофаги ; два семейства РНК-содержащих бактериофагов — это Fiersviridae (положительные одноцепочечные РНК-фаги) и Cystoviridae (двуцепочечные РНК-фаги)
Флавивирусы производят полипротеин из генома ssRNA. Полипротеин расщепляется на ряд продуктов, одним из которых является NS5, RdRp. Он обладает короткими областями и мотивами, гомологичными другим RdRps. [22]
РНК-репликазы , обнаруженные в вирусах с положительной цепью ssRNA, связаны друг с другом, образуя три больших суперсемейства. [23] Бирнавирусная РНК-репликация уникальна тем, что у нее отсутствует мотив C (GDD) в ладони. [24] Мононегавирусный RdRp (PDB 5A22) был автоматически классифицирован как аналогичный (+)−ssRNA RdRps, в частности, одному из Pestivirus и одному из Leviviridae . [25] Буньявирусный мономер RdRp (PDB 5AMQ) напоминает гетеротримерный комплекс ортомиксовирусного (гриппа; PDB 4WSB) RdRp. [26]
Поскольку это белок, универсальный для РНК-содержащих вирусов, RdRp является полезным маркером для понимания их эволюции. [27] [28]
Рекомбинация
При репликации своего генома (+)ssRNA полиовирусный RdRp способен осуществлять рекомбинацию . Рекомбинация, по-видимому, происходит с помощью механизма выбора копирования, в котором RdRp переключает шаблоны (+)ssRNA во время синтеза отрицательной цепи. [29] Частота рекомбинации частично определяется точностью репликации RdRp. [30] Варианты RdRp с высокой точностью репликации демонстрируют сниженную рекомбинацию, а RdRps с низкой точностью демонстрируют повышенную рекомбинацию. [30] Рекомбинация путем переключения цепи RdRp часто происходит во время репликации в кармовирусах растений (+)ssRNA и вирусах томбуса . [31]
Внутригенная комплементарность
Вирус Сендай (семейство Paramyxoviridae ) имеет линейный, одноцепочечный, отрицательно-полярный, несегментированный РНК-геном. Вирусный RdRp состоит из двух вирус-кодируемых субъединиц, меньшей P и большей L. Тестирование различных неактивных мутантов RdRp с дефектами по всей длине субъединицы L в парных комбинациях позволило наблюдать восстановление синтеза вирусной РНК в некоторых комбинациях. [32] Это положительное взаимодействие L–L называется внутригенной комплементацией и указывает на то, что белок L является олигомером в вирусном РНК-полимеразном комплексе. [ необходима цитата ]
Медикаментозная терапия
RdRps могут использоваться в качестве лекарственных мишеней для вирусных патогенов, поскольку их функция не является необходимой для выживания эукариот. При ингибировании функции RdRp новые РНК не могут быть реплицированы из цепи РНК-матрицы, однако ДНК-зависимая РНК-полимераза остается функциональной.
Некоторые противовирусные препараты против гепатита С и COVID-19 специально нацелены на RdRp. К ним относятся софосбувир и рибавирин против гепатита С [33] и ремдесивир , одобренный FDA препарат против COVID-19
Трифосфат GS-441524 является субстратом для RdRp, но не для полимераз млекопитающих. Он приводит к преждевременному обрыву цепи и ингибированию репликации вируса. Трифосфат GS-441524 является биологически активной формой ремдесивира. Ремдесивир классифицируется как аналог нуклеотида , который ингибирует функцию RdRp путем ковалентного связывания и прерывания терминации зарождающейся РНК посредством ранней или отсроченной терминации или предотвращения дальнейшего удлинения полинуклеотида РНК. [34] [35] Это раннее завершение приводит к нефункциональной РНК, которая деградирует в ходе нормальных клеточных процессов.
РНК-интерференция
Использование RdRp играет важную роль в РНК-интерференции у эукариот, процессе, используемом для подавления экспрессии генов посредством связывания малых интерферирующих РНК ( siRNAs ) с мРНК, что делает их неактивными. [36] Эукариотический RdRp становится активным в присутствии dsRNA и менее широко распространен, чем другие компоненты РНКi, поскольку он утрачен у некоторых животных, хотя все еще встречается у C. elegans , P. tetraurelia , [37] и растений . [38] Это присутствие dsRNA запускает активацию процессов RdRp и РНКi, инициируя инициацию транскрипции РНК посредством введения siRNAs. [37] У C. elegans siRNAs интегрированы в комплекс подавления, индуцированный РНК, RISC , который работает вместе с мРНК, нацеленными на вмешательство, для привлечения большего количества RdRps для синтеза большего количества вторичных siRNAs и подавления экспрессии генов. [39]
^ См. клан Pfam для других семейств (+)ssRNA/dsRNA.
