В 1938 году австрийский этолог Карл фон Фриш сделал свой первый доклад о существовании химического сигнала тревоги, известного как Schreckstoff (вещество испуга) у пескарей . Сигнал тревоги - это ответ, производимый особью, «отправителем», реагирующей на опасность, которая предупреждает других животных, получателей, об опасности. [1] Этот химический сигнал тревоги высвобождается только тогда, когда отправитель получает механическое повреждение, например, когда его ловит хищник , и обнаруживается обонятельной системой . Когда этот сигнал достигает получателей, они ощущают больший риск нападения хищников и проявляют реакцию против хищника. Поскольку популяции рыб, демонстрирующие эту черту, выживают более успешно, эта черта поддерживается посредством естественного отбора . Хотя эволюция этого сигнала когда-то была предметом больших споров, последние данные свидетельствуют о том, что schreckstoff развился как защита от экологических стрессоров, таких как патогены , паразиты и УФ-В- излучение , и что позднее он был использован хищниками и добычей в качестве химического сигнала.
Химические системы сигнализации были выявлены в ряде различных таксонов, включая брюхоногих моллюсков , [2] иглокожих , [3] амфибий [4] и рыб . Одним из наиболее хорошо изученных химических сигналов тревоги является шрекстофф, использование которого широко распространено в надотряде Ostariophysan (например, пескари , харациновые , сомы и т. д.). Около 64% всех видов пресноводных рыб и 27% всех видов рыб во всем мире встречаются в надотряде ostariophysan, что подчеркивает широкое использование и важность этой химической системы сигнализации у рыб. [5]
Было показано, что производство шрекстоффа является метаболически затратным и, следовательно, является частью условной стратегии, которая может быть использована только лицами, имеющими доступ к достаточным ресурсам. [6] Одним из предполагаемых активных ингредиентов шрекстоффа является гипоксантин-3N-оксид (H3NO), который может вырабатываться в клубных клетках, которые в дальнейшем будут называться «клетками сигнального вещества». [7] Было обнаружено, что функциональная группа оксида азота является основным химическим триггером поведения антихищника у приемников. [8] Шрекстофф представляет собой смесь, и фрагменты гликозаминогликана , хондроитинсульфата , способны вызывать реакцию страха. [9] Предшественник полисахарида является компонентом слизи, и фрагменты, как предполагается, вырабатываются во время травмы. Подобно шрекстоффу, полученному из экстракта кожи, хондроитинсульфат активирует подмножество обонятельных сенсорных нейронов.
Выработка и реакция на шрекстофф изменяются в ходе онтогенеза . Например, молодые ручьевые колюшки ( Culaea inconstans ) с большей вероятностью попадают в ловушки для пескарей, в которых используются экстракты кожи того же вида, чем взрослые особи. [10] Этот результат показывает, что молодые ручьевые колюшки не так легко устанавливают связь между шрекстоффом и потенциальным присутствием хищника, как взрослые особи. Усиливается ли эта связь со временем в результате обучения или физиологического развития, остается неясным. [11]
В дополнение к изменениям в онтогенезе, степень, в которой вырабатывается шрекстофф, варьируется в течение сезона размножения. Самцы толстоголовых пескарей ( Pimephales promelas ) прекращают выработку шрекстоффа в течение сезона размножения, но все еще демонстрируют антихищное поведение в ответ на шрекстофф в это время. [12] Выработка шрекстоффа может быть остановлена в это время, потому что самцы толстоголовых пескарей часто получают механические повреждения во время строительства своих гнезд. Для самца было бы вредно вырабатывать шрекстофф во время строительства гнезда, так как это непреднамеренно оттолкнет самок, тем самым уменьшая вероятность получения партнера. Прекращая выработку шрекстоффа в течение сезона размножения, самцы обходят эту проблему. Прекращение выработки клеток сигнального вещества, по-видимому, контролируется андрогенами . [13]
Было предложено несколько различных гипотез относительно эволюции шрекстоффа. [14] Первая гипотеза заключается в том, что эволюция шрекстоффа была обусловлена родственным отбором . Поддержка этой гипотезы будет включать доказательства того, что особи живут в группах близкородственных родственников и что высвобождение химических сигналов тревоги увеличивает вероятность того, что родственные особи будут избегать хищников. Вторая гипотеза, привлечение хищников, предполагает, что высвобождение шрекстоффа может привлечь дополнительных хищников, которые будут мешать событию хищничества, увеличивая вероятность того, что добыча убежит и переживет атаку. Эта гипотеза предполагает, что хищники будут привлечены к шрекстоффу и будут мешать друг другу либо через конкуренцию за пойманную добычу, либо через хищничество друг друга. Она также предполагает, что, несмотря на тот факт, что добыча уже получила механические повреждения, добыча может сбежать и оправиться от атаки. Проверка и подтверждение этих предположений подтвердят гипотезу привлечения хищников. Третья гипотеза предполагает, что шрекстофф имеет иммунную функцию, обеспечивая защиту от патогенов , паразитов и/или УФ- излучения . Для подтверждения этой гипотезы необходимо наблюдать корреляцию между выработкой клетками сигнального вещества и наличием патогенов и паразитов. Прямые доказательства того, что шрекстофф подавляет рост водных патогенов и паразитов, предоставили бы дополнительную поддержку гипотезе иммунитета. Другая гипотеза заключается в том, что шрекстофф является продуктом распада слизи и клубных клеток, вызванным травмой. Отбор для реакции тревоги происходит в первую очередь на уровне приемника.
