Туннельная нанотрубка (ТНТ) или мембранная нанотрубка — это термин, который применяется к цитоскелетным выступам, которые простираются от плазматической мембраны , что позволяет различным клеткам животных соединяться на больших расстояниях, иногда более 100 мкм между определенными типами клеток. [2] [3] [4] Туннельные нанотрубки диаметром менее 0,7 микрометра имеют актиновую структуру и переносят части плазматической мембраны между клетками в обоих направлениях. Более крупные ТНТ (>0,7 мкм) содержат актиновую структуру с микротрубочками и/или промежуточными филаментами и могут переносить между клетками такие компоненты, как везикулы и органеллы , включая целые митохондрии . [5] [6] [7] Диаметр ТНТ колеблется от 0,05 мкм до 1,5 мкм, и они могут достигать длины нескольких диаметров клетки. [7] [8] Было обнаружено два типа ТНТ: с открытым концом и с закрытым концом. Открытые концы TNT соединяют цитоплазму двух клеток. Закрытые концы TNT не имеют непрерывной цитоплазмы, поскольку есть щелевой контактный колпачок, который позволяет только небольшим молекулам и ионам перемещаться между клетками. [9] Эти структуры показали участие в межклеточной коммуникации, переносе нуклеиновых кислот, таких как мРНК и микроРНК, между клетками в культуре или в ткани , а также в распространении патогенов или токсинов, таких как ВИЧ и прионы . [10] [11] [12] [13] [14] [3] TNT наблюдали время жизни от нескольких минут до нескольких часов, и несколько белков были вовлечены в их образование и ингибирование, включая многие, которые взаимодействуют с Arp2/3. [15] [16]
История
Мембранные нанотрубки были впервые описаны в статье Cell 1999 года , в которой рассматривалось развитие крыльевых имагинальных дисков Drosophila melanogaster . [17] Совсем недавно, в статье Science , опубликованной в 2004 году, были описаны структуры, которые соединяли клетки PC12 вместе, а также другие типы клеточных культур. [7] [18] Это исследование ввело термин «туннельные нанотрубки», а также показало, что образование нанотрубок между клетками коррелирует как с переносом мембран, так и с переносом органелл. [7] После этих публикаций было зарегистрировано больше структур, подобных TNT, содержащих различные уровни F-актина, микротрубочек и других компонентов, но остающихся относительно однородными по составу. [15]
Формирование
В формировании нанотрубок могут участвовать несколько механизмов. Они включают молекулярный контроль, а также межклеточные взаимодействия.
Было предложено два основных механизма образования ТНТ. Первый включает цитоплазматические выступы, простирающиеся от одной клетки к другой, где они сливаются с мембраной целевой клетки. [7] Другой механизм происходит, когда две ранее связанные клетки отдаляются друг от друга, а ТНТ остаются в качестве мостов между двумя клетками. [3] [19]
Воздействие фосфатидилсерина продемонстрировало способность направлять образование TNT из мезенхимальных стволовых клеток (МСК) в популяцию поврежденных клеток. [21] Было показано, что белок S100A4 и его рецептор направляют направление роста TNT, поскольку p53 активирует каспазу 3 для расщепления S100A4 в инициирующей клетке, тем самым создавая градиент, в котором целевая клетка имеет более высокие количества белка. [22] Эти результаты свидетельствуют о том, что хемотаксические градиенты могут быть вовлечены в индукцию TNT.
