Муравьино-грибной мутуализм — это симбиоз, наблюдаемый между определенными видами муравьев и грибов , при котором муравьи активно выращивают грибы, подобно тому, как люди выращивают сельскохозяйственные культуры в качестве источника пищи. Существуют только два свидетельства того, что эта форма сельского хозяйства развилась у муравьев, что привело к зависимости от грибов в качестве пищи. Этими примерами были муравьи-аттины и некоторые муравьи, которые являются частью рода Megalomyrmex . [1] У некоторых видов муравьи и грибы зависят друг от друга для выживания. Этот тип взаимозависимости распространен среди травоядных, которые полагаются на растительный материал для питания. Способность гриба преобразовывать растительный материал в источник пищи, доступный их хозяину, делает их идеальным партнером. [2] Муравьи -листорезы являются хорошо известным примером такого симбиоза. [3] Виды муравьев-листорезов можно найти на юге Южной Америки вплоть до Соединенных Штатов. [2] Однако муравьи — не единственные наземные членистоногие, которые развили симбиоз с грибами. Подобный мутуализм с грибами отмечен также у термитов подсемейства Macrotermitinae , которые широко распространены в тропиках Старого Света, с наибольшим разнообразием в Африке . [4]
Муравьи, выращивающие грибы, активно размножаются, питаются и защищают Lepiotaceae и другие линии базидиомицетов . [6] Взамен гриб обеспечивает муравьев питательными веществами, которые могут накапливаться в специализированных кончиках гиф, известных как «гонгилидии». Эти наросты синтезируются из растительных субстратов и богаты липидами и углеводами. В некоторых продвинутых родах королева муравьев может брать с собой гранулу гриба, когда она уходит, чтобы основать новую колонию. [7] В колониях Аттини есть три касты рабочих муравьев-самок, которые все участвуют в поиске растительной пищи для питания грибкового сорта. Самая низкая каста, младшая, имеет наименьший размер, но наибольшую численность и в первую очередь отвечает за поддержание грибкового сорта [8] для остальной части колонии. Симбиоз между грибами-базидиомицетами и муравьями-аттинами включает патогенный гриб Escovopsis и бактериальный симбионт актиномицетов Pseudonocardia . [8] Это указывает на то, что эволюционные отношения не ограничиваются грибом и муравьями, а включают сообщество симбионтов. [8]
Существует пять основных типов сельского хозяйства, которые практикуют муравьи, выращивающие грибы: [9] Низшее, коралловые грибы , дрожжи , обобщенные высшие и листорезные сельскохозяйственные системы. Низшее сельское хозяйство является самой примитивной системой и в настоящее время практикуется 80 видами в 10 родах. [10] [9] Эта классификация дается в отношении морфологии грибов, которые они выращивают для своих садов. Низшее сельское хозяйство обычно включает в себя меньшие гнезда, и они используют методы, помимо срезания листьев, для получения растительного материала. [11] Кораллово-грибное сельское хозяйство практикуют 34 вида одной производной клады в пределах рода Apterostigma . [9] Фермеры коралловых грибов претерпели переключение сортов или желаемую культивируемую культуру грибковой ткани между 10 и 20 миллионами лет назад на нелейкокоприновый гриб , что делает его выбор сорта отличным от всех других аттин. [12] [10] Дрожжевое сельское хозяйство практикуется 18 видами Cyphomyrmex rimosus . Предполагается, что группа C. rimosus эволюционировала в виде растущего гриба в дрожжевой форме между 5 и 25 миллионами лет назад. [10] Обобщенное высшее сельское хозяйство практикуется 63 видами в двух родах и относится к состоянию высокоодомашненных грибов. [9] Грибы, используемые в высшем сельском хозяйстве, не могут выжить без своих земледельцев, которые ухаживают за ними, и имеют фенотипические изменения, которые позволяют муравьям