^ (−)ssРНК-полимераза.
Ссылки
^ Кунин EV, Горбаленя AE, Чумаков KM (июль 1989). "Предварительная идентификация РНК-зависимых РНК-полимераз вирусов dsRNA и их связь с вирусными полимеразами положительной цепи РНК". FEBS Letters . 252 (1–2): 42–46. Bibcode :1989FEBSL.252...42K. doi :10.1016/0014-5793(89)80886-5. PMID 2759231. S2CID 36482110.
^ Zanotto PM, Gibbs MJ, Gould EA, Holmes EC (сентябрь 1996 г.). «Переоценка высшей таксономии вирусов на основе РНК-полимераз». Журнал вирусологии . 70 (9): 6083–6096. doi :10.1128 / JVI.70.9.6083-6096.1996. PMC 190630. PMID 8709232.
^ Baltimore D, Franklin RM (октябрь 1963 г.). «Новая полимераза рибонуклеиновой кислоты, появляющаяся после заражения L-клеток менговирусом». Журнал биологической химии . 238 (10): 3395–3400. doi : 10.1016/S0021-9258(18)48679-6 . PMID 14085393.
^ Suttle CA (сентябрь 2005 г.). «Вирусы в море». Nature . 437 (7057): 356–361. Bibcode :2005Natur.437..356S. doi :10.1038/nature04160. PMID 16163346. S2CID 4370363.
^ Weiner AM (январь 1988). «Эукариотические ядерные теломеры: молекулярные ископаемые мира РНП?». Cell . 52 (2): 155–158. doi :10.1016/0092-8674(88)90501-6. PMID 2449282. S2CID 11491076.
^ Докинз Р. (1996). Слепой часовщик (PDF) (3-е изд.). Лондон: WW Norton&Company. п. 129. ИСБН978-0-393-35309-9.
^ Timm C, Gupta A, Yin J (август 2015 г.). «Надежная кинетика РНК-вируса: скорости транскрипции задаются уровнями генома». Биотехнология и биоинженерия . 112 (8): 1655–1662. doi :10.1002/bit.25578. PMC 5653219. PMID 25726926 .
^ ab Iyer LM, Koonin EV, Aravind L (январь 2003 г.). "Эволюционная связь между каталитическими субъединицами ДНК-зависимых РНК-полимераз и эукариотическими РНК-зависимыми РНК-полимеразами и происхождение РНК-полимераз". BMC Structural Biology . 3 : 1. doi : 10.1186/1472-6807-3-1 . PMC 151600 . PMID 12553882.
^ Tan FL, Yin JQ (декабрь 2004 г.). «РНК-интерференция, новая терапевтическая стратегия против вирусной инфекции». Cell Research . 14 (6): 460–466. doi :10.1038/sj.cr.7290248. PMC 7092015. PMID 15625012 .
^ Zong J, Yao X, Yin J, Zhang D, Ma H (ноябрь 2009 г.). «Эволюция генов РНК-зависимой РНК-полимеразы (RdRP): дупликации и возможные потери до и после расхождения основных эукариотических групп». Gene . 447 (1): 29–39. doi :10.1016/j.gene.2009.07.004. PMID 19616606.
^ abc Wu J, Gong P (январь 2018 г.). «Визуализация цикла добавления нуклеотидов вирусной РНК-зависимой РНК-полимеразы». Вирусы . 10 (1): 24. doi : 10.3390/v10010024 . PMC 5795437 . PMID 29300357.
^ ab Shu B, Gong P (июль 2016 г.). «Структурная основа вирусного РНК-зависимого РНК-полимеразного катализа и транслокации». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 113 (28): E4005–E4014. Bibcode : 2016PNAS..113E4005S. doi : 10.1073 /pnas.1602591113 . PMC 4948327. PMID 27339134.
