Нейровоспаление — это воспаление нервной ткани . Оно может быть инициировано в ответ на различные сигналы, включая инфекцию, черепно-мозговую травму , [1] токсичные метаболиты или аутоиммунитет . [2] В центральной нервной системе (ЦНС), включая головной и спинной мозг , микроглия — это резидентные врожденные иммунные клетки, которые активируются в ответ на эти сигналы. [2] ЦНС, как правило, является иммунологически привилегированным местом, поскольку периферические иммунные клетки, как правило, блокируются гематоэнцефалическим барьером (ГЭБ), специализированной структурой, состоящей из астроцитов и эндотелиальных клеток . [3] Однако циркулирующие периферические иммунные клетки могут преодолеть скомпрометированный ГЭБ и столкнуться с нейронами и глиальными клетками, экспрессирующими молекулы главного комплекса гистосовместимости , что увековечивает иммунный ответ. [4] Хотя ответ инициируется для защиты центральной нервной системы от инфекционного агента, эффект может быть токсическим и может возникнуть широко распространенное воспаление, а также может произойти дальнейшая миграция лейкоцитов через гематоэнцефалический барьер. [2]
Нейровоспаление широко рассматривается как хроническое, в отличие от острого, воспаление центральной нервной системы . [5] Острое воспаление обычно следует сразу за повреждением центральной нервной системы и характеризуется воспалительными молекулами, активацией эндотелиальных клеток , отложением тромбоцитов и отеком тканей . [6] Хроническое воспаление представляет собой устойчивую активацию глиальных клеток и привлечение других иммунных клеток в мозг. Именно хроническое воспаление обычно связано с нейродегенеративными заболеваниями . Распространенные причины хронического нейровоспаления включают:
Вирусы, бактерии и другие инфекционные агенты активируют защитные системы организма и заставляют иммунные клетки защищать заданную область от повреждения. Некоторые из этих чужеродных патогенов могут вызвать сильную воспалительную реакцию, которая может нарушить целостность гематоэнцефалического барьера и, таким образом, изменить течение воспаления в близлежащих тканях. Местоположение вместе с типом инфекции может определить, какой тип воспалительной реакции активируется и будут ли действовать определенные цитокины или иммунные клетки. [7]
Микроглия признана врожденными иммунными клетками центральной нервной системы . [2] Микроглия активно исследует окружающую среду и значительно изменяет морфологию своих клеток в ответ на повреждение нейронов. [8] Острое воспаление в мозге обычно характеризуется быстрой активацией микроглии. [5] В этот период периферический иммунный ответ отсутствует. Однако со временем хроническое воспаление вызывает деградацию ткани и гематоэнцефалического барьера. В это время микроглия генерирует активные формы кислорода и вырабатывает сигналы для привлечения периферических иммунных клеток для воспалительного ответа. [8]
Астроциты — это глиальные клетки, которые являются наиболее распространенными клетками в мозге. Они участвуют в поддержании и поддержке нейронов и составляют значительный компонент гематоэнцефалического барьера. После повреждения мозга, такого как черепно-мозговая травма, астроциты могут активироваться в ответ на сигналы, испускаемые поврежденными нейронами или активированной микроглией. [6] [1] После активации астроциты могут выделять различные факторы роста и претерпевать морфологические изменения. Например, после травмы астроциты образуют глиальный рубец, состоящий из протеогликановой матрицы, которая препятствует регенерации аксонов . [6] Однако более поздние исследования показали, что глиальный рубец не вреден, а на самом деле полезен для регенерации аксонов. [9]
Цитокины — это класс белков, регулирующих воспаление , клеточную сигнализацию и различные клеточные процессы, такие как рост и выживание. [10] Хемокины — это подмножество цитокинов, которые регулируют миграцию клеток , например, привлечение иммунных клеток к месту инфекции или травмы. [10] Различные типы клеток в мозге могут продуцировать цитокины и хемокины, такие как микроглия, астроциты, эндотелиальные клетки и другие глиальные клетки. Физиологически хемокины и цитокины функционируют как нейромодуляторы , которые регулируют воспаление и развитие. В здоровом мозге клетки секретируют цитокины для создания локальной воспалительной среды для привлечения микроглии и устранения инфекции или травмы. Однако при нейровоспалении клетки могут иметь устойчивый выброс цитокинов и хемокинов, которые могут нарушить гематоэнцефалический барьер. [11] Периферические иммунные клетки призываются к месту травмы с помощью этих цитокинов и теперь могут мигрировать через нарушенный гематоэнцефалический барьер в мозг. Обычные цитокины, вырабатываемые в ответ на повреждение мозга, включают: интерлейкин-6 (IL-6), который вырабатывается во время астроглиоза , и интерлейкин-1 бета (IL-1β) и фактор некроза опухоли альфа (TNF-α), которые могут вызывать нейрональную цитотоксичность . Хотя провоспалительные цитокины могут вызывать гибель клеток и вторичное повреждение тканей, они необходимы для восстановления поврежденной ткани. [12] Например, TNF-α вызывает нейротоксичность на ранних стадиях нейровоспаления, но способствует росту тканей на более поздних стадиях воспаления.