В одном исследовании было обнаружено, что межклеточный контакт необходим для образования мостиков из нанотрубок между Т-клетками . [3] Активация p53 также была вовлечена в качестве необходимого механизма для развития ТНТ, поскольку было обнаружено, что нижестоящие гены, активируемые p53 (а именно EGFR , Akt , PI3K и mTOR ), участвуют в образовании нанотрубок после обработки перекисью водорода и голодания сыворотки. [23] Было показано, что коннексин-43 способствует образованию связи между стромальными клетками костного мозга (BMSC) и альвеолярными эпителиальными клетками, что приводит к образованию нанотрубок. [24]
Также было показано, что клеточный стресс, вызванный ротеноном или TNF-α, вызывает образование TNT между эпителиальными клетками. [25] Было показано, что воспаление, вызванное липополисахаридами или интерфероном-γ, увеличивает экспрессию белков, связанных с образованием TNT. [26]
Ингибирование
Хотя TNT имеют много компонентов, их основные ингибиторы работают, блокируя или ограничивая образование актина. TNT-подобные структуры, называемые стримерами, которые представляют собой чрезвычайно тонкие выступы, не образовывались при культивировании с цитохалазином D , деполимеризующим соединением F-актина . [27] [28] Отдельное исследование с использованием цитохалазина B показало, что он влияет на образование TNT без разрушения существующих TNT. [29] Было обнаружено, что латрункулин-B , другое деполимеризующее соединение F-актина, полностью блокирует образование TNT. [7] Блокирование CD38 , который был вовлечен в высвобождение митохондрий астроцитами , также значительно снизило образование TNT. [30] [31]
Ингибирование Arp2/3 напрямую приводило к различным эффектам в зависимости от типа клеток. В клетках человеческого глаза и макрофагах блокирование Arp2/3 приводило к снижению образования TNT. Однако такое ингибирование в нейрональных клетках приводило к увеличению количества клеток, связанных через TNT, при одновременном снижении общего количества TNT, соединяющих клетки. [32]
Роль в межклеточном переносе
Митохондрии
Туннелирующие нанотрубки были вовлечены в качестве одного из механизмов, посредством которого целые митохондрии могут переноситься из клетки в клетку. [7] Недавнее исследование в Nature Nanotechnology сообщило, что раковые клетки могут захватывать митохондрии из иммунных клеток с помощью физических туннелирующих нанотрубок. [34] Повреждение митохондриальной ДНК, по-видимому, является основным триггером для образования ТНТ с целью перемещения целых митохондрий, хотя точный порог повреждения, необходимый для индукции образования ТНТ, пока неизвестен. [35] Было обнаружено, что максимальная скорость перемещения митохондрий по ТНТ составляет около 80 нм /с, что ниже измеренной скорости 100-1400 нм/с аксонального транспорта митохондрий; это может быть связано с меньшим диаметром ТНТ, ингибирующим миграцию митохондрий. [36]
В одном исследовании Ахмад и др . использовали четыре линии мезенхимальных стволовых клеток, каждая из которых экспрессировала либо отличающийся фенотип Rho -GTPase Miro1; более высокий уровень Miro1 был связан с более эффективным переносом митохондрий через TNT. [25] Несколько исследований показали, что посредством селективной блокады образования TNT TNT являются основным механизмом для перемещения целых митохондрий между гетерогенными клетками. [37] [38] [39]
Одним из применений этого явления является восстановление после сердечных приступов . [40] Когда клетки сердечной мышцы повреждаются из-за недостатка кислорода, поврежденные митохондрии выделяют активные формы кислорода, которые заставляют близлежащие мезенхимальные стволовые клетки производить и передавать здоровые митохондрии поврежденным мышечным клеткам через ТНТ. [40]
Потенциал действия
Было показано, что туннелирующие нанотрубки распространяют потенциалы действия через свои расширения эндоплазматического ретикулума, которые распространяют приток Ca 2+ посредством активной диффузии. [41]
Вирусы