^ abcd Venkataraman S, Prasad BV, Selvarajan R (февраль 2018 г.). "РНК- зависимые РНК-полимеразы: взгляд из структуры, функции и эволюции". Вирусы . 10 (2): 76. doi : 10.3390/v10020076 . PMC 5850383. PMID 29439438.
^ Adkins S, Stawicki SS, Faurote G, Siegel RW, Kao CC (апрель 1998 г.). «Механистический анализ синтеза РНК РНК-зависимой РНК-полимеразой из двух промоторов выявляет сходство с ДНК-зависимой РНК-полимеразой». RNA . 4 (4): 455–470. PMC 1369631 . PMID 9630251.
^ Fitzsimmons WJ, Woods RJ, McCrone JT, Woodman A, Arnold JJ, Yennawar M и др. (июнь 2018 г.). «Компромисс скорости и точности определяет скорость мутации и вирулентность РНК-вируса». PLOS Biology . 16 (6): e2006459. doi : 10.1371/journal.pbio.2006459 . PMC 6040757. PMID 29953453 .
^ Gohara DW, Crotty S, Arnold JJ, Yoder JD, Andino R, Cameron CE (август 2000 г.). «Полиовирусная РНК-зависимая РНК-полимераза (3Dpol): структурный, биохимический и биологический анализ консервативных структурных мотивов A и B». Журнал биологической химии . 275 (33): 25523–25532. doi : 10.1074/jbc.M002671200 . PMID 10827187.
^ O'Reilly EK, Kao CC (декабрь 1998 г.). «Анализ структуры и функции РНК-зависимой РНК-полимеразы на основе известных структур полимеразы и компьютерных предсказаний вторичной структуры». Вирусология . 252 (2): 287–303. doi : 10.1006/viro.1998.9463 . PMID 9878607.
^ Sauguet L (сентябрь 2019 г.). «Расширенное суперсемейство полимераз с двумя стволами: структура, функция и эволюция». Журнал молекулярной биологии . 431 (20): 4167–4183. doi : 10.1016/j.jmb.2019.05.017 . PMID 31103775.
^ Вернер Ф., Громанн Д. (февраль 2011 г.). «Эволюция многосубъединичных РНК-полимераз в трех доменах жизни». Nature Reviews. Микробиология . 9 (2): 85–98. doi :10.1038/nrmicro2507. PMID 21233849. S2CID 30004345.
^ Forrest D, James K, Yuzenkova Y, Zenkin N (июнь 2017 г.). «Однопептидная ДНК-зависимая РНК-полимераза, гомологичная многосубъединичной РНК-полимеразе». Nature Communications . 8 : 15774. Bibcode :2017NatCo...815774F. doi :10.1038/ncomms15774. PMC 5467207 . PMID 28585540.
^ Tan BH, Fu J, Sugrue RJ, Yap EH, Chan YC, Tan YH (февраль 1996 г.). «Рекомбинантный белок NS5 вируса лихорадки денге типа 1, экспрессируемый в Escherichia coli, проявляет РНК-зависимую РНК-полимеразную активность». Вирусология . 216 (2): 317–325. doi : 10.1006/viro.1996.0067 . PMID 8607261.
^ Кунин EV (сентябрь 1991). "Филогения РНК-зависимых РНК-полимераз вирусов с положительной цепью РНК". Журнал общей вирусологии . 72 ( Pt 9) (9): 2197–2206. doi : 10.1099/0022-1317-72-9-2197 . PMID 1895057.
^ Shwed PS, Dobos P, Cameron LA, Vakharia VN, Duncan R (май 2002 г.). «Белки VP1 вируса Бирнавируса образуют отдельную подгруппу РНК-зависимых РНК-полимераз, лишенных мотива GDD». Вирусология . 296 (2): 241–250. doi : 10.1006/viro.2001.1334 . PMID 12069523.
^ Структурные сходства сущностей в PDB 5A22. Архивировано 03.04.2019 на Wayback Machine .
^ Gerlach P, Malet H, Cusack S, Reguera J (июнь 2015 г.). «Структурные исследования репликации буньявируса и ее регуляции с помощью промотора vRNA». Cell . 161 (6): 1267–1279. doi :10.1016/j.cell.2015.05.006. PMC 4459711 . PMID 26004069.
