Суперантигены ( SAgs ) — это класс антигенов , которые приводят к чрезмерной активации иммунной системы . В частности, они вызывают неспецифическую активацию Т-клеток, что приводит к поликлональной активации Т-клеток и массивному высвобождению цитокинов . Суперантигены действуют путем связывания с белками MHC на антигенпрезентирующих клетках (APC) и с TCR на соседних с ними хелперных Т-клетках, объединяя сигнальные молекулы и, таким образом, приводя к активации Т-клеток, независимо от пептида, отображаемого на молекуле MHC. [1] SAgs вырабатываются некоторыми патогенными вирусами и бактериями, скорее всего, в качестве защитного механизма против иммунной системы. [2] По сравнению с нормальным антиген -индуцированным ответом Т-клеток, при котором активируется 0,0001–0,001% Т-клеток организма, эти SAgs способны активировать до 20% Т-клеток организма. [3] Кроме того, антитела анти- CD3 и анти- CD28 ( CD28-SuperMAB ) также оказались высокоэффективными суперантигенами (и могут активировать до 100% Т-клеток).
Большое количество активированных Т-клеток генерирует массивный иммунный ответ, который не является специфическим для какого-либо конкретного эпитопа на SAg, тем самым подрывая одну из фундаментальных сильных сторон адаптивной иммунной системы , а именно ее способность нацеливаться на антигены с высокой специфичностью. Что еще более важно, большое количество активированных Т-клеток секретирует большое количество цитокинов , наиболее важным из которых является интерферон гамма . Это избыточное количество IFN-гамма, в свою очередь, активирует макрофаги . Активированные макрофаги, в свою очередь, перепроизводят провоспалительные цитокины, такие как IL-1 , IL-6 и TNF-альфа . TNF-альфа особенно важен как часть воспалительного ответа организма. В нормальных обстоятельствах он высвобождается локально в низких уровнях и помогает иммунной системе побеждать патогены. Однако при системном высвобождении в кровь и в высоких концентрациях (из-за массовой активации Т-клеток в результате связывания SAg) он может вызывать серьезные и опасные для жизни симптомы, включая септический шок и полиорганную недостаточность .
SAg вырабатываются внутриклеточно бактериями и высвобождаются при инфицировании в виде внеклеточных зрелых токсинов. [4]
Последовательности этих бактериальных токсинов относительно консервативны среди различных подгрупп. Что важнее гомологии последовательностей, 3D-структура очень похожа среди различных SAg, что приводит к схожим функциональным эффектам среди различных групп. [5] [6] Существует по крайней мере 5 групп суперантигенов с различными предпочтениями в связывании. [7]
Кристаллическая структура энтеротоксинов показывает, что они представляют собой компактные, эллипсоидальные белки, имеющие характерную двухдоменную структуру сворачивания, включающую NH2-концевой β-бочкообразный глобулярный домен, известный как олигосахаридная / олигонуклеотидная складка, длинную α-спираль , которая по диагонали охватывает центр молекулы, и COOH-концевой глобулярный домен. [5]
Домены имеют области связывания для главного комплекса гистосовместимости класса II ( MHC класса II ) и рецептора Т-клеток (TCR) соответственно. Соединяя эти два вместе, SAg вызывает неспецифическую активацию. [8]
Суперантигены сначала связываются с MHC класса II, а затем координируются с вариабельной альфа- или бета-цепью Т-клеточных рецепторов (TCR) [6] [9] [10]
SAg отдают предпочтение форме молекулы HLA-DQ . [10] Связывание с α-цепью помещает SAg в соответствующее положение для координации с TCR.
Реже SAgs присоединяются к полиморфной β-цепи MHC класса II во взаимодействии, опосредованном координационным комплексом ионов цинка между тремя остатками SAg и высококонсервативной областью β-цепи HLA-DR . [6] Использование иона цинка в связывании приводит к более высокому аффинному взаимодействию. [5] Несколько стафилококковых SAgs способны перекрестно связывать молекулы MHC, связываясь как с α-, так и с β-цепями. [5] [6] Этот механизм стимулирует экспрессию и высвобождение цитокинов в антигенпрезентирующих клетках, а также индуцирует выработку костимулирующих молекул, которые позволяют клетке связываться с Т-клетками и активировать их более эффективно. [6]
Область связывания Т-клеток SAg взаимодействует с вариабельной областью на бета-цепи (область Vβ) рецептора Т-клеток. Определенный SAg может активировать большую часть популяции Т-клеток, поскольку репертуар Т-клеток человека включает всего около 50 типов элементов Vβ, а некоторые SAg способны связываться с несколькими типами областей Vβ. Это взаимодействие немного различается среди разных групп SAg. [8] Изменчивость среди разных людей в типах преобладающих областей Т-клеток объясняет, почему некоторые люди сильнее реагируют на определенные SAg. SAg группы I связываются с Vβ в области CDR2 и каркасной области молекулы. [11] [12] SAg группы II взаимодействуют с областью Vβ с помощью механизмов, зависящих от конформации . Эти взаимодействия по большей части не зависят от специфических боковых цепей аминокислот Vβ. Было показано, что SAg группы IV задействуют все три петли CDR определенных форм Vβ. [11] [12] Взаимодействие происходит в щели между малыми и большими доменами SAg и позволяет SAg действовать как клин между TCR и MHC. Это смещает антигенный пептид от TCR и обходит нормальный механизм активации Т-клеток. [6] [13]
