Реакция на тепловой шок ( HSR ) — это реакция клетки на стресс , которая увеличивает количество молекулярных шаперонов для борьбы с негативным воздействием на белки, вызванным такими стрессорами, как повышенная температура , окислительный стресс и тяжелые металлы . [1] В нормальной клетке должен поддерживаться протеостаз (гомеостаз белков), поскольку белки являются основными функциональными единицами клетки. [2] Многие белки принимают определенную конфигурацию в процессе, известном как сворачивание белков, для выполнения своих биологических функций. Если эти структуры изменяются, могут быть затронуты критические процессы, что приводит к повреждению или гибели клетки. [3] Реакция на тепловой шок может использоваться в условиях стресса для индукции экспрессии белков теплового шока (HSP), многие из которых являются молекулярными шаперонами, которые помогают предотвратить или обратить вспять неправильное сворачивание белков и обеспечивают среду для правильного сворачивания. [4]
Сворачивание белка уже является сложной задачей из-за переполненного внутриклеточного пространства , где могут возникать аберрантные взаимодействия; это становится еще сложнее, когда экологические стрессоры могут денатурировать белки и вызывать еще больше ненативного сворачивания. [5] Если работа молекулярных шаперонов недостаточна для предотвращения неправильного сворачивания, белок может быть деградирован протеасомой или аутофагией для удаления любых потенциально токсичных агрегатов. [6] Неправильно свернутые белки, если их не контролировать, могут привести к агрегации, которая не позволяет белку перейти в его правильную конформацию и в конечном итоге приводит к образованию бляшек, что может наблюдаться при различных заболеваниях. [7] Белки теплового шока, вызванные HSR, могут помочь предотвратить агрегацию белков, которая связана с распространенными нейродегенеративными заболеваниями, такими как болезнь Альцгеймера , болезнь Хантингтона или болезнь Паркинсона . [8]
Индукция реакции теплового шока
При введении экологических стрессоров клетка должна быть способна поддерживать протеостаз. Острое или хроническое воздействие этих вредных условий вызывает цитопротекторный ответ для повышения стабильности протеома. [9] HSP (например , HSP70 , HSP90 , HSP60 и т. д.) присутствуют в нормальных условиях, но при тепловом стрессе они активируются транскрипционным фактором теплового шока 1 ( HSF1 ). [10] [11] У позвоночных обнаружено четыре различных фактора транскрипции (HSF 1–4), где основным регулятором HSP является HSF1, в то время как σ 32 является транскрипционным фактором теплового шока в E. coli. [12] [13] Когда HSF1 не связан с ДНК, он находится в мономерном состоянии, в котором он неактивен и отрицательно регулируется шаперонами. [14] При возникновении стресса эти шапероны высвобождаются из-за присутствия денатурированных белков, а различные конформационные изменения HSF1 заставляют его претерпевать ядерную локализацию, где он становится активным посредством тримеризации. [15] [14] Недавно тримеризованный HSF1 будет связываться с элементами теплового шока (HSE), расположенными в промоторных областях различных HSP, чтобы активировать транскрипцию мРНК HSP. МРНК в конечном итоге будет транскрибирована и будет включать в себя активированные HSP, которые могут облегчить имеющийся стресс и восстановить протеостаз. [12] HSF1 также будет регулировать экспрессию HSP посредством эпигенетических модификаций. HSR в конечном итоге ослабнет, поскольку HSF1 вернется к своей мономерной форме, отрицательно регулируемой посредством ассоциации с HSP70 и HSP90 вместе с дополнительными посттрансляционными модификациями. [16] HSR не только участвует в повышении уровней транскрипции HSP; Другие аспекты включают в себя вызванную стрессом стабильность мРНК, предотвращающую ошибки в мРНК, и улучшенный контроль во время трансляции для предотвращения неправильного сворачивания. [17]
Молекулярные шапероны
Молекулярные шапероны обычно называют белками, которые ассоциируются с другими белками и помогают им достичь нативной конформации, не присутствуя в конечном состоянии. [18] Шапероны связываются со своим субстратом (т. е. неправильно свернутым белком) АТФ-зависимым образом для выполнения определенной функции. [19] Открытые гидрофобные остатки представляют собой серьезную проблему в отношении агрегации белков, поскольку они могут взаимодействовать друг с другом и образовывать гидрофобные взаимодействия. [20] Задача шаперонов — предотвращать эту агрегацию путем связывания с остатками или предоставления белкам «безопасной» среды для правильного сворачивания. [21] Также считается, что белки теплового шока играют роль в представлении фрагментов белков (или пептидов ) на поверхности клетки, чтобы помочь иммунной системе распознавать больные клетки. [22] Основные HSP, участвующие в HSR, включают HSP70, HSP90 и HSP60. [5] Шапероны включают HSP70 и HSP90, тогда как HSP60 считаются шаперонинами. [17]