Одна из первых гипотез эволюции шрекстоффа была основана на теории родственного отбора У. Д. Гамильтона . [15] Согласно теории родственного отбора, отправитель химического сигнала тревоги был бы готов понести расходы на отправку этого сигнала, если бы выгоды для родственных особей были достаточно высоки. В ситуации, когда отправитель сигнала платит большие расходы (т. е. он выпускает химический сигнал тревоги, потому что он понес потенциально смертельный механический ущерб), выгоды для близкородственных родственников должны были бы быть большими. В рамках родственного отбора поведение, которое, по-видимому, вредно для отправителя, отбирается, потому что оно приносит пользу особям, которые, вероятно, разделяют аллели по общему происхождению . Таким образом, частота аллелей отправителя в следующем поколении увеличивается за счет их присутствия в успешном родстве.
Чтобы применить теорию родственного отбора к эволюции schreckstoff, необходимо соблюсти ряд условий. Во-первых, должны существовать доказательства того, что высвобождение schreckstoff отправителем приносит пользу получателям. Во-вторых, необходимо показать, что особи в отряде Ostariophysi в основном ассоциируются с членами семьи. Если любое из этих двух предположений нарушается, то гипотеза родственного отбора не будет поддержана.
Существуют некоторые доказательства в поддержку первого предположения, что высвобождение шрекстоффа дает количественные преимущества получателям этого химического сигнала. Лабораторный эксперимент [16] показал, что толстоголовые пескари, подвергшиеся воздействию конспецифичного шрекстоффа, выживали на 39,5% дольше, чем контрольные, когда их помещали в аквариум с хищной северной щукой ( Esox lucius ). Это открытие предполагает, что шрекстофф повышает бдительность у получателей, что приводит к более быстрой реакции после обнаружения хищника.
Второе предположение о том, что особи в отряде Ostariophys ассоциируются с близкими членами семьи, по-видимому, не подтверждается эмпирическими данными. В стайках европейских пескарей ( Phoxinus phoxinus ) не было обнаружено различий в степени родства внутри и между стайками, [17] что указывает на то, что особи не ассоциируются более тесно с родственниками, чем с неродственниками. Состав стай не был изучен у всех членов отряда ostariophysan, и стаи, состоящие полностью из членов семьи, еще могут быть обнаружены. Тем не менее, вывод о том, что продукция шрекстоффа сохраняется у вида, где эта функция явно не связана с выгодами родства, дает веские доказательства против родственного отбора как механизма эволюции шрекстоффа.
Также было обнаружено, что толстоголовые пескари производят меньше эпидермальных клеток сигнального вещества (и, следовательно, меньше шрекстоффа) в присутствии знакомых сородичей. [18] Результаты этого исследования указывают на один из двух сценариев, ни один из которых не совместим с гипотезой о том, что шрекстофф развился путем родственного отбора. Во-первых, если шрекстофф развился путем родственного отбора, можно было бы ожидать, что в присутствии сородичей будет производиться больше эпидермальных клеток сигнального вещества, чем неродственников. Это означает, что знакомые сородичи у толстоголовых пескарей должны быть близкородственными, и выработка шрекстоффа должна увеличиваться, когда они находятся в стаях со знакомыми особями. Исследование не обнаружило этого. [19] Во-вторых, эти результаты указывают на то, что особи либо вообще не ассоциируются с сородичами, либо выработка шрекстоффа варьируется в зависимости от того, насколько знакома фокальная рыба с особями, с которыми она находится в стае. В заключение следует отметить, что имеющиеся данные не подтверждают гипотезу о том, что шрекстофф развился потому, что он способствовал повышению инклюзивной приспособленности отправителя за счет повышения выживаемости родственников.