Биологическая сила SAg (его способность стимулировать) определяется его сродством к TCR. SAg с самым высоким сродством к TCR вызывают самый сильный ответ. [14] SPMEZ-2 является самым мощным SAg, обнаруженным на сегодняшний день. [14]
SAg сшивает MHC и TCR, вызывая сигнальный путь, который приводит к пролиферации клетки и продукции цитокинов. Это происходит потому, что родственный антиген активирует Т-клетку не из-за своей структуры per se , а потому, что его аффинность позволяет ему связываться с TCR в течение достаточно длительного периода времени, и SAg имитирует эту временную связь. Низкие уровни Zap-70 были обнаружены в Т-клетках, активированных SAgs, что указывает на то, что нормальный сигнальный путь активации Т-клеток нарушен. [15]
Предполагается, что Fyn, а не Lck , активируется тирозинкиназой , что приводит к адаптивной индукции анергии. [16]
Активируются как путь протеинкиназы С, так и путь протеинтирозинкиназы, что приводит к повышению выработки провоспалительных цитокинов. [17]
Этот альтернативный сигнальный путь несколько нарушает пути кальция/кальциневрина и Ras/MAPкиназы [16] , но допускает целенаправленную воспалительную реакцию.
Стимуляция SAg антигенпрезентирующих клеток и Т-клеток вызывает ответ, который в основном воспалительный, сфокусированный на действии Th1 Т-хелперных клеток. Некоторые из основных продуктов - это IL-1 , IL-2 , IL-6 , TNF-α , гамма-интерферон (IFN-γ), макрофагальный воспалительный белок 1α (MIP-1α), MIP-1β и моноцитарный хемоаттрактантный белок 1 ( MCP-1 ). [17]
Этот чрезмерный нескоординированный выброс цитокинов (особенно ФНО-α) перегружает организм и приводит к сыпи, лихорадке и может привести к полиорганной недостаточности, коме и смерти. [10] [12]
Удаление или анергия активированных Т-клеток следует за инфекцией. Это происходит из-за продукции ИЛ-4 и ИЛ-10 при длительном воздействии токсина. ИЛ-4 и ИЛ-10 подавляют продукцию ИФН-гамма, MHC класса II и костимулирующих молекул на поверхности АПК. Эти эффекты приводят к образованию клеток памяти, которые не реагируют на стимуляцию антигеном. [18] [19]
Один из механизмов, посредством которого это возможно, включает подавление Т-клеток, опосредованное цитокинами. Сшивание MHC также активирует сигнальный путь, который подавляет кроветворение и повышает регуляцию апоптоза, опосредованного Fas . [20]
IFN-α — еще один продукт длительного воздействия SAg. Этот цитокин тесно связан с индукцией аутоиммунитета, [21] а аутоиммунное заболевание болезнь Кавасаки , как известно, вызывается инфекцией SAg. [14]
Активация SAg в Т-клетках приводит к образованию лиганда CD40 , который активирует переключение изотипа в В-клетках на IgG , IgM и IgE . [22]
Подводя итог, можно сказать, что Т-клетки стимулируются и вырабатывают избыточное количество цитокина, что приводит к цитокин-опосредованному подавлению Т-клеток и удалению активированных клеток, поскольку организм возвращается к гомеостазу. Токсическое воздействие микроба и SAg также повреждает ткани и системы органов, состояние, известное как синдром токсического шока . [22]
Если первичное воспаление сохраняется, клетки хозяина становятся анергичными или уничтожаются, что приводит к серьезному снижению иммунной системы.
Помимо своей митогенной активности, SAg способны вызывать симптомы, характерные для инфекции. [2]
Одним из таких эффектов является рвота . Этот эффект ощущается в случаях пищевого отравления , когда бактерии, продуцирующие SAg, выделяют токсин, который очень устойчив к теплу. Существует определенная область молекулы, которая активна в индуцировании желудочно-кишечной токсичности. [2] Эта активность также очень мощна , и такие малые количества, как 20-35 мкг SAg, способны вызвать рвоту. [10]
SAgs способны стимулировать привлечение нейтрофилов к месту инфекции способом, который не зависит от стимуляции Т-клеток. Этот эффект обусловлен способностью SAgs активировать моноцитарные клетки, стимулируя высвобождение цитокина TNF-α, что приводит к увеличению экспрессии молекул адгезии, которые привлекают лейкоциты к инфицированным областям. Это вызывает воспаление в легких, кишечной ткани и любом месте, которое колонизировали бактерии . [23] Хотя небольшое количество воспаления является естественным и полезным, чрезмерное воспаление может привести к разрушению тканей.