Многие вирусы могут переносить свои белки в клетки, связанные с TNT. Было обнаружено, что некоторые типы, такие как грипп, даже переносят свой геном через TNT. [42] Было обнаружено, что более двух десятков типов вирусов передаются через TNT и/или модулируют его. [43] Исследование 2022 года предполагает, что SARS-CoV-2 строит туннельные нанотрубки из носовых клеток, чтобы получить доступ к мозгу . [44] [45]
ВИЧ также, по-видимому, распространяется через ТНТ, особенно между дендритными клетками . [40] Исследователи обнаружили, что у «длительно не прогрессирующих» носителей ВИЧ, которые могут контролировать вирус без антиретровирусной терапии, наблюдается дефект в способности их дендритных клеток создавать ТНТ. [40]
Прионы
Прионы также могут распространяться через ТНТ. [40]
Наномедицина
Туннелирующие нанотрубки имеют потенциал для использования в приложениях наномедицины, поскольку они продемонстрировали способность переносить такие методы лечения между клетками. Будущие приложения направлены либо на ингибирование ТНТ для предотвращения токсичности наномедицины от достижения соседних клеток, либо на содействие образованию ТНТ для увеличения положительных эффектов медицины. [46]
Структуры, подобные тротилу
Хотя все структуры, подобные TNT, состоят из цитоскелетных клеточных выступов, их принципиальное отличие от TNT заключается в соединении между двумя клетками. Структуры, подобные TNT, не разделяют внутриклеточное содержимое, такое как ионы или небольшие молекулы, между соединенными клетками — особенность, которая присутствует как в TNT с открытым, так и в TNT с закрытым концом. [9]
TNT-подобная структура, называемая цитонемой, обеспечивает обмен между сигнальными центрами. Наблюдалось образование цитонем в направлении градиента гомолога FGF , что позволяет предположить, что хемотаксический контроль также может вызывать образование TNT-подобных структур. [17] Однако цитонемы не всегда соединяют мембрану двух клеток и могут действовать исключительно как датчики окружающей среды. [28]
Плазмодесмы были идентифицированы как функциональные каналы, соединяющие растительные клетки, а стромулы соединяют пластиды . [47] [48]
Миоподии — это богатые актином цитоплазматические расширения, которые наблюдались у эмбрионов Drosophila . Аналогичные структуры наблюдались у Xenopus и мышиных моделей. [15] Содержащие актин клеточные выступы, называемые «стримерами», наблюдались в культивируемых В-клетках . [28]
Везикулярный транспорт в мембранных нанотрубках был смоделирован с использованием континуального подхода. [49] Были исследованы различные синтетические нанотрубки, основанные на укладке циклических пептидов и других циклических молекул. [50]
^ Ranzinger J, Rustom A, Abel M, Leyh J, Kihm L, Witkowski M и др. (2011-12-27). Bereswill S (ред.). «Действие нанотрубок между человеческими мезотелиальными клетками раскрывает новые аспекты воспалительных реакций». PLOS ONE . 6 (12): e29537. Bibcode :2011PLoSO...629537R. doi : 10.1371/journal.pone.0029537 . PMC 3246504 . PMID 22216308.
^ Abounit S, Zurzolo C (март 2012 г.). «Проводка через туннельные нанотрубки — от электрических сигналов до переноса органелл». Journal of Cell Science . 125 (Pt 5): 1089–1098. doi : 10.1242/jcs.083279 . PMID 22399801. S2CID 8433589.
^ abcd Sowinski S, Jolly C, Berninghausen O, Purbhoo MA, Chauveau A, Köhler K и др. (февраль 2008 г.). «Мембранные нанотрубки физически соединяют Т-клетки на больших расстояниях, представляя новый путь передачи ВИЧ-1». Nature Cell Biology . 10 (2): 211–219. doi :10.1038/ncb1682. PMID 18193035. S2CID 25410308.
^ Davis DM, Sowinski S (июнь 2008 г.). «Мембранные нанотрубки: динамические дальние связи между клетками животных». Nature Reviews. Молекулярная клеточная биология . 9 (6): 431–436. doi :10.1038/nrm2399. PMID 18431401. S2CID 8136865.
^ Resnik N, Erman A, Veranič P, Kreft ME (октябрь 2019 г.). «Тройная маркировка актиновых филаментов, промежуточных филаментов и микротрубочек для широкого применения в клеточной биологии: раскрытие состава цитоскелета в туннелирующих нанотрубках». Histochemistry and Cell Biology . 152 (4): 311–317. doi :10.1007/s00418-019-01806-3. PMID 31392410. S2CID 199491883.
