Определение пола, зависящее от температуры ( TSD ), — это тип определения пола в зависимости от окружающей среды , при котором температуры, испытываемые во время эмбрионального/личиночного развития, определяют пол потомства. [1] Это наблюдается у рептилий и костистых рыб, а некоторые сообщения о его появлении у видов креветок. [2] [3] [4] [5] [6] TSD отличается от хромосомных систем определения пола , распространенных среди позвоночных. Это наиболее изученный тип определения пола в зависимости от окружающей среды (ESD). Также наблюдаются некоторые другие условия, например плотность, pH и цвет фона окружающей среды, которые изменяют соотношение полов, что можно классифицировать либо как определение пола, зависящее от температуры, либо как дифференциация пола, зависящая от температуры, в зависимости от задействованных механизмов. [7] В качестве механизмов определения пола TSD и генетическое определение пола (GSD) следует рассматривать эквивалентным образом, [8] что может привести к пересмотру статуса видов рыб, которые, как утверждается, имеют TSD при воздействии экстремальных температур вместо температуры, испытываемой во время развития в дикой природе, поскольку изменения в соотношении полов при изменении температуры имеют экологическую и эволюционную значимость. [7]
Хотя TSD наблюдался у многих видов рептилий и рыб, генетические различия между полами и молекулярные механизмы TSD не были определены. [7] Путь, опосредованный кортизолом, и эпигенетический регуляторный путь считаются потенциальными механизмами, вовлеченными в TSD. [7] [9]
На яйца влияет температура, при которой они инкубируются в средней трети эмбрионального развития . [10] Этот критический период инкубации известен как термочувствительный период. [11] Конкретное время определения пола известно благодаря нескольким авторам, установившим гистологическую хронологию половой дифференциации в гонадах черепах с TSD. [10]
Термочувствительный, или температурно-чувствительный, период — это период развития, когда пол определяется необратимо. Он используется в отношении видов с температурно-зависимым определением пола, таких как крокодилы и черепахи . [12] TSP обычно охватывает среднюю треть инкубации с конечными точками, определяемыми эмбриональной стадией при постоянных температурах. Степень TSP немного варьируется среди видов, [12] и развитие в яйцеводах должно быть принято во внимание у видов, где эмбрион находится на относительно поздней стадии развития при откладывании яиц (например, многие ящерицы). Температурные импульсы в течение термочувствительного периода часто достаточны для определения пола, но после TSP пол не реагирует на температуру, и смена пола невозможна. [12]
В рамках этого механизма были обнаружены два различных паттерна, названные Паттерн I и Паттерн II . Паттерн I далее подразделяется на IA и IB .
Модель IA имеет одну переходную зону, где из яиц преимущественно вылупляются самцы, если инкубируются ниже этой температурной зоны, и преимущественно вылупляются самки, если инкубируются выше нее. Модель IA встречается у большинства черепах , при этом переход между температурами, при которых вылупляются самцы, и температурами, при которых вылупляются самки, происходит в диапазоне температур всего лишь 1–2 °C . [15] Модель IB также имеет одну переходную зону, но самки вылупляются ниже нее, а самки — выше. Модель IB встречается у нескольких видов рыб [5] и гаттерии .
Модель II имеет две переходные зоны, при которых самцы доминируют при промежуточных температурах, а самки — при обеих крайностях. [14] Модель II встречается у некоторых черепах , ящериц и крокодилов . [16] Смешанное соотношение полов и (реже) интерсексуальные особи наблюдались при температуре определения пола или около нее. [15]
Было высказано предположение, что по сути все режимы TSD на самом деле являются режимом II , а те, которые отклоняются от ожидаемого режима самка-самец-самка, являются видами, чей жизнеспособный температурный диапазон не допускает экстремальных температур, необходимых для прохождения второй переходной зоны. [17]
Различие между хромосомными системами определения пола и TSD часто размыто, поскольку пол некоторых видов, таких как трехполосый сцинк Bassiana duperreyi и центральная бородатая агама Pogona vitticeps , определяется половыми хромосомами, но это перекрывается температурами, которые являются терпимыми, но экстремальными. Кроме того, эксперименты, проведенные при ключевой температуре, где температура неоднозначна в своем влиянии, продемонстрировали базовую генетическую предрасположенность к тому или иному полу.
