stringtranslate.com

Эндодупликация

Эндоредупликация (также называемая эндорепликацией или эндоциклингом ) — это репликация ядерного генома при отсутствии митоза , что приводит к повышенному содержанию ядерных генов и полиплоидии . Эндоредупликацию можно понимать просто как вариант формы митотического клеточного цикла (G1-S-G2-M), в котором митоз полностью обходится из-за модуляции активности циклин-зависимой киназы (CDK). [1] [2] [3] [4] Примеры эндоредупликации, характерные для членистоногих , млекопитающих и растений , позволяют предположить, что это универсальный механизм развития, ответственный за дифференцировку и морфогенез типов клеток, выполняющих множество биологических функций. [1] [2] Хотя эндоредупликация часто ограничивается определенными типами клеток у животных, она значительно более распространена у растений, так что полиплоидию можно обнаружить в большинстве растительных тканей. [5] Полиплоидия и анеуплоидия — распространенные явления в раковых клетках. [6] Учитывая, что онкогенез и эндоредупликация, вероятно, включают в себя подрыв общих механизмов регуляции клеточного цикла, глубокое понимание эндоредупликации может дать важную информацию для биологии рака.

Примеры в природе

Эндоредупликационные типы клеток, которые широко изучались на модельных организмах.

Эндоредупликация, эндомитоз и политенизация

Эндоредупликация, эндомитоз и политенизация — это три разных процесса, приводящие к полиплоидизации клетки регулируемым образом. В эндоредупликационных клетках полностью пропускают фазу М , выходя из митотического клеточного цикла в фазе G2 после завершения фазы S несколько раз, что приводит к образованию мононуклеированной полиплоидной клетки. В результате в клетке образуется вдвое больше копий каждой хромосомы на повторение S-фазы. [17] Эндомитоз — это тип вариации клеточного цикла, при котором митоз инициируется, но останавливается во время анафазы и, таким образом, цитокинез не завершается. В отличие от клетки, подвергающейся эндоредупликации, клетка имеет несколько ядер. [17] [18] Следовательно, в зависимости от того, насколько далеко клетка прогрессирует в результате митоза, это приведет к образованию одноядерной или двуядерной полиплоидной клетки. Политенизация возникает при недостаточной или чрезмерной амплификации некоторых геномных областей, создавая политенные хромосомы . [3] [4]

Эндоциклизм против эндомитоза

Биологическое значение

На основании широкого спектра типов клеток, в которых происходит эндоредупликация, было создано множество гипотез, объясняющих функциональное значение этого явления. [1] [2] К сожалению, экспериментальные данные, подтверждающие эти выводы, несколько ограничены.

Дифференциация клеток

В развивающихся тканях растений переход от митоза к эндоредупликации часто совпадает с клеточной дифференцировкой и морфогенезом . [19] Однако еще предстоит определить, способствуют ли эндоредупликация и полиплоидия дифференцировке клеток или наоборот. Направленное ингибирование эндоредупликации в предшественниках трихом приводит к образованию многоклеточных трихом, которые демонстрируют относительно нормальную морфологию, но в конечном итоге дедифференцируются и подвергаются абсорбции в эпидермис листа . [20] Этот результат предполагает, что эндоредупликация и полиплоидия могут быть необходимы для поддержания идентичности клеток.

Размер клетки/организма

Плоидность клеток часто коррелирует с размером клеток [13] [15] , а в некоторых случаях нарушение эндоредупликации приводит к уменьшению размера клеток и тканей [21], что позволяет предположить, что эндоредупликация может служить механизмом роста тканей. В отличие от митоза, эндоредупликация не требует перестройки цитоскелета или образования новой клеточной мембраны и часто происходит в клетках, которые уже дифференцировались. По существу, он может представлять собой энергетически эффективную альтернативу клеточной пролиферации среди дифференцированных типов клеток, которые больше не могут позволить себе митоз. [22] Хотя в литературе широко распространены доказательства, устанавливающие связь между плоидностью и размером ткани, существуют и противоположные примеры. [19]