Гематоэнцефалический барьер — это структура, состоящая из эндотелиальных клеток и астроцитов , которая образует барьер между мозгом и циркулирующей кровью. Физиологически это позволяет мозгу быть защищенным от потенциально токсичных молекул и клеток в крови. Астроциты образуют плотные соединения и, следовательно, могут строго регулировать то, что может пройти через гематоэнцефалический барьер и попасть в интерстициальное пространство . [6] После травмы и длительного высвобождения воспалительных факторов, таких как хемокины, гематоэнцефалический барьер может быть нарушен, становясь проницаемым для циркулирующих компонентов крови и периферических иммунных клеток. Клетки, участвующие во врожденных и адаптивных иммунных реакциях, такие как макрофаги , Т-клетки и В-клетки , затем могут проникать в мозг. Это усугубляет воспалительную среду мозга и способствует хроническому нейровоспалению и нейродегенерации.
Черепно-мозговая травма (ЧМТ) — это травма мозга, вызванная значительным усилием в голове. [6] После ЧМТ существуют как репаративные, так и дегенеративные механизмы, которые приводят к воспалительной среде. В течение нескольких минут после травмы высвобождаются провоспалительные цитокины. Провоспалительный цитокин Il-1β — один из таких цитокинов, который усугубляет повреждение тканей, вызванное ЧМТ. ЧМТ может вызвать значительное повреждение жизненно важных компонентов мозга, включая гематоэнцефалический барьер. Il-1β вызывает фрагментацию ДНК и апоптоз , а вместе с TNF-α может вызвать повреждение гематоэнцефалического барьера и инфильтрацию лейкоцитов . [13] Повышенная плотность активированных иммунных клеток была обнаружена в мозге человека после сотрясения . [1]
Как наиболее распространенные иммунные клетки в мозге, микроглия важна для защиты мозга от травм. Главное предостережение относительно этих клеток заключается в том, что их способность стимулировать механизм восстановления с помощью противовоспалительных факторов подавляется их вторичной способностью вырабатывать большое количество провоспалительных цитокинов. Это может привести к устойчивому повреждению мозга, поскольку противовоспалительные факторы уменьшаются в количестве, когда больше провоспалительных цитокинов вырабатывается в избытке микроглией. Цитокины, вырабатываемые микроглией, астроцитами и другими иммунными клетками, активируют глиальные клетки, еще больше увеличивая количество провоспалительных факторов, которые еще больше препятствуют восстановлению неврологических систем. Двойственная природа микроглии является одним из примеров того, почему нейровоспаление может быть полезным или вредным при определенных условиях. [14]
Повреждение спинного мозга (ПСМ) можно разделить на три отдельные фазы. Первичная или острая фаза длится от нескольких секунд до нескольких минут после травмы, вторичная фаза длится от нескольких минут до нескольких недель после травмы, а хроническая фаза длится от нескольких месяцев до нескольких лет после травмы. [15] Первичное ПСМ вызвано компрессией или перерезкой спинного мозга, что приводит к эксайтотоксичности глутамата , дисбалансу ионов натрия и кальция и повреждению свободными радикалами . [16] Нейродегенерация через апоптоз и демиелинизацию нейронных клеток вызывает воспаление в месте повреждения. [15] Это приводит к вторичному ПСМ, симптомы которого включают отек , образование полостей в спинномозговой паренхиме , реактивный глиоз и потенциально постоянную потерю функции. [15]
Во время воспалительной реакции, вызванной повреждением спинного мозга, секретируются несколько провоспалительных цитокинов, включая интерлейкин 1β (IL-1β), индуцируемую синтазу оксида азота ( iNOS ), интерферон-γ (IFN-γ), IL-6 , IL-23 и фактор некроза опухоли α (TNFα), активируя локальную микроглию и привлекая различные иммунные клетки, такие как наивные макрофаги, полученные из костного мозга . [17] Эти активированные микроглия и макрофаги играют роль в патогенезе повреждения спинного мозга.