^ Вольф Ю.И., Казлаускас Д., Иранзо Дж., Люсия-Санс А., Кун Дж.Х., Крупович М. и др. (ноябрь 2018 г.). «Происхождение и эволюция глобального РНК-вирома». мБио . 9 (6). doi : 10.1128/mBio.02329-18. ПМК 6282212 . ПМИД 30482837.
^ Черный Дж, Черна Болфикова Б, Вальдес Дж. Дж., Грубхоффер Л., Ружек Д. (2014). «Эволюция третичной структуры вирусных РНК-зависимых полимераз». ПЛОС ОДИН . 9 (5): е96070. Бибкод : 2014PLoSO...996070C. дои : 10.1371/journal.pone.0096070 . ПМК 4015915 . ПМИД 24816789.
^ Киркегаард К, Балтимор Д (ноябрь 1986 г.). «Механизм рекомбинации РНК в полиовирусе». Cell . 47 (3): 433–443. doi :10.1016/0092-8674(86)90600-8. PMC 7133339 . PMID 3021340.
^ ab Woodman A, Arnold JJ, Cameron CE, Evans DJ (август 2016 г.). «Биохимический и генетический анализ роли вирусной полимеразы в рекомбинации энтеровирусов». Nucleic Acids Research . 44 (14): 6883–6895. doi :10.1093/nar/gkw567. PMC 5001610. PMID 27317698 .
^ Cheng CP, Nagy PD (ноябрь 2003 г.). «Механизм рекомбинации РНК в вирусах кармо- и томбуса: доказательства переключения шаблона РНК-зависимой РНК-полимеразой in vitro». Журнал вирусологии . 77 (22): 12033–12047. doi :10.1128/jvi.77.22.12033-12047.2003. PMC 254248. PMID 14581540 .
^ Smallwood S, Cevik B, Moyer SA (декабрь 2002 г.). «Внутригенная комплементация и олигомеризация L-субъединицы РНК-полимеразы вируса Сендай». Вирусология . 304 (2): 235–245. doi : 10.1006/viro.2002.1720 . PMID 12504565.
^ Waheed Y, Bhatti A, Ashraf M (март 2013 г.). «РНК-зависимая РНК-полимераза вируса гепатита С: потенциальная цель для разработки противовирусных препаратов». Инфекция, генетика и эволюция . 14 : 247–257. Bibcode : 2013InfGE..14..247W. doi : 10.1016/j.meegid.2012.12.004. PMID 23291407.
^ Yin W, Mao C, Luan X, Shen DD, Shen Q, Su H и др. (июнь 2020 г.). «Структурная основа ингибирования РНК-зависимой РНК-полимеразы SARS-CoV-2 ремдесивиром». Science . 368 (6498): 1499–1504. Bibcode :2020Sci...368.1499Y. doi :10.1126/science.abc1560. PMC 7199908 . PMID 32358203.
^ Malin JJ, Suárez I, Priesner V, Fätkenheuer G, Rybniker J (декабрь 2020 г.). «Ремдесивир против COVID-19 и других вирусных заболеваний». Clinical Microbiology Reviews . 34 (1). doi :10.1128/CMR.00162-20. PMC 7566896. PMID 33055231 .
^ Simaan JA, Aviado DM (ноябрь 1975). «Гемодинамические эффекты аэрозольных пропеллентов. II. Легочное кровообращение у собак». Токсикология . 5 (2): 139–146. Bibcode : 1975Toxgy...5..139S. doi : 10.1016/0300-483x(75)90110-9. PMID 1873.
^ ab Marker S, Le Mouël A, Meyer E, Simon M (июль 2010 г.). «Для РНК-интерференции, вызванной двухцепочечной РНК по сравнению с укороченными трансгенами в Paramecium tetraurelia, требуются отдельные РНК-зависимые РНК-полимеразы». Nucleic Acids Research . 38 (12): 4092–4107. doi :10.1093/nar/gkq131. PMC 2896523 . PMID 20200046.
^ Willmann MR, Endres MW, Cook RT, Gregory BD (июль 2011 г.). «Функции РНК-зависимых РНК-полимераз у Arabidopsis». The Arabidopsis Book . 9 : e0146. doi :10.1199/tab.0146. PMC 3268507. PMID 22303271 .
^ Чжан С, Рувкун Г (август 2012 г.). «Новые идеи в амплификации siRNA и РНКi». РНК-биология . 9 (8): 1045–1049. doi :10.4161/rna.21246. PMC 3551858. PMID 22858672 .