легче собирать урожай. [10] Листорезное сельское хозяйство, которое является более высокопроизводной формой высшего сельского хозяйства, практикуется 40 видами в двух родах и имеет самую последнюю эволюцию, возникшую между 8 и 12 миллионами лет назад. [10] В этой системе высшего сельского хозяйства муравьи-листорезы создают наиболее оптимальную среду для своих грибов, исключая их из конкуренции. [11] Листорезы используют живую биомассу в качестве субстрата для питания своих грибов, тогда как во всех других типах сельского хозяйства грибам требуется мертвая биомасса. [10]
Муравьи трибы Attini (подсемейство Myrmicinae) являются облигатными грибоводами. До того, как были одомашнены первые облигатные культивары, Attines содержали ограниченные, медленнорастущие сады. [13] Attini образуют двенадцать родов с более чем 200 видами, которые в основном культивируют грибы Lepiotaceae трибы Leucocoprineae. [4] [6] [14] Эти муравьи обычно подразделяются на «низших» и «высших» Attines. Одним из наиболее отличительных факторов между этими двумя подгруппами являются их соответствующие культивары и субстраты для культиваров. Низшие Attines имеют менее специализированные культивары, которые больше похожи на Leucocoprineae , встречающиеся в дикой природе, и используют «предковые субстраты», состоящие из растений, древесины, членистоногих и цветочного детрита. С другой стороны, высшие муравьи-листорезы используют свежескошенную траву, листья и цветы в качестве субстрата для своих грибов (отсюда и общее название «муравьи-листорезы») и выращивают высокопроизводные грибы. [15] Такое поведение использования свежего растительного материала в промышленном сельском хозяйстве развилось 15-20 миллионов лет назад. [16] Сорта высших муравьев-листорезов часто имеют наросты, называемые гонгилидиями — богатые питательными веществами структуры, которые развились для легкого сбора, поглощения и кормления личинок, одновременно служа пропагулами для грибов. [4] Высшие сорта гонгилидии были одомашнены около 30 миллионов лет назад. Использование муравьями-листорезами свежего садового субстрата для содержания садов ознаменовало начало обязательных симбиотических отношений. Эти высшие муравьи-листорезы используют , в частности, гриб Leucoagaricus gongylophorus . [13]
Симбиоз между муравьями-аттинами и грибами Leucoagaricus не является чисто полезным, но обязательным. Сорт гриба обеспечивает муравьев пищей, но ограничивает их рацион монокультурой роста гонгилидий. Без муравьев монокультура сорта L. gongylophorus была бы очень восприимчива к инфекциям. [17] Гриб развивает адаптацию к предполагаемым угрозам, модифицируя гонгилидии. Гонгилидии обеспечивают муравьев высокопитательной пищей, что приводит к образованию противогрибковых фекалий. Эта особенность приносит пользу сорту, ограничивая распространение чужеродной микрофлоры, такой как грибковый паразит Escovopsis . [18]
Верность партнера можно наблюдать через вертикальную передачу генов грибов, когда начинается новая колония. [19] Во-первых, королева должна спариться с несколькими самцами, чтобы оплодотворить свои многочисленные яйца, прежде чем она улетит в другое место, чтобы начать новую колонию. Когда она улетает, она берет с собой кластер мицелия (вегетативная часть гриба) и начинает новый грибной сад в своей точке отдыха, используя этот мицелий. Он разрастается, чтобы стать новой грибной фермой с генами исходного сорта, сохраненными для другого поколения муравьев. Связь между муравьями-аттинами и грибом Lepiotaceae настолько специализирована, что во многих случаях Lepiotaceae не встречается за пределами гнезд муравейников. Очевидно, что на этих муравьев было оказано эволюционное давление, чтобы они разработали организованную систему, в которой они кормят гриб и продолжают его воспроизводство.