Гипотеза аттрактанта хищника предполагает, что главная цель шрекстоффа — привлечь дополнительных хищников в эту область. [20] Согласно этой гипотезе, дополнительные хищники будут взаимодействовать с первоначальным хищником, и эти взаимодействия предоставят отправителю возможность сбежать. Для поддержки этой гипотезы необходимо выполнить ряд условий. Во-первых, шрекстофф должен привлекать хищников. Во-вторых, последующие хищники должны прервать событие хищничества, тем самым увеличивая вероятность того , что добыча сбежит. В-третьих, отправитель должен иметь возможность восстановиться после механического повреждения, полученного во время события хищничества.
Исследование [21] подтверждает первое условие, что высвобождение шрекстоффа должно привлекать хищников. Этот эксперимент показал, что шрекстофф, извлеченный из кожи толстоголовых гольянов, привлек как северную щуку ( Esox lucius ), так и хищных плавунцов ( Colymbetes sculpturelis ). Кроме того, естественное исследование показало, что хищные рыбы в семь раз чаще хватали приманку с губкой, пропитанной экстрактом кожи толстоголового гольяна, чем губку, пропитанную либо водой, либо экстрактом кожи цихлиды-конвика неостариофиза ( которая, предположительно, не производит шрекстофф). [22]
В то время как предыдущие два исследования привели примеры систем, в которых шрекстофф действует на привлечение дополнительных хищников, была обнаружена система, для которой это не так. [23] Пятнистый окунь ( Micropterus punctulatus ) подвергался воздействию кожных (содержащих шрекстофф) и мышечных (контрольных, не содержащих шрекстофф) экстрактов пяти различных сопутствующих видов добычи. Пятнистый окунь не был привлечен ни одним из видов обработки шрекстоффом. Этот результат указывает на то, что шрекстофф не всегда привлекает соответствующих хищников в этом районе. Северная щука является интродуцированным видом во многих районах, поэтому вряд ли она коэволюционировала с толстоголовыми пескарями во время эволюции системы шрекстоффа. Эта система может быть более экологически значимой, и мало доказательств того, что шрекстофф эволюционировал как аттрактант хищника. В заключение следует отметить, что продолжаются дебаты о том, было ли выполнено первое условие этой гипотезы.
Второе условие, которое должно быть выполнено в поддержку гипотезы привлечения хищников, заключается в том, что дополнительные хищники должны время от времени прерывать события хищничества, увеличивая вероятность того, что добыча ускользнет. В системе северная щука/толстоголовый гольян дополнительная северная щука может вмешиваться в событие хищничества одним из двух способов. [24] Во-первых, дополнительная северная щука того же размера вмешивается в событие хищничества, вступая в контакт с основным хищником (кусая его и т. д.). Во-вторых, дополнительная щука большего размера, привлеченная шрекстоффом, может охотиться на первоначального хищника.
Вероятность того, что толстоголовые пескари сбегут после того, как их схватила северная щука, значительно увеличивается, когда вторая щука вмешивается в событие хищничества. [25] У северной щуки есть популяция с возрастной структурой, смещенная в сторону более молодых, мелких особей. Если молодая щука нападает на толстоголового пескаря и привлекает более старую, более крупную особь того же вида, то молодая щука может подвергнуться риску каннибализма и будет склонна отпустить добычу, чтобы сосредоточиться на побеге. Что касается второго условия, дополнительные хищники, по-видимому, нарушают события хищничества, увеличивая вероятность того, что отправитель сбежит. Последнее условие, что особи должны успешно оправиться от события хищничества, по-видимому, выполняется. Подтверждением этого условия является наблюдение, что многие мелкие рыбы в естественных популяциях демонстрируют шрамы, предположительно от неудачных попыток хищников. [26]
Хотя доказательства того, что шрекстофф привлекает хищников, неоднозначны, исследования показывают, что несколько хищников будут мешать друг другу, и добыча может оправиться от событий хищничества, когда им удастся сбежать. Степень, в которой хищники привлекаются событием хищничества, зависит от скорости, с которой шрекстофф распространяется по своей водной среде, что, в свою очередь, зависит от параметров потока воды. Эта гипотеза указывает на то, что шрекстофф развился как способ повышения вероятности выживания во время события хищничества, и его роль в качестве сигнала хищника для конспецификов развилась впоследствии. Подтвержденная большим количеством эмпирических исследований, чем гипотеза родственного отбора, гипотеза привлечения хищников оставалась популярной в течение довольно долгого времени.