Определение пола, зависящее от температуры, было впервые описано у Agama agama в 1966 году Мадлен Шарнье . [18]
Исследование 2015 года показало, что высокие температуры изменили экспрессию половых хромосом у австралийских ящериц-драконов . Ящерицы были самками и были способны вынашивать потомство, несмотря на наличие хромосом ZZ, обычно связанных с самцами ящериц. [19]
В 2018 году группа китайских и американских исследователей показала, что гистон H3 лизин 27 (H3K27) деметилаза KDM6B (JMJD3), эпигенетический модификатор, активирует развитие самцов у красноухих черепах , связываясь с промотором доминантного мужского гена [DMRT1]. Снижение экспрессии этого модификатора при 26 °C запускает смену пола с мужского на женский у большинства выживших эмбрионов. [20]
Исследования 2020 года выявили время принятия решения о гонадах у американского аллигатора, чтобы понять эффекты эстрогеновой сигнализации при TSD. Было установлено, что основным фактором в судьбе гонад является уровень тестикулярных генов и эстрогеновой сигнализации. Исследование показало, что критическое принятие решения о развитии яичек происходит на стадии 24-26, что позже известного TSP для продвижения самцов при TSD. Кроме того, более ранняя эстрогеновая сигнализация индуцировала развитие частей яичника. [21]
Синергизм между температурой и гормонами также был выявлен в этих системах. Введение эстрадиола при температурах, продуцирующих самцов, приводит к появлению самок, физиологически идентичных самкам, продуцируемым температурой. [22] Обратный эксперимент, самцы, произведенные при температурах самок, происходит только при введении неароматизируемого тестостерона или ингибитора ароматазы , что указывает на то, что фермент, ответственный за преобразование тестостерона в эстрадиол, ароматаза , играет роль в развитии самок. [23] Тем не менее, механизмы TSD все еще относительно неизвестны, но в некотором смысле TSD напоминает генетическое определение пола (GSD), особенно в отношении эффектов ароматазы в каждом процессе. [24] У некоторых видов рыб ароматаза присутствует как в яичниках самок, перенесших TSD, так и у самок, перенесших GSD, при этом не менее 85% кодирующих последовательностей каждой ароматазы идентичны, [25] что показывает, что ароматаза не является уникальной для TSD, и предполагает, что должен быть еще один фактор, который также влияет на TSD.
Гормоны и температура показывают признаки действия в одном и том же пути, в том смысле, что для возникновения полового сдвига требуется меньше гормонов, поскольку условия инкубации близки к основной температуре. Было высказано предположение [26] , что температура влияет на гены, кодирующие такие стероидогенные ферменты , и тестирование гомологичных путей GSD предоставило генную отправную точку. [27] Тем не менее, генетический путь определения пола у черепах TSD плохо изучен, и контролирующий механизм для приверженности самцу или самке не был идентифицирован. [28]
В то время как было замечено, что половые гормоны подвержены влиянию температуры, что потенциально изменяет половые фенотипы, определенные гены в пути дифференциации гонад демонстрируют экспрессию, зависящую от температуры. [29] У некоторых видов такие важные гены, определяющие пол, как DMRT1 [30] и те, которые участвуют в сигнальном пути Wnt [29], потенциально могут быть вовлечены в качестве генов, которые обеспечивают механизм (открывающий дверь для селективных сил) для эволюционного развития TSD. Было также показано, что ароматаза играет роль в развитии определенных опухолей. [31]
Адаптивное значение TSD в настоящее время не очень хорошо изучено. Одним из возможных объяснений того, что TSD распространено у амниот, является филогенетическая инерция — TSD является предковым состоянием в этой кладе и просто поддерживается в существующих линиях, потому что в настоящее время оно адаптивно нейтрально или почти таково. [32] Действительно, недавние филогенетические сравнительные анализы подразумевают единое происхождение TSD у большинства амниот около 300 миллионов лет, с повторной эволюцией TSD у чешуйчатых [33] и черепах [34] после того, как они независимо развили GSD. Следовательно, адаптивное значение TSD во всех, кроме самых последних, происхождениях TSD могло быть затушевано течением глубокого времени, при этом TSD потенциально поддерживается во многих кладах амниот просто потому, что оно работает «достаточно хорошо» (т.е. не имеет общих затрат на приспособленность в соответствии с объяснением филогенетической инерции).