Исследования, проведенные (с учетом концепции дилеммы заключенного ) для проверки того, что еще больше стимулирует верность партнера среди видов, показали, что внешние факторы являются еще большей движущей силой. Эффект обмана муравьев (муравьев, которые не приносили растительную биомассу для пищи грибов) оказал гораздо меньшее влияние на приспособленность отношений, чем когда грибы обманывали, не предоставляя гонгилидии. Оба эффекта усугублялись при наличии инфекции Escovopsis , что приводило к потере почти 50% биомассы грибов. [20] Очевидно, что риск заражения паразитами является движущим внешним фактором в сохранении лояльности этих двух видов друг к другу. Хотя внешние факторы играют большую роль в поддержании верности между мутуалистами, генетические доказательства вертикальной передачи верности партнеру были обнаружены среди бесполых видов муравьев, выращивающих грибы. [21] Такие факторы, как вертикальная передача, не играют такой важной роли в поддержании верности, как факторы окружающей среды, поскольку смена сортов среди видов муравьев не является редкой практикой. [19]
Существуют дополнительные симбиотические отношения, которые влияют на грибковое сельское хозяйство. Гриб Escovopsis является паразитом в колониях муравьев, выращивающих грибы, который может сильно навредить грибковым садам через инфекцию, [22] а бактерия Pseudonocardia имеет мутуалистические отношения с муравьями. Считается, что эти отношения использовались муравьями в течение миллионов лет, совместно эволюционируя для производства нужного типа антибиотиков. [22] [23] Муравьи Attine культивируют бактерию Pseudonocardia , продуцирующую антибиотики , которую они используют для борьбы с Escovopsis . [22] Причина отсутствия устойчивости к антибиотикам у Escopovosis из-за этого давнего вторичного симбионта неизвестна. [22] [23] Целенаправленная микробная изоляция показала, что бактерии Pseudonocardia расположены в специализированных структурах вдоль экзоскелета муравья. [24] Бактерии Pseudonocardia обитают на покровах самок репродуктивных муравьев и помогают защищать муравьев от Escovopsis посредством производства этих вторичных метаболитов . [23]
На самом деле, некоторые виды муравьев развили экзокринные железы , которые, по-видимому, питают бактерии, продуцирующие антибиотики, находящиеся внутри них. [22] Черные дрожжи мешают этому мутуализму. Дрожжи оказывают негативное влияние на бактерии, которые обычно вырабатывают антибиотики для уничтожения паразитического Escovopsis , и поэтому могут повлиять на здоровье муравьев, позволяя паразиту распространяться. [25] Было высказано предположение, что черные дрожжи препятствуют росту Pseudonocardia , используя питательные вещества, вырабатываемые бактериями, что косвенно способствует выживанию и распространению инфекции Escovopsis . [ 11]
Муравьи-аттины выполняют различные фермерские действия для поддержания колонии грибов. Колонии располагаются в неглубоких подземных гнездах и часто встречаются в естественных отверстиях между камнями и корнями. [8] Чтобы оптимизировать рост своего грибкового сорта, муравьи-аттины открывают и закрывают туннели, чтобы поддерживать идеальную температуру и влажность в своих подземных структурах для выращивания грибов. [26] Выделения из метаплевральных и губных желез листорезов используются муравьями из-за их фунгистатических и бактериостатических свойств. [27] Нанесение этих выделений на поверхность гриба подавляет рост вредных патогенов. Муравьи-листорезы пропалывают колонию грибов, отгрызая участки, зараженные грибковыми паразитами, обычно Escovopsis , и выбрасывая отходы, чтобы предотвратить распространение патогенов по колонии. [27]
Исследования показали, что другие насекомые используют химические сигнатуры летучих органических соединений для распознавания штаммов грибов. [28] [27] Вероятно, что муравьи, выращивающие грибы, используют химический профиль своего сорта для идентификации микробов, которые им не нужны в саду. Задержка отторжения наблюдалась у муравьев-листорезов в ответ на растительные субстраты, которые были вредны для колонии грибов. Грибы способны сообщать об этом муравьям посредством химических сигналов, которые муравьи получают через свои обонятельные нейронные датчики антенн. [27] Сигналы обрабатываются и формируют долговременные ассоциации памяти, позволяя муравьям различать субстраты для сорта. [27]
Учитывая исключительное распространение в Новом Свете более 200 видов муравьев , выращивающих грибы , [1], этот мутуализм, как полагают, возник в бассейне тропических лесов Амазонки около 50–66 миллионов лет назад. Это произошло после события K-Pg и до оптимума эоцена . Во время выпадения события K-Pg предок муравьев-аттин видоизменился, поскольку ресурсы, от которых он зависел как обобщенный охотник-собиратель, стали редкими. В то же время сестринская группа муравьев-аттин Dacetina развила хищное поведение во время того же стремления к новым ресурсам. [29] Мутуализм муравьев и грибов не развивался симметрично. Муравьи быстро утратили способность синтезировать аргинин , потеряв ген аргининосукцинатлиазы, последний шаг в пути биосинтеза аргинина. Это создало непосредственную зависимость от их сортов для обеспечения необходимой аминокислоты и подтверждается отсутствием возврата к образу жизни охотников-собирателей. [13] Вид Cyatta abscondita считается самым поздним предком всех муравьев-листорезов. [30]