При инфильтрации эпицентра места повреждения макрофаги будут подвергаться переключению фенотипа с фенотипа M2 на фенотип, подобный M1. Фенотип M2 связан с противовоспалительными факторами, такими как IL-10 , IL-4 и IL-13, и способствует заживлению ран и восстановлению тканей. Однако фенотип, подобный M1, связан с провоспалительными цитокинами и активными формами кислорода, которые способствуют усилению повреждения и воспаления. [18] Было показано, что такие факторы, как остатки миелина , которые образуются при повреждении в месте повреждения, вызывают изменение фенотипа с M2 на M1. [19] Уменьшение популяции макрофагов M2 и увеличение популяции макрофагов M1 связано с хроническим воспалением. [19] Краткосрочное воспаление важно для очистки места повреждения от остатков клеток, но именно это хроническое, долгосрочное воспаление приведет к дальнейшей гибели клеток и повреждению, исходящему от места повреждения. [20]
Старение часто связано с когнитивными нарушениями и повышенной склонностью к развитию нейродегенеративных заболеваний , таких как болезнь Альцгеймера . [21] Повышенные воспалительные маркеры, по-видимому, ускоряют процесс старения мозга . [22] Только в стареющем мозге, без каких-либо очевидных заболеваний, наблюдаются хронически повышенные уровни провоспалительных цитокинов и сниженные уровни противовоспалительных цитокинов. Гомеостатический дисбаланс между противовоспалительными и провоспалительными цитокинами при старении является одним из факторов, увеличивающих риск нейродегенеративных заболеваний. Кроме того, в стареющем мозге наблюдается повышенное количество активированной микроглии , которая имеет повышенную экспрессию главного комплекса гистосовместимости II (MHC II), ионизированного кальций-связывающего адаптера-1 (IBA1), CD86 , макрофагального антигена ED1, CD4 и общего антигена лейкоцитов . [23] Эти активированные микроглии снижают способность нейронов подвергаться долговременной потенциации (ДП) в гиппокампе и, таким образом, снижают способность формировать воспоминания. [24]
Как один из основных цитокинов, ответственных за поддержание воспалительного баланса, IL-6 также может использоваться в качестве биологического маркера для наблюдения за корреляцией между возрастом и нейровоспалением. Те же уровни IL-6, которые наблюдаются в мозге после травмы, также были обнаружены у пожилых людей и указывают на потенциальную возможность развития когнитивных нарушений. Ненужная регуляция IL-6 у пожилых людей является результатом дисфункционального посредничества глиальных клеток, что может привести к праймингу глиальных клеток и вызвать более чувствительную нейровоспалительную реакцию. [25]
Болезнь Альцгеймера (БА) исторически характеризуется двумя основными признаками: нейрофибриллярными клубками и бляшками бета-амилоида . [26] Нейрофибриллярные клубки представляют собой нерастворимые агрегаты тау-белков , а бляшки бета-амилоида представляют собой внеклеточные отложения белка бета-амилоида. Современные представления о патологии БА выходят за рамки этих двух типичных признаков и предполагают, что значительная часть нейродегенерации при болезни Альцгеймера обусловлена нейровоспалением. [26] [27] Активированная микроглия в изобилии наблюдается в посмертном мозге больных БА. Современные представления заключаются в том, что активированная воспалительными цитокинами микроглия не может фагоцитировать бета-амилоид, что может способствовать накоплению бляшек, а не их очищению. [28] Кроме того, воспалительный цитокин IL-1β повышается при БА и связан с уменьшением синаптофизина и последующей синаптической потерей. Еще одним доказательством того, что воспаление связано с прогрессированием болезни Альцгеймера, является тот факт, что у людей, регулярно принимающих нестероидные противовоспалительные препараты (НПВП), наблюдалась 67%-ная защита от начала болезни Альцгеймера (по сравнению с группой плацебо) в ходе четырехлетней последующей оценки. [29] Повышенные маркеры воспаления показали связь с ускоренным старением мозга, что может объяснить связь с нейродегенерацией в областях мозга, связанных с болезнью Альцгеймера. [22]