Одно из наиболее опасных косвенных последствий инфекции SAg касается способности SAg усиливать эффекты эндотоксинов в организме. Это достигается за счет снижения порога эндотоксичности. Шливерт продемонстрировал, что при совместном введении эффекты SAg и эндотоксина усиливаются в 50 000 раз. [9] Это может быть связано со снижением эффективности иммунной системы, вызванным инфекцией SAg. Помимо синергетической связи между эндотоксином и SAg, эффект «двойного удара» активности эндотоксина и SAg приводит к эффектам более пагубным, чем те, которые наблюдаются при типичной бактериальной инфекции. Это также подразумевает участие SAg в прогрессировании сепсиса у пациентов с бактериальными инфекциями. [22]
Главные цели медицинского лечения — гемодинамическая стабилизация пациента и, если таковые имеются, устранение микроба, который производит SAgs. Это достигается с помощью вазопрессоров , инфузионной терапии и антибиотиков . [2]
Организм естественным образом вырабатывает антитела к некоторым SAg, и этот эффект можно усилить, стимулируя выработку этих антител В-клетками . [26]
Иммуноглобулиновые пулы способны нейтрализовать специфические антитела и предотвращать активацию Т-клеток. Синтетические антитела и пептиды были созданы для имитации областей связывания SAg на MHC класса II, блокируя взаимодействие и предотвращая активацию Т-клеток. [2]
Иммунодепрессанты также используются для предотвращения активации Т-клеток и высвобождения цитокинов. Кортикостероиды используются для уменьшения воспалительных эффектов. [22]
Продукция SAg эффективно нарушает иммунный ответ, позволяя микробу, секретирующему SAg, переноситься и передаваться бесконтрольно. Один из механизмов, с помощью которого это делается, заключается в индуцировании анергии Т-клеток к антигенам и SAg. [15] [18] Луссов и Макдональд продемонстрировали это, систематически подвергая животных воздействию стрептококкового антигена. Они обнаружили, что воздействие других антигенов после заражения SAg не вызывало иммунного ответа. [18] В другом эксперименте Уотсон и Ли обнаружили, что Т-клетки памяти, созданные обычной стимуляцией антигеном, были анергичны к стимуляции SAg, а Т-клетки памяти, созданные после заражения SAg, были анергичны ко всем стимуляциям антигеном. Механизм, с помощью которого это происходило, не был определен. [15] Гены, которые регулируют экспрессию SAg, также регулируют механизмы иммунного уклонения, такие как экспрессия белка М и бактериальной капсулы , что подтверждает гипотезу о том, что продукция SAg развилась в первую очередь как механизм иммунного уклонения. [27]
Когда структура отдельных доменов SAg была сравнена с другими иммуноглобулин-связывающими стрептококковыми белками (например, токсинами, продуцируемыми E. coli ), было обнаружено, что домены по отдельности напоминают членов этих семейств. Эта гомология предполагает, что SAg эволюционировали посредством рекомбинации двух меньших мотивов β-цепей. [28]
«Стафилококковые суперантигеноподобные» (SSL) токсины представляют собой группу секретируемых белков, структурно похожих на SAgs. Вместо связывания с MHC и TCR они нацелены на различные компоненты врожденного иммунитета, такие как комплемент , Fc-рецепторы и миелоидные клетки . Одним из способов, которым SSL нацелен на миелоидные клетки, является связывание сиалиллактозамингликана на поверхностных гликопротеинах. [29] В 2017 году было обнаружено, что суперантиген также обладает способностью связывать гликан. [30]
Незначительные стимулирующие лимфоциты (Mls; P03319 ) экзотоксины были первоначально обнаружены в стромальных клетках тимуса мышей. Эти токсины кодируются генами SAg, которые были включены в геном мыши из вируса опухоли молочной железы у мышей (MMTV). Наличие этих генов в геноме мыши позволяет мыши экспрессировать антиген в тимусе как средство негативного отбора лимфоцитов с вариабельной бета-областью, которая восприимчива к стимуляции вирусным SAg. Результатом является то, что эти мыши становятся невосприимчивыми к заражению вирусом в более позднем возрасте. [2]
Подобный эндогенный SAg-зависимый отбор еще предстоит идентифицировать в геноме человека, но эндогенные SAg были обнаружены и, как предполагается, играют неотъемлемую роль в вирусной инфекции. Например, известно, что заражение вирусом Эпштейна-Барр вызывает выработку SAg в инфицированных клетках, однако в геноме вируса не было обнаружено гена токсина. Вирус манипулирует инфицированной клеткой, чтобы экспрессировать свои собственные гены SAg, и это помогает ему уклоняться от иммунной системы хозяина. Аналогичные результаты были получены с бешенством , цитомегаловирусом и ВИЧ . [2] В 2001 году было обнаружено, что EBV фактически трансактивирует суперантиген, кодируемый геном env ( O42043 ) HERV-K18. В 2006 году было обнаружено, что EBV делает это, прикрепляясь к CD2 . [31]
Два вирусных суперантигена не имеют гомологии с вышеупомянутыми бактериальными суперантигенами и не гомологичны друг другу.
Расули, Р., До, П. и Хернлем, Б. (2011) Автопрезентация стафилококкового энтеротоксина А мышиными CD4+ Т-клетками. Открытый журнал иммунологии, 1, 8-14.