^ Онфельт Б., Недветцки С., Беннингер РК., Пурбху МА., Совински С., Хьюм А.Н. и др. (декабрь 2006 г.). «Структурно различные мембранные нанотрубки между макрофагами человека поддерживают везикулярный трафик на большие расстояния или серфинг бактерий». Журнал иммунологии . 177 (12): 8476–8483. doi : 10.4049/jimmunol.177.12.8476 . PMID 17142745.
^ abcdefgh Rustom A, Saffrich R, Markovic I, Walther P, Gerdes HH (февраль 2004 г.). «Нанотрубчатые магистрали для межклеточного транспорта органелл». Science . 303 (5660): 1007–1010. Bibcode :2004Sci...303.1007R. doi :10.1126/science.1093133. PMID 14963329. S2CID 37863055.
^ Wang ZG, Liu SL, Tian ZQ, Zhang ZL, Tang HW, Pang DW (ноябрь 2012 г.). «Управляемая миозином межклеточная транспортировка агглютинина зародыша пшеницы, опосредованная мембранными нанотрубками между клетками рака легких человека». ACS Nano . 6 (11): 10033–10041. doi :10.1021/nn303729r. PMID 23102457.
^ ab Zurzolo C (август 2021 г.). «Туннелирование нанотрубок: изменение связности». Current Opinion in Cell Biology . Membrane Trafficking. 71 : 139–147. doi : 10.1016/j.ceb.2021.03.003 . PMID 33866130. S2CID 233298036.
^ Онфельт Б., Дэвис Д.М. (ноябрь 2004 г.). «Могут ли мембранные нанотрубки способствовать коммуникации между иммунными клетками?». Труды биохимического общества . 32 (ч. 5): 676–678. doi :10.1042/BST0320676. PMID 15493985. S2CID 32181738.
^ Haimovich G, Dasgupta S, Gerst JE (февраль 2021 г.). «Передача РНК через туннельные нанотрубки». Biochemical Society Transactions . 49 (1): 145–160. doi :10.1042/BST20200113. PMID 33367488. S2CID 229689880.
^ Haimovich G, Ecker CM, Dunagin MC, Eggan E, Raj A, Gerst JE, Singer RH (ноябрь 2017 г.). «Межклеточный транспорт мРНК через мембранные нанотрубкообразные расширения в клетках млекопитающих». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 114 (46): E9873–E9882. Bibcode : 2017PNAS..114E9873H. doi : 10.1073/pnas.1706365114 . PMC 5699038. PMID 29078295 .
^ Belting M, Wittrup A (декабрь 2008 г.). «Нанотрубки, экзосомы и связывающие нуклеиновые кислоты пептиды обеспечивают новые механизмы межклеточной коммуникации в эукариотических клетках: последствия для здоровья и болезней». Журнал клеточной биологии . 183 (7): 1187–1191. doi :10.1083/jcb.200810038. PMC 2606965. PMID 19103810 .
^ Gousset K, Schiff E, Langevin C, Marijanovic Z, Caputo A, Browman DT и др. (март 2009 г.). «Прионы захватывают туннельные нанотрубки для межклеточного распространения». Nature Cell Biology . 11 (3): 328–336. doi :10.1038/ncb1841. PMID 19198598. S2CID 30793469.
^ Ханна С. Дж., Маккой-Симандл К., Мишкольчи В., Го П., Каммер М., Ходжсон Л., Кокс Д. (август 2017 г.). «Роль Rho-GTPases и полимеризации актина во время биогенеза макрофагальных туннельных нанотрубок». Scientific Reports . 7 (1): 8547. Bibcode :2017NatSR...7.8547H. doi :10.1038/s41598-017-08950-7. PMC 5561213 . PMID 28819224.