Семейство шаперонов HSP70 является основной системой HSP в клетках, играя ключевую роль в трансляции, посттрансляции, предотвращении агрегатов и рефолдинге агрегированных белков. [23] Когда зарождающийся белок транслируется, HSP70 способен связываться с гидрофобными областями белка, чтобы предотвратить ошибочные взаимодействия до тех пор, пока трансляция не будет завершена. [24] Посттрансляционное сворачивание белка происходит в цикле, где белок становится связанным/высвобождаемым из шаперона, позволяя скрывать гидрофобные группы и помогая преодолевать энергию, необходимую для своевременного сворачивания. [25] HSP70 играет роль в дезагрегации белков с использованием вышеупомянутого механизма; шаперон будет связываться с открытыми гидрофобными остатками и частично или полностью разбирать белок, позволяя HSP70 помогать в правильном рефолдинге. [26] Когда белки находятся за пределами точки рефолдинга, HSP70 могут помочь направить эти потенциально токсичные агрегаты на деградацию протеасомой или через аутофагию. [27] HSP90 параллельны HSP70 в отношении рефолдинга белков и использования в очистке белков. [4] Одним из различий между двумя HSP является способность HSP90 сохранять белки в развернутой, но стабильной конфигурации до тех пор, пока сигнал не заставит белок транслоцироваться и завершить свое сворачивание. [24]
Иногда HSP70 не может эффективно помочь белку достичь своей окончательной трехмерной структуры; основная причина в том, что термодинамические барьеры для сворачивания слишком высоки для того, чтобы шаперон мог их преодолеть. [23] Поскольку внутриклеточное пространство очень переполнено, иногда белкам требуется изолированное пространство для предотвращения аберрантных взаимодействий между другими белками, которое обеспечивается шаперонинами или HSP60. [7] HSP60 имеют форму бочки и подходят для связывания с гидрофобными остатками белков. [28] После того, как колпачок связывается с шаперонином, белок освобождается внутри бочки, чтобы подвергнуться гидрофобному коллапсу и достичь стабильной конформации. [29] После того, как колпачок удален, белок может либо быть правильно сложен и продолжить выполнять свою функцию, либо вернуться к HSP, если он все еще не сложен правильно. [30] Эти шапероны выполняют функцию устранения агрегации и значительного ускорения сворачивания белка. [20]
Открытие
Открытие реакции теплового шока приписывается итальянскому генетику Ферруччо Ритоссе , который наблюдал изменения, называемые хромосомными «пуффами», в ответ на воздействие тепла во время работы с политенными хромосомами дрозофилы . [31] [32] По его собственному мнению, открытие было счастливым результатом непреднамеренного повышения температуры в лабораторном инкубаторе. [33] Наблюдения Ритоссы, сообщенные в 1962 году, [34] позже были описаны как «первый известный экологический стресс, действующий непосредственно на активность генов» [31], но изначально не были широко цитированы. [31] [35] Значимость этих наблюдений стала яснее в 1970-х годах, когда в лаборатории Гершеля К. Митчелла был открыт отдельный класс белков теплового шока , [36] и когда реакции теплового шока были зарегистрированы у других организмов и стали признаны универсальными. [31] [35] [37]
^ Balchin D, Hayer-Hartl M, Hartl FU (июль 2016 г.). «In vivo аспекты сворачивания белка и контроля качества». Science . 353 (6294): aac4354. doi :10.1126/science.aac4354. hdl : 11858/00-001M-0000-002B-0856-C . PMID 27365453. S2CID 5174431.
^ Richter K, Haslbeck M, Buchner J (октябрь 2010 г.). «Реакция на тепловой шок: жизнь на грани смерти». Molecular Cell . 40 (2): 253–66. doi : 10.1016/j.molcel.2010.10.006 . PMID 20965420.
^ ab Weibezahn J, Schlieker C, Tessarz P, Mogk A, Bukau B (август 2005 г.). «Новые идеи механизма дезагрегации белков с помощью шаперонов». Biological Chemistry . 386 (8): 739–44. doi :10.1515/BC.2005.086. PMID 16201868. S2CID 42852756.
^ ab Fink AL (апрель 1999). «Сворачивание белка, опосредованное шапероном». Physiological Reviews . 79 (2): 425–49. doi :10.1152/physrev.1999.79.2.425. PMID 10221986.
^ Cuervo AM, Wong E (январь 2014 г.). «Шаперон-опосредованная аутофагия: роль в болезнях и старении». Cell Research . 24 (1): 92–104. doi :10.1038/cr.2013.153. PMC 3879702 . PMID 24281265.