Ведущая гипотеза прогрессирования болезни Паркинсона включает нейровоспаление в качестве основного компонента. [30] Эта гипотеза предполагает, что стадия 1 болезни Паркинсона начинается в кишечнике , о чем свидетельствует большое количество случаев, которые начинаются с запора [ требуется цитата ] . Воспалительная реакция в кишечнике может играть роль [ требуется цитата ] в агрегации и неправильном сворачивании альфа-синуклеина (α-Syn), что является характеристикой патологии болезни Паркинсона . Если в кишечнике существует баланс между полезными и вредными бактериями, бактерии могут оставаться в кишечнике. Однако дисбактериоз полезных и вредных бактерий может вызвать «дырявый» кишечник, создавая воспалительную реакцию. Эта реакция способствует неправильному сворачиванию α-Syn и его переносу через нейроны, поскольку белок продвигается вверх к ЦНС. [ требуется цитата ] Ствол мозга уязвим для воспаления, что объясняет стадию 2, включая нарушения сна и депрессию . На стадии 3 этой гипотезы воспаление затрагивает черную субстанцию , клетки мозга, вырабатывающие дофамин , начиная характерные двигательные дефициты болезни Паркинсона. Стадия 4 болезни Паркинсона включает дефициты, вызванные воспалением в ключевых областях мозга, которые регулируют исполнительную функцию и память . В качестве доказательства, подтверждающего эту гипотезу, у пациентов на стадии 3 (двигательные дефициты), которые не испытывают когнитивных дефицитов, уже наблюдается нейровоспаление коры . Это говорит о том, что нейровоспаление может быть предшественником дефицитов, наблюдаемых при болезни Паркинсона. [30]
В отличие от других нейродегенеративных заболеваний, точная патофизиология бокового амиотрофического склероза (БАС) все еще далека от полного раскрытия. Было предложено несколько гипотез для объяснения развития и прогрессирования этого летального заболевания, [31] согласно которым нейровоспаление является одной из вышеперечисленных. Оно характеризуется активацией микроглии и астроцитов , инфильтрацией Т-лимфоцитов и выработкой провоспалительных цитокинов . [32] Особенности нейровоспаления наблюдались в мозге живых пациентов с БАС, [33] посмертных образцах ЦНС, [34] и мышиных моделях БАС. [35] Многочисленные доказательства описывают механизм того, как активация микроглии и астроцитов может способствовать прогрессированию заболевания (обзор [36] [37] ). Замена микроглии mSOD1 и астроцитов на формы дикого типа задержала дегенерацию двигательных нейронов (МН) и увеличила продолжительность жизни мышей с БАС. [38] [39] Инфильтрация Т-клеток была зарегистрирована как на ранних, так и на поздних стадиях БАС. [38] [40] [41] Среди всех Т-клеток наибольшее внимание привлекли CD4 + Т-клетки, поскольку они являются нейропротекторным агентом во время потери MN. [42] T-регуляторные (T -reg ) клетки также являются защитой от нейровоспаления, что подтверждается доказательствами обратной корреляции количества T -reg -клеток и прогрессирования/тяжести заболевания. [38] [43] Помимо трех обсуждаемых фенотипов, периферические макрофаги/моноциты и система комплемента также, как предполагается, вносят вклад в патогенез заболевания. Активация [44] и инвазия [45] [46] периферических моноцитов, наблюдаемые в спинном мозге пациентов с БАС и мышей, могут привести к потере MN. Сообщается, что экспрессия нескольких компонентов комплемента повышается в образцах, выделенных от пациентов с БАС [47] и трансгенных моделей грызунов. [48] Для выяснения их роли в БАС необходимы дальнейшие исследования.