Оогенез и эмбриональное развитие

Эндоредупликация обычно наблюдается в клетках, ответственных за питание и защиту ооцитов и эмбрионов . Было высказано предположение, что увеличение числа копий генов может позволить обеспечить массовое производство белков, необходимых для удовлетворения метаболических потребностей эмбриогенеза и раннего развития. [1] В соответствии с этим представлением, мутация онкогена Myc в клетках фолликула дрозофилы приводит к снижению эндоредупликации и абортивному оогенезу . [23] Однако снижение эндоредупликации в эндосперме кукурузы оказывает ограниченное влияние на накопление крахмала и запасных белков , что позволяет предположить, что пищевые потребности развивающегося эмбриона могут включать нуклеотиды , составляющие полиплоидный геном, а не белки, которые он кодирует. [24]

Буферизация генома

Другая гипотеза заключается в том, что эндоредупликация защищает от повреждений и мутаций ДНК, поскольку обеспечивает дополнительные копии важных генов . [1] Однако это понятие является чисто умозрительным, и существует ограниченное количество доказательств обратного. Например, анализ полиплоидных штаммов дрожжей показывает, что они более чувствительны к радиации , чем диплоидные штаммы. [25]

Стрессовая реакция

Исследования на растениях показывают, что эндоредупликация также может играть роль в модуляции реакций на стресс. Управляя экспрессией E2fe (репрессора эндоциклирования у растений), исследователи смогли продемонстрировать, что повышенная плоидность клеток уменьшает негативное влияние стресса засухи на размер листьев. [26] Учитывая, что сидячий образ жизни растений требует способности адаптироваться к условиям окружающей среды, интересно предположить, что широко распространенная полиплоидизация способствует пластичности их развития.

Генетический контроль эндорепликации

Наиболее изученный пример перехода от митоза к эндоредупликации происходит в фолликулярных клетках Drosophila и активируется передачей сигналов Notch . [27] Вступление в эндоредупликацию включает модуляцию активности митотической и S-фазной циклин-зависимой киназы (CDK). [28] Ингибирование активности М-фазы CDK достигается посредством активации транскрипции Cdh/fzr и репрессии регуляторной строки G2-M/ cdc25 . [28] [29] Cdh/fzr отвечает за активацию комплекса, способствующего анафазе (APC) , и последующий протеолиз митотических циклинов . String/cdc25 представляет собой фосфатазу , которая стимулирует активность митотического комплекса циклин-CDK. Повышение активности S-фазы CDK достигается посредством репрессии транскрипции ингибирующей киназы дакапо. Вместе эти изменения позволяют обойти вход в митоз, прогрессию через G1 и вход в S-фазу . Индукция эндомитоза в мегакариоцитах млекопитающих включает активацию рецептора c - mpl цитокином тромбопоэтина (ТПО) и опосредована передачей сигналов ERK1/2. [30] Как и в случае с клетками фолликула дрозофилы, эндоредупликация в мегакариоцитах является результатом активации S-фазных комплексов циклин-CDK и ингибирования митотической активности циклин-CDK. [31] [32]

Notch-регуляция эндоциклинга

Вход в S-фазу во время эндоредупликации (и митоза) регулируется посредством образования пререпликативного комплекса (пре-РК) в точках начала репликации, за которым следует рекрутирование и активация аппарата репликации ДНК . В контексте эндоредупликации этим событиям способствуют колебания активности циклина E - Cdk2 . Активность циклина E-Cdk2 стимулирует рекрутирование и активацию механизма репликации, [33] , но она также ингибирует образование пре-RC, [34], предположительно, чтобы гарантировать, что за цикл происходит только один раунд репликации. Неспособность поддерживать контроль над образованием пре-РК в начале репликации приводит к явлению, известному как « ререпликация », которое часто встречается в раковых клетках. [2] Механизм, с помощью которого циклин E-Cdk2 ингибирует образование пре-RC, включает подавление APC -Cdh1-опосредованного протеолиза и накопление белка Geminin , который отвечает за секвестрацию компонента pre-RC Cdt1 . [35] [36]

Колебания активности циклина E - Cdk2 модулируются посредством транскрипционных и посттранскрипционных механизмов. Экспрессия циклина E активируется факторами транскрипции E2F , которые, как было показано, необходимы для эндоредупликации. [37] [38] [39] Недавние работы показывают, что наблюдаемые колебания уровней белка E2F и циклина E являются результатом петли отрицательной обратной связи, включающей Cul4-зависимое убиквитинирование и деградацию E2F. [40] Посттранскрипционная регуляция активности циклина E-Cdk2 включает Ago/Fbw7-опосредованную протеолитическую деградацию циклина E [41] [42] и прямое ингибирование такими факторами, как Dacapo и p57 . [43] [44]