Другие работы сосредоточены на теоретической модели 1977 года ( модель Чарнова – Булла ), [35] [36] предсказали, что отбор должен благоприятствовать TSD по сравнению с хромосомными системами, когда «среда развития по-разному влияет на приспособленность самцов и самок»; [2] эта теоретическая модель была эмпирически подтверждена тридцать лет спустя [2], но общность этой гипотезы для рептилий подвергается сомнению. Эта гипотеза подтверждается сохранением TSD в определенных популяциях пятнистого сцинка ( Niveoscincus ocellatus ), небольшой ящерицы в Тасмании, где выгодно иметь самок в начале сезона. Тепло в начале сезона обеспечивает выводки с преобладанием самок, у которых затем есть больше времени для роста и достижения зрелости и, возможно, размножения до того, как они испытают свою первую зиму, тем самым повышая приспособленность особи. [1]
В поддержку гипотезы Чарнова и Булла Уорнер и Шайн (2008) уверенно продемонстрировали, что температура инкубации влияет на репродуктивный успех самцов иначе, чем самок у ящериц Джеки-дракона ( Amphibolurus muricatus ), обрабатывая яйца химическими веществами, которые мешают биосинтезу стероидных гормонов. Эти химические вещества блокируют преобразование тестостерона в эстрадиол во время развития, поэтому потомство каждого пола может быть получено при любой температуре. Они обнаружили, что температуры вылупления, которые естественным образом производят каждый пол, максимизируют приспособленность каждого пола, что дает существенные эмпирические доказательства в поддержку модели Чарнова и Булла для рептилий. [2]
Спенсер и Джанзен (2014) нашли дополнительную поддержку модели Чарнова-Булла, инкубируя расписных черепах ( Chrysemys picta ) при разных температурах и измеряя различные характеристики, указывающие на приспособленность. Черепах инкубировали при температурах, при которых рождались только самцы, оба пола и только самки. Спенсер и Джанзен (2014) обнаружили, что детеныши из смешанных гнезд были менее энергоэффективны и росли медленнее, чем их однополые собратья, инкубированные при температурах, при которых рождались детеныши одного пола. Детеныши из температур, при которых рождались детеныши одного пола, также имели более высокую выживаемость в первый год, чем детеныши из температуры, при которой рождались детеныши обоих полов. TSD может быть выгодным и выбранным для черепах, поскольку энергетическая эффективность эмбриона и размер детеныша оптимизированы для каждого пола при температурах инкубации одного пола и являются показателями выживаемости в первый год. [37] Это говорит о том, что естественный отбор будет благоприятствовать TSD, поскольку TSD может повышать приспособленность потомства.
Альтернативная гипотеза адаптивного значения была предложена Балмером и Буллом в 1982 году [38] и поддержана работой Пена и др. (2010). Они предположили, что разрушительный отбор, вызванный изменением окружающей среды, может привести к эволюционному переходу от ESD к GSD. [38] Пен и др. (2010) рассматривают эволюционную дивергенцию в SDM посредством естественного отбора по соотношению полов. Изучая пятнистого сцинка, они заметили, что высокогорная популяция не была затронута температурой, однако существовала отрицательная корреляция между годовой температурой и соотношением полов в когортах в низинах. Высокогорья холоднее с более высокой величиной годового колебания температуры и более коротким сезоном активности, что задерживает половое созревание, поэтому GSD является предпочтительным, поэтому соотношение полов не искажено. Однако в низинах температуры более постоянны, а более длительный сезон активности создает благоприятные условия для TSD. Они пришли к выводу, что эта дифференциация климата вызывает дивергентный отбор регуляторных элементов в сети определения пола, что позволяет половым хромосомам появляться в высокогорьях. [39]
Изменение климата представляет уникальную угрозу для видов, на которые влияет температурно-зависимое определение пола, из-за перекоса в соотношении полов и сокращения популяции. [40] Потепление среды обитания видов, демонстрирующих TSD, начинает влиять на их поведение и вскоре может начать влиять на их физиологию. [41] Многие виды (с моделью IA и II ) начали гнездиться все раньше и раньше в течение года, чтобы сохранить соотношение полов. [42] Три признака: основная температура (температура, при которой соотношение полов составляет 50%), выбор места гнездования матерью и фенология гнездования были определены как ключевые признаки TSD, которые могут измениться, и из них только основная температура является значительно наследуемой, она должна будет увеличиться на 27 стандартных отклонений, чтобы компенсировать повышение температуры на 4 °C. [43] Вероятно, что изменение климата опередит способность многих животных TSD адаптироваться, [44] [45] и многие, вероятно, вымрут. Однако есть доказательства того, что во время климатических экстремальных явлений происходит отбор изменений в самом механизме определения пола (в GSD), особенно у высокомутабельных черепах. [46] Также было высказано предположение, что морские черепахи могут использовать TSD в своих интересах в условиях потепления климата. Когда жизнеспособность потомства снижается из-за повышения температуры, они могут использовать коадаптацию между соотношением полов и выживаемостью для увеличения производства потомства женского пола. Это позволяет морским черепахам сохранять популяции и может повысить их устойчивость к изменению климата. [47]