^ ab Ramírez-Weber FA, Kornberg TB (май 1999). "Цитонемы: клеточные процессы, которые проецируются в главный сигнальный центр в имагинальных дисках Drosophila". Cell . 97 (5): 599–607. doi : 10.1016/S0092-8674(00)80771-0 . PMID 10367889. S2CID 15789546.
^ Онфельт Б., Недветцки С., Янаги К., Дэвис Д.М. (август 2004 г.). «Передовые разработки: мембранные нанотрубки соединяют иммунные клетки». Журнал иммунологии . 173 (3): 1511–1513. doi : 10.4049/jimmunol.173.3.1511 . PMID 15265877.
^ Sherer NM, Lehmann MJ, Jimenez-Soto LF, Horensavitz C, Pypaert M, Mothes W (март 2007 г.). «Ретровирусы могут устанавливать филоподиальные мосты для эффективной передачи от клетки к клетке». Nature Cell Biology . 9 (3): 310–315. doi :10.1038/ncb1544. PMC 2628976 . PMID 17293854.
^ Watkins SC, Salter RD (сентябрь 2005 г.). «Функциональная связь между иммунными клетками, опосредованная туннелирующими нанотрубочками». Immunity . 23 (3): 309–318. doi : 10.1016/j.immuni.2005.08.009 . PMID 16169503.
^ Liu K, Ji K, Guo L, Wu W, Lu H, Shan P, Yan C (март 2014). «Мезенхимальные стволовые клетки спасают поврежденные эндотелиальные клетки в модели ишемии-реперфузии in vitro с помощью туннельного переноса митохондрий, опосредованного структурой, похожей на нанотрубку». Microvascular Research . 92 : 10–18. doi : 10.1016/j.mvr.2014.01.008. PMID 24486322.
^ Sun X, Wang Y, Zhang J, Tu J, Wang XJ, Su XD и др. (декабрь 2012 г.). «Определение направления туннелирования нанотрубок в нейронах и астроцитах». Cell Death & Disease . 3 (12): e438. doi :10.1038/cddis.2012.177. PMC 3542613 . PMID 23222508.
^ Wang Y, Cui J, Sun X, Zhang Y (апрель 2011 г.). «Развитие туннельных нанотрубок в астроцитах зависит от активации p53». Cell Death and Differentiation . 18 (4): 732–742. doi :10.1038/cdd.2010.147. PMC 3131904. PMID 21113142 .
^ Ислам МН, Дас СР, Эмин МТ, Вэй М, Сан Л, Вестфален К и др. (апрель 2012 г.). «Перенос митохондрий из стромальных клеток, полученных из костного мозга, в легочные альвеолы защищает от острого повреждения легких». Nature Medicine . 18 (5): 759–765. doi :10.1038/nm.2736. PMC 3727429 . PMID 22504485.
^ ab Ahmad T, Mukherjee S, Pattnaik B, Kumar M, Singh S, Kumar M, et al. (Май 2014). «Miro1 регулирует межклеточный митохондриальный транспорт и повышает эффективность спасения мезенхимальных стволовых клеток». The EMBO Journal . 33 (9): 994–1010. doi :10.1002/embj.201386030. PMC 4193933 . PMID 24431222.
^ ab Hase K, Kimura S, Takatsu H, Ohmae M, Kawano S, Kitamura H, et al. (декабрь 2009 г.). «M-Sec способствует образованию мембранных нанотрубок путем взаимодействия с Ral и комплексом экзоцист». Nature Cell Biology . 11 (12): 1427–1432. doi :10.1038/ncb1990. PMID 19935652. S2CID 1388030.
^ Austefjord MW, Gerdes HH, Wang X (январь 2014 г.). «Туннельные нанотрубки: разнообразие морфологии и структуры». Коммуникативная и интегративная биология . 7 (1): e27934. doi :10.4161/cib.27934. PMC 3995728. PMID 24778759 .
^ abc Austefjord MW, Gerdes HH, Wang X (январь 2014 г.). «Туннельные нанотрубки: разнообразие морфологии и структуры». Коммуникативная и интегративная биология . 7 (1): e27934. doi :10.4161/cib.27934. PMC 3995728. PMID 24778759 .