Премейотический эндомитоз у однополых позвоночных

Однополые саламандры (род Ambystoma ) — древнейшая известная однополая линия позвоночных, возникшая около 5 миллионов лет назад. [45] У этих полиплоидных однополых самок дополнительная премейотическая эндомитотическая репликация генома удваивает количество хромосом. [46] В результате зрелые яйца, которые образуются после двух мейотических делений, имеют ту же плоидность, что и соматические клетки взрослой самки саламандры. Считается, что синапс и рекомбинация во время профазы I мейоза у этих однополых самок обычно происходят между идентичными сестринскими хромосомами, а иногда и между гомологичными хромосомами. Таким образом, генетических вариаций практически не возникает. Рекомбинация между гомеологичными хромосомами происходит редко, если вообще происходит. [46]

Рекомендации

  1. ^ abcde Эдгар Б.А., Орр-Уивер Т.Л. (2001). «Клеточные циклы эндорепликации: больше за меньшие деньги». Клетка . 105 (3): 297–306. дои : 10.1016/S0092-8674(01)00334-8 . ПМИД  11348589.
  2. ^ abcd Ли Х.О., Дэвидсон Дж.М., Дуронио Р.Дж. (2008). «Эндорепликация: полиплоидия с целью». Гены и развитие . 23 (21): 2461–77. дои : 10.1101/gad.1829209. ПМЦ 2779750 . ПМИД  19884253. 
  3. ^ аб Эдгар Б.А., Зильке Н, Гутьеррес С (21 февраля 2014 г.). «Эндоциклы: повторяющиеся эволюционные инновации для постмитотического роста клеток». Nature Reviews Молекулярно-клеточная биология . 15 (3): 197–210. дои : 10.1038/nrm3756. ISSN  1471-0080. PMID  24556841. S2CID  641731.
  4. ^ ab Орр-Уивер TL (2015). «Чем больше, тем лучше: роль полиплоидии в органогенезе». Тенденции в генетике . 31 (6): 307–315. дои : 10.1016/j.tig.2015.03.011. ПМЦ 4537166 . ПМИД  25921783. 
  5. ^ Гэлбрейт Д.В., Харкинс К.Р., Кнапп С. (1991). «Системная эндополиплоидия у Arabidopsis thaliana». Физиология растений . 96 (3): 985–9. дои : 10.1104/стр.96.3.985. ПМЦ 1080875 . ПМИД  16668285. 
  6. ^ Сторхова З, Пеллман Д (2004). «От полиплоидии к анеуплоидии, нестабильности генома и раку». Nature Reviews Молекулярно-клеточная биология . 5 (1): 45–54. дои : 10.1038/nrm1276. PMID  14708009. S2CID  11985415.
  7. ^ Член парламента Хаммонда, компакт-диск Лэрда (1985). «Контроль репликации ДНК и пространственное распределение определенных последовательностей ДНК в клетках слюнных желез Drosophila melanogaster ». Хромосома . 91 (3–4): 279–286. дои : 10.1007/BF00328223. PMID  3920018. S2CID  1515555.
  8. ^ Член парламента Хаммонда, компакт-диск Лэрда (1985). «Структура хромосом и репликация ДНК в клетках-питомниках и фолликулах Drosophila melanogaster ». Хромосома . 91 (3–4): 267–278. дои : 10.1007/BF00328222. PMID  3920017. S2CID  7919061.
  9. ^ Равид К., Лу Дж., Зиммет Дж.М., Джонс М.Р. (2002). «Путь к полиплоидии: пример мегакариоцитов». Журнал клеточной физиологии . 190 (1): 7–20. дои : 10.1002/jcp.10035. PMID  11807806. S2CID  37297740.
  10. ^ Ван М.Ю., Чен Ф., Лау Дж.Т., Ху Ю.П. (18 мая 2017 г.). «Полиплоидизация гепатоцитов и ее связь с патофизиологическими процессами». Смерть клеток и болезни . 8 (5): е2805. doi : 10.1038/cddis.2017.167. ПМК 5520697 . ПМИД  28518148. 