^ ab Tower J (июль 2009 г.). «Hsps и старение». Тенденции в эндокринологии и метаболизме . 20 (5): 216–22. doi :10.1016/j.tem.2008.12.005. PMC 3835556. PMID 19394247 .
^ Wyttenbach A, Arrigo AP (2013). Роль белков теплового шока во время нейродегенерации при болезнях Альцгеймера, Паркинсона и Хантингтона. Landes Bioscience.
^ Kaushik S, Cuervo AM (декабрь 2015 г.). «Протеостаз и старение». Nature Medicine . 21 (12): 1406–15. doi :10.1038/nm.4001. PMID 26646497. S2CID 3581766.
^ Абравайя К, Майерс М. П., Мерфи С. П., Моримото РИ (июль 1992 г.). «Человеческий белок теплового шока hsp70 взаимодействует с HSF, фактором транскрипции, регулирующим экспрессию гена теплового шока». Гены и развитие . 6 (7): 1153–64. doi : 10.1101/gad.6.7.1153 . PMID 1628823.
^ Моримото RI, Клайн MP, Бимстон DN, Котто JJ (1997). «Реакция на тепловой шок: регуляция и функция белков теплового шока и молекулярных шаперонов». Очерки по биохимии . 32 : 17–29. PMID 9493008.
^ ab Akerfelt M, Trouillet D, Mezger V, Sistonen L (октябрь 2007 г.). «Факторы теплового шока на перекрестке между стрессом и развитием». Annals of the New York Academy of Sciences . 1113 (1): 15–27. Bibcode : 2007NYASA1113...15A. doi : 10.1196/annals.1391.005. PMID 17483205. S2CID 10885427.
^ Guisbert E, Yura T, Rhodius VA, Gross CA (сентябрь 2008 г.). «Конвергенция молекулярных, модельных и системных подходов для понимания реакции Escherichia coli на тепловой шок». Microbiology and Molecular Biology Reviews . 72 (3): 545–54. doi :10.1128/MMBR.00007-08. PMC 2546862. PMID 18772288 .
^ ab Morley JF, Morimoto RI (февраль 2004 г.). «Регулирование продолжительности жизни у Caenorhabditis elegans с помощью фактора теплового шока и молекулярных шаперонов». Молекулярная биология клетки . 15 (2): 657–64. doi :10.1091/mbc.e03-07-0532. PMC 329286. PMID 14668486 .
^ Barna J, Csermely P, Vellai T (август 2018 г.). «Роли фактора теплового шока 1 за пределами реакции на тепловой шок». Cellular and Molecular Life Sciences . 75 (16): 2897–2916. doi :10.1007/s00018-018-2836-6. PMC 11105406 . PMID 29774376. S2CID 21686388.
^ Trinklein ND, Murray JI, Hartman SJ, Botstein D, Myers RM (март 2004 г.). «Роль фактора транскрипции теплового шока 1 в регуляции генома реакции млекопитающих на тепловой шок». Молекулярная биология клетки . 15 (3): 1254–61. doi :10.1091/mbc.e03-10-0738. PMC 363119. PMID 14668476 .
^ ab Taipale M, Tucker G, Peng J, Krykbaeva I, Lin ZY, Larsen B, Choi H, Berger B, Gingras AC, Lindquist S (июль 2014 г.). «Количественная сеть взаимодействия шаперонов раскрывает архитектуру путей гомеостаза клеточных белков». Cell . 158 (2): 434–448. doi :10.1016/j.cell.2014.05.039. PMC 4104544 . PMID 25036637.
^ Priya S, Sharma SK, Goloubinoff P (июнь 2013 г.). «Молекулярные шапероны как ферменты, которые каталитически разворачивают неправильно свернутые полипептиды». FEBS Letters . 587 (13): 1981–7. doi : 10.1016/j.febslet.2013.05.014 . PMID 23684649.
^ ab Vabulas RM, Raychaudhuri S, Hayer-Hartl M, Hartl FU (декабрь 2010 г.). «Сворачивание белков в цитоплазме и реакция на тепловой шок». Cold Spring Harbor Perspectives in Biology . 2 (12): a004390. doi :10.1101/cshperspect.a004390. PMC 2982175. PMID 21123396 .
^ Naylor DJ, Hartl FU (2001). «Вклад молекулярных шаперонов в сворачивание белков в цитоплазме прокариотических и эукариотических клеток». Симпозиум Биохимического общества . 68 (68): 45–68. doi :10.1042/bss0680045. PMID 11573347.
^ Tsan MF, Gao B (июнь 2009). «Белки теплового шока и иммунная система». Журнал биологии лейкоцитов . 85 (6): 905–10. doi : 10.1189/jlb.0109005 . PMID 19276179. S2CID 28474514.