Последняя гипотеза утверждает, что schreckstoff имеет иммунную функцию и может быть первой линией защиты от патогенов, паразитов и/или УФ-излучения. Доказательства этой гипотезы сильны. Недавнее комплексное исследование [27] показало, что воздействие паразитов и патогенов, проникающих через кожу ostariophysans, стимулировало выработку тревожных клеток. Кроме того, повышенное воздействие УФ-излучения коррелировало с увеличением выработки тревожных клеток.
Роль шрекстоффа в иммунном ответе была дополнительно подтверждена открытием, что экстракты кожи толстоголовых гольянов подавляли рост Saprolegnia ferax (водной плесени) в культуре. Напротив, экстракты кожи меченосцев ( Xiphophorus helleri ), которые, как полагают, не производят шрекстофф, увеличивали рост S. ferax по сравнению с контрольной группой. Кадмий , тяжелый металл и иммунодепрессант у позвоночных, [28] подавляет выработку сигнальных клеток, когда рыбы заражены Saprolegnia . [29] Кроме того, в последующем исследовании [30] толстоголовых гольянов лечили кортизолом, известным иммунодепрессантом, что значительно снижало инвестиции сигнальных клеток в сочетании с активностью лейкоцитов. Результаты этих обширных исследований убедительно свидетельствуют о том, что основная функция шрекстоффа заключается в обеспечении иммунитета против ряда экологических угроз, направленных на эпидермис рыбы.
Если schreckstoff развился как защита от патогенов, паразитов и УФ-излучения, то высвобождение schreckstoff в окружающую среду впоследствии позволило как хищникам, так и добыче использовать эту систему. Хищники в некоторых системах могут использовать schreckstoff как сигнал для легкой добычи, либо нарушая событие хищничества, чтобы украсть добычу для себя, либо охотясь на первоначального хищника. Соседние особи затем используют schreckstoff как химический сигнал, предупреждающий их о присутствии хищника в этой области.
Наиболее убедительные исследования на сегодняшний день указывают на то, что клетки сигнальных веществ служат ответом иммунной системы, а экологические последствия этого вещества как химического сигнала тревоги развились впоследствии. Это открытие порождает ряд интересных исследовательских вопросов. Во-первых, как упоминалось ранее, самцы многих видов ostariophysan прекращают выработку клеток сигнальных веществ во время сезона размножения, предположительно, для того, чтобы самки непреднамеренно не отталкивались от гнезда, когда самцы получают механические повреждения во время строительства гнезда. В свете иммунной гипотезы, клетки сигнальных веществ, возможно, вместо этого вырабатываются меньше во время сезона размножения, потому что повышенный уровень тестостерона может снизить иммунные реакции. [31] Кроме того, это открытие указывает на то, что самцы подвергаются большему риску от УФ-излучения B, а также заражения паразитами и патогенами во время сезона размножения.
Роль шрекстоффа как иммунного ответа имеет дополнительные последствия в эту эпоху растущих изменений окружающей среды. [32] Экологические стрессоры, включая УФБ-излучение, загрязнение и паразитов, увеличиваются в окружающей среде и, вероятно, будут продолжать увеличиваться с течением времени. Воздействие УФБ-излучения увеличивается из-за уменьшения стратосферного озона , [33] заболевания становятся все более важными как в локальном, так и в глобальном масштабе, [34] и загрязняющие вещества, включая тяжелые металлы , вводятся в экосистемы . [35] Если кадмий, тяжелый металл, влияющий на способность рыб вырабатывать шрекстофф в ответ на экологические стрессоры, увеличится в концентрации в окружающей среде, иммунный ответ многих рыб-остариофизов будет поставлен под угрозу. [36]