  11. ^ Кросс Дж.К. (2005). «Как сделать плаценту: Механизмы дифференцировки клеток трофобласта у мышей-обзор». Плацента . 26 : С3–9. doi :10.1016/j.placenta.2005.01.015. ПМИД  15837063.
  12. ^ Хулскамп М., Шнитгер А., Фолкерс Ю. (1999). Формирование паттернов и дифференциация клеток: трихомы Arabidopsis как генетическая модельная система . Международный обзор цитологии. Том. 186. стр. 147–178. дои : 10.1016/S0074-7696(08)61053-0. ISBN 978-0-12-364590-6. ПМИД  9770299.
  13. ^ аб Мелараньо Дж. Э., Мехротра Б., Коулман А. В. (1993). «Связь между эндополиплоидией и размером клеток в эпидермальной ткани Arabidopsis». Растительная клетка . 5 (11): 1661–8. дои : 10.1105/tpc.5.11.1661. JSTOR  3869747. PMC 160394 . ПМИД  12271050. 
  14. ^ Сабелли П.А., Ларкинс Б.А. (2009). «Развитие эндосперма у трав». Физиология растений . 149 (1): 14–26. дои : 10.1104/стр.108.129437. ПМЦ 2613697 . ПМИД  19126691. 
  15. ^ аб Флемминг А.Дж., Шен З., Кунья А., Эммонс С.В., Лерой А.М. (2000). «Соматическая полиплоидизация и клеточная пролиферация приводят к эволюции размеров тела нематод». ПНАС . 97 (10): 5285–90. Бибкод : 2000PNAS...97.5285F. дои : 10.1073/pnas.97.10.5285 . ПМК 25820 . ПМИД  10805788. 
  16. ^ Hedgecock EM, White JG (январь 1985 г.). «Полиплоидные ткани нематоды Caenorhabditis elegans». Биология развития . 107 (1): 128–133. дои : 10.1016/0012-1606(85)90381-1. ISSN  0012-1606. ПМИД  2578115.
  17. ^ аб Зилке Н., Эдгар Б.А., ДеПамфилис М.Л. (1 января 2013 г.). «Эндорепликация». Перспективы Колд-Спринг-Харбор в биологии . 5 (1): а012948. doi : 10.1101/cshperspect.a012948. ISSN  1943-0264. ПМЦ 3579398 . ПМИД  23284048. 
  18. ↑ Шу З, Роу С, Дэн ВМ (июнь 2018 г.). «Эндорепликация: хорошая, плохая и уродливая». Тенденции в клеточной биологии . 28 (6): 465–474. doi :10.1016/j.tcb.2018.02.006. ISSN  0962-8924. ПМК 5962415 . ПМИД  29567370. 
  19. ^ аб Инзе Д., Де Вейлдер Л. (2006). «Регуляция клеточного цикла в развитии растений». Ежегодный обзор генетики . 40 : 77–105. doi : 10.1146/annurev.genet.40.110405.090431. ПМИД  17094738.
  20. ^ Брамсипе Дж., Вестер К., Вайнл С., Рудбаркелари Ф., Касили Р., Ларкин Дж.К., Хулскамп М., Шниттгер А. (2010). Цюй ЖЖ (ред.). «Эндорепликация контролирует поддержание судьбы клеток». ПЛОС Генетика . 6 (6): e1000996. дои : 10.1371/journal.pgen.1000996 . ПМЦ 2891705 . ПМИД  20585618. 
  21. ^ Лозано Э., Саес А.Г., Флемминг А.Дж., Кунья А., Леруа А.М. (2006). «Регуляция роста плоидностью Caenorhabditis elegans». Современная биология . 16 (5): 493–8. Бибкод : 2006CBio...16..493L. дои : 10.1016/j.cub.2006.01.048 . ПМИД  16527744.
  22. ^ Кондороси Э., Рудье Ф., Жандро Э. (2000). «Контроль размера растительных клеток: выращивание за счет плоидности?». Современное мнение в области биологии растений . 3 (6): 488–492. Бибкод : 2000COPB....3..488K. дои : 10.1016/S1369-5266(00)00118-7. ПМИД  11074380.
  23. ^ Мейнс Дж.З., Стивенс Л.М., Тонг X, Штейн Д. (2004). «Дрозофила dMyc необходима для роста и эндорепликации клеток яичников». Разработка . 131 (4): 775–786. дои : 10.1242/dev.00932 . ПМИД  14724122.