^ ab Hartl FU, Bracher A, Hayer-Hartl M (июль 2011 г.). «Молекулярные шапероны в сворачивании белков и протеостазе». Nature . 475 (7356): 324–32. doi :10.1038/nature10317. PMID 21776078. S2CID 4337671.
^ ab Lackie RE, Maciejewski A, Ostapchenko VG, Marques-Lopes J, Choy WY, Duennwald ML, Prado VF, Prado MA (2017). "Машина шаперонов Hsp70/Hsp90 при нейродегенеративных заболеваниях". Frontiers in Neuroscience . 11 : 254. doi : 10.3389/fnins.2017.00254 . PMC 5433227. PMID 28559789 .
^ Mayer MP, Bukau B (март 2005 г.). «Hsp70 шапероны: клеточные функции и молекулярный механизм». Cellular and Molecular Life Sciences . 62 (6): 670–84. doi :10.1007/s00018-004-4464-6. PMC 2773841 . PMID 15770419.
^ Calderwood SK, Murshid A, Prince T (2009). «Шок старения: молекулярные шапероны и реакция на тепловой шок в долголетии и старении — мини-обзор». Gerontology . 55 (5): 550–8. doi :10.1159/000225957. PMC 2754743 . PMID 19546513.
^ Докладный К, Майерс О.Б., Мосли П.Л. (2015). «Реакция на тепловой шок и аутофагия — сотрудничество и контроль». Аутофагия . 11 (2): 200–13. doi :10.1080/15548627.2015.1009776. PMC 4502786. PMID 25714619 .
^ Apetri AC, Horwich AL (ноябрь 2008 г.). «Шаперониновая камера ускоряет сворачивание белка посредством пассивного действия по предотвращению агрегации». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 105 (45): 17351–5. Bibcode : 2008PNAS..10517351A. doi : 10.1073/pnas.0809794105 . PMC 2579888. PMID 18987317 .
^ Kmiecik S, Kolinski A (июль 2011 г.). «Моделирование эффекта шаперонина на сворачивание белка: переход от механизма зародышеобразования-конденсации к каркасному». Журнал Американского химического общества . 133 (26): 10283–9. doi :10.1021/ja203275f. PMC 3132998. PMID 21618995 .
^ Todd MJ, Lorimer GH, Thirumalai D (апрель 1996 г.). «Сворачивание белка с помощью шаперонина: оптимизация скорости и выхода с помощью механизма итеративного отжига». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 93 (9): 4030–5. Bibcode : 1996PNAS...93.4030T. doi : 10.1073/pnas.93.9.4030 . PMC 39481. PMID 8633011 .
^ abcd Капоччи, Мауро; Санторо, М. Габриэлла; Хайтауэр, Лоуренс Э. (сентябрь 2014 г.). «Жизнь и времена Ферруччо Ритосса». Клеточный стресс и шапероны . 19 (5): 599–604. doi : 10.1007/s12192-014-0525-4 . PMC 4147064. PMID 25142515 .
^ Майно, Гвидо; Жорис, Изабель (2004). Клетки, ткани и болезни: принципы общей патологии (2-е изд.). Нью-Йорк: Издательство Оксфордского университета. п. 187. ИСБН9780199748921.
^ Ритосса, Ф. (июнь 1996 г.). «Открытие реакции на тепловой шок». Cell Stress & Chaperones . 1 (2): 97–8. PMC 248460. PMID 9222594 .
^ Ритосса, Ф. (декабрь 1962 г.). «Новый паттерн вздутия, вызванный температурным шоком и DNP у дрозофилы». Experientia . 18 (12): 571–573. doi :10.1007/BF02172188. S2CID 32525462.
^ ab De Maio, Antonio; Santoro, M. Gabriella; Tanguay, Robert M.; Hightower, Lawrence E. (март 2012 г.). «Научное наследие Ферруччо Ритоссы спустя 50 лет после его открытия реакции теплового шока: новый взгляд на биологию, новое общество и новый журнал». Cell Stress and Chaperones . 17 (2): 139–143. doi : 10.1007/s12192-012-0320-z . PMC 3273555. PMID 22252402 .
^ Тиссьер, Альфред; Митчелл, Гершель К.; Трейси, Урсула М. (апрель 1974 г.). «Синтез белка в слюнных железах Drosophila melanogaster: связь с хромосомными пуфами». Журнал молекулярной биологии . 84 (3): 389–398. doi :10.1016/0022-2836(74)90447-1. PMID 4219221.
^ Шлезингер, М. Дж. (25 июля 1990 г.). «Белки теплового шока». Журнал биологической химии . 265 (21): 12111–4. doi : 10.1016/S0021-9258(19)38314-0 . PMID 2197269.