^ Bukoreshtliev NV, Wang X, Hodneland E, Gurke S, Barroso JF, Gerdes HH (май 2009). «Селективный блок образования туннельных нанотрубок (TNT) ингибирует межклеточный перенос органелл между клетками PC12». FEBS Letters . 583 (9): 1481–1488. doi :10.1016/j.febslet.2009.03.065. PMID 19345217. S2CID 13528434.
^ Хаякава К, Эспозито Э, Ван Х, Терасаки И, Лю И, Син К и др. (Июль 2016 г.). «Перенос митохондрий из астроцитов в нейроны после инсульта». Nature . 535 (7613): 551–555. Bibcode :2016Natur.535..551H. doi :10.1038/nature18928. PMC 4968589 . PMID 27466127.
^ Marlein CR, Piddock RE, Mistry JJ, Zaitseva L, Hellmich C, Horton RH и др. (Май 2019 г.). «CD38-Driven Mitochondrial Trafficking Promotes Bioenergetic Plasticity in Multiple Myeloma». Cancer Research . 79 (9): 2285–2297. doi : 10.1158/0008-5472.CAN-18-0773 . PMID 30622116.
^ Dagar S, Pathak D, Oza HV, Mylavarapu SV (ноябрь 2021 г.). «Туннельные нанотрубки и родственные структуры: молекулярные механизмы формирования и функционирования». The Biochemical Journal . 478 (22): 3977–3998. doi :10.1042/bcj20210077. PMID 34813650. S2CID 244529025.
^ Ady JW, Desir S, Thayanithy V, Vogel RI, Moreira AL, Downey RJ и др. (2014-10-31). "Межклеточная коммуникация при злокачественной плевральной мезотелиоме: свойства туннелирующих нанотрубок". Frontiers in Physiology . 5 : 400. doi : 10.3389 /fphys.2014.00400 . PMC 4215694. PMID 25400582.
^ Saha T, Dash C, Jayabalan R, Khiste S, Kulkarni A, Kurmi K и др. (январь 2022 г.). «Межклеточные нанотрубки опосредуют митохондриальный транспорт между раковыми и иммунными клетками». Nature Nanotechnology . 17 (1): 98–106. Bibcode :2022NatNa..17...98S. doi :10.1038/s41565-021-01000-4. PMC 10071558 . PMID 34795441. S2CID 244349825.
^ Torralba D, Baixauli F, Sánchez-Madrid F (2016). «Митохондрии не знают границ: механизмы и функции межклеточного митохондриального переноса». Frontiers in Cell and Developmental Biology . 4 : 107. doi : 10.3389/fcell.2016.00107 . PMC 5039171. PMID 27734015 .
^ Wang X, Gerdes HH (июль 2015 г.). «Передача митохондрий через туннельные нанотрубки спасает апоптотические клетки PC12». Cell Death and Differentiation . 22 (7): 1181–1191. doi :10.1038/cdd.2014.211. PMC 4572865. PMID 25571977 .
^ Pasquier J, Guerrouahen BS, Al Thawadi H, Ghiabi P, Maleki M, Abu-Kaoud N и др. (апрель 2013 г.). «Преимущественный перенос митохондрий из эндотелиальных в раковые клетки посредством туннельных нанотрубок модулирует химиорезистентность». Журнал трансляционной медицины . 11 (1): 94. doi : 10.1186 /1479-5876-11-94 . PMC 3668949. PMID 23574623.
^ Lu J, Zheng X, Li F, Yu Y, Chen Z, Liu Z и др. (февраль 2017 г.). «Туннелирующие нанотрубки способствуют межклеточному переносу митохондрий с последующей повышенной инвазивностью в клетках рака мочевого пузыря». Oncotarget . 8 (9): 15539–15552. doi :10.18632/oncotarget.14695. PMC 5362504 . PMID 28107184.