  24. ^ Лейва-Нето Дж.Т., Графи Дж., Сабелли П.А., Данте Р.А., Ву Ю.М., Мэддок С., Гордон-Камм В.Дж., Ларкинс Б.А. (2004). «Доминантный отрицательный мутант циклин-зависимой киназы А уменьшает эндоредупликацию, но не размер клеток или экспрессию генов в эндосперме кукурузы». Растительная клетка . 16 (7): 1854–69. дои : 10.1105/tpc.022178. ПМК 514166 . ПМИД  15208390. 
  25. ^ Мортимер РК (1958). «Радиобиологические и генетические исследования полиплоидной серии (от гаплоидной до гексаплоидной) Saccharomyces cerevisiae». Радиационные исследования . 9 (3): 312–326. Бибкод : 1958РадР....9..312М. дои : 10.2307/3570795. JSTOR  3570795. PMID  13579200. S2CID  37053611.
  26. ^ Куксон С.Дж., Радзейвоски А., Гранье С. (2006). «Пластичность размеров клеток и листьев арабидопсиса: какова роль эндорепликации?». Растение, клетка и окружающая среда . 29 (7): 1273–83. дои : 10.1111/j.1365-3040.2006.01506.x . ПМИД  17080949.
  27. ^ Дэн В.М., Альтхаузер С., Руохала-Бейкер Х. (2001). «Передача сигналов Notch-Delta индуцирует переход от митотического клеточного цикла к эндоциклу в клетках фолликула дрозофилы ». Разработка . 128 (23): 4737–46. дои : 10.1242/dev.128.23.4737. ПМИД  11731454.
  28. ^ ab Щербата Х.Р., Альтхаузер С., Финдли С.Д., Руохола-Бейкер Х. (2004). «Переключение митоза на эндоцикл в клетках фолликула дрозофилы осуществляется посредством Notch-зависимой регуляции переходов клеточного цикла G1/S, G2/M и M/G1». Разработка . 131 (13): 3169–81. дои : 10.1242/dev.01172 . ПМИД  15175253.
  29. ^ Шеффер В., Альтхаузер С., Щербата Х.Р., Денг В.М., Руохола-Бейкер Х. (2004). «Notch-зависимая экспрессия Fizzy-родственного/Hec1/Cdh1 необходима для перехода от митоза к эндоциклу в клетках фолликула дрозофилы ». Современная биология . 14 (7): 630–6. Бибкод : 2004CBio...14..630S. дои : 10.1016/j.cub.2004.03.040. hdl : 11858/00-001M-0000-002D-1B8D-3 . PMID  15062106. S2CID  18877076.
  30. ^ Каушанский К (2005). «Молекулярные механизмы, контролирующие тромбопоэз». Журнал клинических исследований . 115 (12): 3339–47. дои : 10.1172/JCI26674. ПМЦ 1297257 . ПМИД  16322778. 
  31. ^ Гарсия П., Калес С. (1996). «Эндорепликация в линиях мегакариобластных клеток сопровождается устойчивой экспрессией циклинов G1/S и подавлением cdc25c». Онкоген . 13 (4): 695–703. ПМИД  8761290.
  32. ^ Чжан Ю, Ван З, Равид К. (1996). «Клеточный цикл в полиплоидных мегакариоцитах связан со снижением активности циклин B1-зависимой киназы cdc2». Журнал биологической химии . 271 (8): 4266–72. дои : 10.1074/jbc.271.8.4266 . ПМИД  8626773.
  33. ^ Су Т.Т., О'Фаррелл П.Х. (1998). «Хромосомная ассоциация поддерживающих минихромосомных белков в циклах эндорепликации дрозофилы». Журнал клеточной биологии . 140 (3): 451–460. дои : 10.1083/jcb.140.3.451. ПМК 2140170 . ПМИД  9456309. 
  34. ^ Ариас Э.Э., Уолтер Дж.К. (2004). «Сила в цифрах: предотвращение повторной репликации с помощью нескольких механизмов в эукариотических клетках». Гены и развитие . 21 (5): 497–518. дои : 10.1101/gad.1508907 . ПМИД  17344412.
  35. ^ Нарбонн-Рево К., Сенгер С., Пал М., Герр А., Ричардсон Х.Е., Асано М., Дик П., Лилли М.А. (2008). «APC/CFzr/Cdh1 способствует прогрессированию клеточного цикла во время эндоцикла дрозофилы». Разработка . 135 (8): 1451–61. дои : 10.1242/dev.016295 . ПМИД  18321983.