Хотя муравьи монофилетичны , их грибковые симбионты таковыми не являются. Они делятся примерно на три основные группы, только G1 развила гонгилидии . Те, что в G3 , парафилетичны , наиболее гетерогенны и образуют самые свободные отношения со своими культиваторами. [6] Виды G1 и G3 являются грибами Lepiotaceous, которые включают Leucoagaricus gongylophorus , вид, культивируемый высшими муравьями-аттинами, включая Atta и Acromyrmex . [31]
Виды G2 выращивают длинные гифы, которые образуют защитное покрытие над гнездом, которое описывается как «завуалированный сад», где гнезда подвешены под бревнами или внутри полостей внутри них и только изредка встречаются в полостях в земле. Предполагается, что нити мицелия сплетаются вместе муравьями. [32] Четвертый вид, G4, связан, но не наблюдается, чтобы он был вплетен в эти завуалированные сады или подвешен. Он культивируется в губчатых массах на дне полости сада либо под бревнами, либо в полостях, выкопанных в земле. Такое поведение при строительстве гнезд больше похоже на поведение низших муравьев-аттин, которые занимаются выращиванием грибов Lepiotaceous, принадлежащих к группе G3. Оба вида культивируются членами рода Apterostigma , при этом G2 обнаружен в гнездах, принадлежащих к субкладу Apterostigma dentigerum, а G4 — в гнездах субклада Apterostigma manni . [33] Только один вид Apterostigma , Apterostigma auriculatum, был задокументирован как культивирующий грибок G3. [34] [32]
В 2014 году американский миколог Брин Тьядер Мейсон Дентингер классифицировал грибок G2 как Pterula velohortorum , а грибок G4 как Pterula nudihortorum . [35] Филогенетический анализ, опубликованный в 2020 году, создал род Myrmecopterula и переклассифицировал эти виды как Myrmecopterula velohortorum и Myrmecopterula nudihortorum . [36] Эти виды не были задокументированы как производящие плодовые тела, и поэтому предполагается, что они полностью зависят от муравьев. Третий вид, Myrmecopterula moniliformis , был помещен в этот род в 2020 году и, как было замечено, производит как плодовые, так и бесплодные плодовые тела, что означает, что он способен выживать без муравьев. Одна из гипотез заключается в том, что он мог произойти от линии одомашненных муравьями грибов, которые избежали культивирования и стали свободноживущими грибами, однако его все еще можно увидеть растущим на муравейниках. [36] Исследования показывают, что грибы, принадлежащие к низшим муравьям-аттинам, не являются облигатными мутуалистами и способны к свободноживущим. Ранее считалось, что грибы размножаются муравьями исключительно клональным (вегетативным) путем. Однако значительная генетическая изменчивость грибов предполагает, что это может быть не так. [37]
Предполагается, что грибы эволюционировали, чтобы стать более привлекательными для видов муравьев посредством разработки ферментов, которые позволяют муравьям получать доступ к питанию в грибковой массе. [38] Это, скорее всего, произошло 25-35 миллионов лет назад, когда муравьи-аттины одомашнили свои грибковые сорта в сухих или сезонно сухих местах в Центральной или Северной Америке, что позволило генетическую изоляцию гриба. Это развитие является переходом от низшего земледелия к высшему сельскому хозяйству. В течение этого периода грибковые сорта потеряли ряд генов, которые позволяли им разлагать широкий спектр субстратов. [13] В то же время они, по-видимому, полностью перешли на размножение путем вертикальной передачи, практикуемой муравьями-аттинами, и в конце своей аллопатрии больше не могли размножаться половым путем со своими свободноживущими кузенами или низшими аттинами. [13]
Дальнейшая специализация произошла из-за возможностей, которые предоставила эта коэволюция. До этого момента хозяин-муравей кормил свои сорта в основном детритом и фекалиями. [13] Переход к травоядности состоял в том, что определенные группы муравьев-аттин (предки Atta и Acromyrmex ) перешли на свежие растительные вещества в качестве субстрата для выращивания своих садов. [29] [13] Этот переход предоставил возможность для развития сельского хозяйства в промышленных масштабах, которое мы теперь видим в родах Atta и Acromyrmex .
В этой области ведутся дебаты о «плотности» коэволюции между муравьями и их грибковыми сортами. Хотя наблюдаемая вертикальная передача грибковых сортов [39] и сильная специфичность хозяина-симбионта [10] [37] могут предполагать тесную коэволюционную связь, недавние филогенетические анализы показывают, что это не так. Многократное одомашнивание одного и того же грибка, уход грибка от одомашнивания или переключение сортов могут привести к наблюдаемой диффузной коэволюционной модели. [40] Альтернативная точка зрения «плотной» коэволюции указывает на доказательства нестабильности в событиях горизонтальной передачи, [41] [42] а также постулирует, что наблюдаемые различия между филогениями муравьев-аттин и их грибковых сортов соответствуют событиям видообразования. [43]