Рассеянный склероз является наиболее распространенным инвалидизирующим неврологическим заболеванием молодых людей. [49] Он характеризуется демиелинизацией и нейродегенерацией , которые способствуют общим симптомам когнитивных нарушений, слабости конечностей и усталости. [50] При рассеянном склерозе воспалительные цитокины нарушают гематоэнцефалический барьер и позволяют периферическим иммунным клеткам мигрировать в центральную нервную систему . Когда они мигрируют в центральную нервную систему , В-клетки и плазматические клетки вырабатывают антитела против миелиновой оболочки , которая изолирует нейроны, разрушая миелин и замедляя проводимость в нейронах. Кроме того, Т-клетки могут проникать через гематоэнцефалический барьер, активироваться местными антигенпрезентирующими клетками и атаковать миелиновую оболочку. Это имеет тот же эффект деградации миелина и замедления проводимости. Как и при других нейродегенеративных заболеваниях, активированная микроглия вырабатывает воспалительные цитокины, которые способствуют распространенному воспалению. Было показано, что ингибирование микроглии снижает тяжесть рассеянного склероза. [30]
Поскольку нейровоспаление связано с различными нейродегенеративными заболеваниями, растет интерес к определению того, приведет ли уменьшение воспаления к обращению вспять нейродегенерации . Ингибирование воспалительных цитокинов , таких как IL-1β , уменьшает потерю нейронов, наблюдаемую при нейродегенеративных заболеваниях. Современные методы лечения рассеянного склероза включают интерферон-B, глатирамера ацетат и митоксантрон, которые действуют путем снижения или ингибирования активации Т-клеток , но имеют побочный эффект системной иммуносупрессии [51] При болезни Альцгеймера использование нестероидных противовоспалительных препаратов снижает риск развития заболевания. [29] Современные методы лечения болезни Альцгеймера включают НПВП и глюкокортикоиды. НПВП действуют путем блокирования превращения простагландина H2 в другие простагландины (PG) и тромбоксан (TX). Простогландины и тромбоксан действуют как медиаторы воспаления и повышают проницаемость микрососудов.
Упражнения являются перспективным механизмом профилактики и лечения различных заболеваний, характеризующихся нейровоспалением. [23] Аэробные упражнения широко используются для уменьшения воспаления на периферии путем активации защитных систем организма, которые стабилизируют внутреннюю среду. [52] Было показано, что упражнения снижают пролиферацию микроглии в мозге, снижают экспрессию генов, связанных с иммунитетом, в гиппокампе и снижают экспрессию воспалительных цитокинов, таких как TNF-α .
Упражнения могут помочь защитить разум и тело, поддерживая внутреннюю среду мозга, фокусируясь на привлечении противовоспалительных цитокинов и активируя клеточные процессы, которые активно защищают от повреждений, а также инициируют механизмы восстановления. Способность физической активности стимулировать иммунную защиту от заболеваний, связанных с нейровоспалением, наблюдалась в недавних клинических исследованиях. Применение различных упражнений в различных условиях привело к более высокому неврологическому метаболизму, более сильной защите от свободных радикалов и более сильной нейропластичности против неврологических заболеваний. Результирующее увеличение функции мозга было обусловлено индуцированным изменением экспрессии генов, увеличением трофических факторов и снижением провоспалительных цитокинов. [53]