  36. ^ Зилке Н., Керингс С., Роттиг С., Ленер С., Шпренгер Ф. (2008). «Комплекс/циклосома, способствующий анафазе (APC/C), необходим для контроля ререпликации в циклах эндорепликации». Гены и развитие . 22 (12): 1690–1703. дои : 10.1101/gad.469108. ПМК 2428065 . ПМИД  18559483. 
  37. ^ Дуронио Р.Дж., О'Фаррелл П.Х. (1995). «Контроль развития перехода G1 в S у дрозофилы: циклин E является ограничивающей нижестоящей мишенью E2F». Гены и развитие . 9 (12): 1456–68. дои : 10.1101/gad.9.12.1456 . ПМИД  7601350.
  38. ^ Дуронио Р.Дж., О'Фаррелл П.Х., Се Дж.Э., Брук А., Дайсон Н. (1995). «Фактор транскрипции E2F необходим для S-фазы во время эмбриогенеза дрозофилы». Гены и развитие . 9 (12): 1445–55. дои : 10.1101/gad.9.12.1445 . ПМИД  7601349.
  39. ^ Дуронио Р.Дж., Боннетт ПК, О'Фаррелл ПХ (1998). «Мутации генов dDP, dE2F и циклина E дрозофилы раскрывают различную роль фактора транскрипции E2F-DP и циклина E во время перехода G1-S». Молекулярная и клеточная биология . 18 (1): 141–151. дои : 10.1128/MCB.18.1.141. ПМЦ 121467 . ПМИД  9418862. 
  40. ^ Шибутани С.Т., де ла Круз А.Ф., Тран В., Турбифилл В.Дж., Рейс Т., Эдгар Б.А., Дуронио Р.Дж. (2008). «Внутренняя негативная регуляция клеточного цикла, обеспечиваемая PIP-боксом и Cul4Cdt2-опосредованным разрушением E2f1 во время S-фазы». Развивающая клетка . 15 (6): 890–900. дои : 10.1016/j.devcel.2008.10.003. ПМЦ 2644461 . ПМИД  19081076. 
  41. ^ Кепп Д.М., Шефер Л.К., Йе X, Кейомарси К., Чу С., Харпер Дж.В., Элледж С.Дж. (2001). «Зависимое от фосфорилирования убиквитинирование циклина E убиквитинлигазой SCFFbw7». Наука . 294 (5540): 173–7. Бибкод : 2001Sci...294..173K. дои : 10.1126/science.1065203 . PMID  11533444. S2CID  23404627.
  42. ^ Моберг К.Х., Белл Д.В., Варер Д.К., Хабер Д.А., Харихаран И.К. (2001). «Архипелаг регулирует уровни циклина Е у дрозофилы и мутирует в линиях рака человека». Природа . 413 (6853): 311–6. дои : 10.1038/35095068. PMID  11565033. S2CID  4372821.
  43. ^ де Нуйдж Дж.К., Грабер К.Х., Харихаран И.К. (2001). «Экспрессия ингибитора циклинзависимой киназы Дакапо регулируется циклином Е». Механизмы развития . 97 (1–2): 73–83. дои : 10.1016/S0925-4773(00)00435-4 . ПМИД  11025208.
  44. ^ Улла З., Кон М.Дж., Яги Р., Васильев Л.Т., ДеПамфилис М.Л. (2008). «Дифференцировка стволовых клеток трофобласта в гигантские клетки запускается ингибированием p57/Kip2 активности CDK1». Гены и развитие . 22 (21): 3024–36. дои : 10.1101/gad.1718108. ПМЦ 2577795 . ПМИД  18981479. 
  45. ^ Би К., Богарт Дж. П. (2010). «Снова и снова: однополые саламандры (род Ambystoma) — старейшие однополые позвоночные». БМК Эвол. Биол . 10 (1): 238. Бибкод : 2010BMCEE..10..238B. дои : 10.1186/1471-2148-10-238 . ПМК 3020632 . ПМИД  20682056. 
  46. ^ аб Би К., Богарт Дж. П. (2010). «Исследование мейотического механизма межгеномных обменов путем геномной гибридизации in situ на хромосомах ламповой щетки однополой амбистомы (амфибия: Caudata)». Хромосома Рез . 18 (3): 371–82. дои : 10.1007/s10577-010-9121-3. PMID  20358399. S2CID  2015354.