^ Li X, Zhang Y, Yeung SC, Liang Y, Liang X, Ding Y и др. (сентябрь 2014 г.). «Митохондриальный перенос индуцированных плюрипотентных стволовых клеток, полученных из мезенхимальных стволовых клеток, в эпителиальные клетки дыхательных путей ослабляет повреждение, вызванное сигаретным дымом». American Journal of Respiratory Cell and Molecular Biology . 51 (3): 455–465. doi :10.1165/rcmb.2013-0529OC. PMID 24738760.
^ abcde Callier, Viviane (2018-04-23). «Клетки разговаривают и помогают друг другу с помощью крошечных трубчатых сетей». Журнал Quanta . Получено 2024-09-25 .
^ Смит ИФ, Шуай Дж, Паркер И (апрель 2011 г.). «Активное образование и распространение сигналов Ca2+ в туннельных мембранных нанотрубках». Biophysical Journal . 100 (8): L37–L39. Bibcode :2011BpJ...100L..37S. doi :10.1016/j.bpj.2011.03.007. PMC 3077701 . PMID 21504718.
^ Kumar A, Kim JH, Ranjan P, Metcalfe MG, Cao W, Mishina M и др. (январь 2017 г.). «Вирус гриппа использует туннельные нанотрубки для распространения от клетки к клетке». Scientific Reports . 7 (1): 40360. Bibcode :2017NatSR...740360K. doi :10.1038/srep40360. PMC 5216422 . PMID 28059146.
^ Jansens RJ, Tishchenko A, Favoreel HW (март 2020 г.). Glaunsinger BA (ред.). «Преодоление разрыва: распространение вируса на большие расстояния с помощью туннельных нанотрубок». Журнал вирусологии . 94 (8): e02120–19. doi :10.1128/JVI.02120-19. PMC 7108841. PMID 32024778 .
^ "Коронавирус может проникать в мозг, строя крошечные туннели из носа". New Scientist . Получено 23 августа 2022 г.
^ Pepe A, Pietropaoli S, Vos M, Barba-Spaeth G, Zurzolo C (июль 2022 г.). «Туннелирующие нанотрубки обеспечивают путь распространения SARS-CoV-2». Science Advances . 8 (29): eabo0171. Bibcode :2022SciA....8O.171P. doi : 10.1126/sciadv.abo0171 . PMC 9299553 . PMID 35857849.
^ Ottonelli I, Caraffi R, Tosi G, Vandelli MA, Duskey JT, Ruozi B (февраль 2022 г.). «Туннелирование нанотрубок: новая цель для наномедицины?». International Journal of Molecular Sciences . 23 (4): 2237. doi : 10.3390/ijms23042237 . PMC 8878036. PMID 35216348 .
^ Галлахер К. Л., Бенфей П. Н. (январь 2005 г.). «Не просто еще одна дыра в стене: понимание межклеточного перемещения белков». Гены и развитие . 19 (2): 189–195. doi : 10.1101/gad.1271005 . PMID 15655108.
^ Köhler RH, Cao J, Zipfel WR, Webb WW, Hanson MR (июнь 1997 г.). «Обмен молекулами белка через связи между пластидами высших растений». Science . 276 (5321): 2039–2042. doi :10.1126/science.276.5321.2039. PMID 9197266.
^ Кузнецов А.В. (август 2011). «Моделирование двунаправленного транспорта квантовых точек наночастиц в мембранных нанотрубках». Mathematical Biosciences . 232 (2): 101–109. doi :10.1016/j.mbs.2011.04.008. PMID 21609723.
^ Родригес-Васкес Н., Фуэртес А., Аморин М., Гранха-младший (2016). «Биоинспирированные искусственные каналы ионов натрия и калия». В Sigel A, Sigel H, Sigel RK (ред.). Ионы щелочных металлов: их роль для жизни . Ионы металлов в науках о жизни. Том. 16. С. 485–556. дои : 10.1007/978-3-319-21756-7_14. ISBN978-3-319-21755-0. PMID 26860310.