Убиквитинлигаза (также называемая убиквитинлигазой E3 ) — это белок , который рекрутирует фермент конъюгации убиквитина E2 , загруженный убиквитином , распознает белковый субстрат и помогает или напрямую катализирует перенос убиквитина из E2 в белковый субстрат. Проще говоря, лигаза обеспечивает перемещение убиквитина из носителя убиквитина в другой белок (субстрат) с помощью некоторого механизма. Убиквитин , достигнув места назначения, в конечном итоге прикрепляется изопептидной связью к остатку лизина , который является частью целевого белка. [2] Лигазы E3 взаимодействуют как с целевым белком, так и с ферментом E2, и таким образом придают субстратную специфичность E2. Обычно E3 полиубиквитинируют свой субстрат с помощью Lys48-связанных цепей убиквитина, направляя субстрат на разрушение протеасомой . Однако возможны и многие другие типы связей, которые изменяют активность, взаимодействия или локализацию белка. Убиквитинирование лигазами E3 регулирует различные области, такие как клеточный трафик, репарация ДНК и сигнализация, и имеет огромное значение в клеточной биологии. Лигазы E3 также играют ключевую роль в контроле клеточного цикла, опосредуя деградацию циклинов , а также белков- ингибиторов циклин-зависимых киназ . [3] Геном человека кодирует более 600 предполагаемых лигаз E3, что обеспечивает огромное разнообразие субстратов. [4]
Убиквитинлигаза называется E3 и работает совместно с ферментом E1, активирующим убиквитин, и ферментом E2, конъюгирующим убиквитин . Существует один основной фермент E1, общий для всех убиквитинлигаз, который использует АТФ для активации убиквитина для конъюгации и переносит его на фермент E2. Фермент E2 взаимодействует с определенным партнером E3 и переносит убиквитин на целевой белок . E3, который может быть многобелковым комплексом , в целом отвечает за нацеливание убиквитинирования на определенные субстратные белки. [ необходима цитата ]
Реакция убиквитилирования протекает в три или четыре этапа в зависимости от механизма действия убиквитинлигазы E3. На консервативном первом этапе остаток цистеина E1 атакует активированный АТФ С-концевой глицин на убиквитине, в результате чего образуется тиоэфирный комплекс Ub-S-E1. Энергия от гидролиза АТФ и дифосфата стимулирует образование этого реактивного тиоэфира, а последующие этапы являются термонейтральными. Затем происходит реакция транстиолирования, в которой остаток цистеина E2 атакует и заменяет E1. Лигазы E3 с доменом HECT будут иметь еще одну реакцию транстиолирования для переноса молекулы убиквитина на E3, тогда как гораздо более распространенные лигазы с доменом RING finger переносят убиквитин напрямую с E2 на субстрат. [5] Последним шагом в первом событии убиквитилирования является атака аминогруппы лизина целевого белка, которая удаляет цистеин и образует стабильную изопептидную связь. [6] Одним из заметных исключений является белок p21 , который, по-видимому, убиквитилируется с использованием своего N-концевого амина, таким образом образуя пептидную связь с убиквитином. [7]
У людей имеется приблизительно 500-1000 лигаз E3, которые придают субстратную специфичность E1 и E2. [8] Лигазы E3 подразделяются на четыре семейства: HECT, RING-finger, U-box и PHD-finger. [8] Лигазы RING-finger E3 являются крупнейшим семейством и содержат лигазы, такие как комплекс, способствующий анафазе (APC), и комплекс SCF ( комплекс белков Skp1 - Cullin - F-box). Комплексы SCF состоят из четырех белков: Rbx1, Cul1, Skp1, которые являются инвариантными среди комплексов SCF, и белка F-box, который варьируется. Было идентифицировано около 70 белков F-box человека. [9] Белки F-box содержат F-box, который связывает остальную часть комплекса SCF, и домен связывания субстрата, который придает E3 его субстратную специфичность. [8]
Сигнализация убиквитина зависит от разнообразия меток убиквитина для специфичности его сообщения. Белок может быть помечен одной молекулой убиквитина (моноубиквитилирование) или множеством различных цепей молекул убиквитина (полиубиквитилирование). [11] Убиквитинлигазы E3 катализируют события полиубиквитинирования во многом таким же образом, как и механизм одиночного убиквитилирования, используя вместо этого остаток лизина из молекулы убиквитина, в настоящее время присоединенной к субстратному белку, для атаки на С-конец новой молекулы убиквитина. [6] [11] Например, обычная метка 4-убиквитина, связанная через лизин в положении 48 (K48), привлекает помеченный белок в протеасому и последующую деградацию. [11] Однако все семь остатков убиквитин-лизина (K6, K11, K27, K29, K33, K48 и K63), а также N-концевой метионин используются в цепях in vivo. [11]
Моноубиквитинирование связано с путями эндоцитоза мембранных белков . Например, фосфорилирование тирозина в позиции 1045 в рецепторе эпидермального фактора роста (EGFR) может рекрутировать лигазу E3 типа RING c-Cbl через домен SH2 . Моноубиквитинирование C-Cbl вызывает EGFR, сигнализируя о его интернализации и транспортировке в лизосому. [12]
Моноубиквитинирование также может регулировать локализацию цитозольного белка. Например, E3-лигаза MDM2 убиквитилирует p53 либо для деградации (полиубиквитиновая цепь K48), либо для ядерного экспорта (моноубиквитилирование). Эти события происходят в зависимости от концентрации, что предполагает, что модуляция концентрации E3-лигазы является клеточной регуляторной стратегией для контроля гомеостаза и локализации белка. [13]
Убиквитинлигазы являются конечным и потенциально наиболее важным фактором, определяющим специфичность субстрата при убиквитинировании белков . [14] Лигазы должны одновременно отличать свой белковый субстрат от тысяч других белков в клетке и от других (убиквитин-неактивных) форм того же белка . Это может быть достигнуто различными механизмами, большинство из которых включают распознавание дегронов : специфических коротких аминокислотных последовательностей или химических мотивов на субстрате. [15]
Протеолитическое расщепление может привести к обнажению остатков на N-конце белка. Согласно правилу N-конца , различные N-концевые аминокислоты (или N-дегроны) распознаются в разной степени соответствующей им убиквитинлигазой (N-рекогнином), влияя на период полураспада белка. [16] Например, положительно заряженные ( Arg , Lys , His ) и объемные гидрофобные аминокислоты ( Phe , Trp , Tyr , Leu , Ile ) распознаются преимущественно и, таким образом, считаются дестабилизирующими дегроны , поскольку они позволяют быстрее деградировать их белки. [17]
Дегрон может быть преобразован в свою активную форму посредством посттрансляционной модификации [19], такой как фосфорилирование остатка тирозина , серина или треонина . [20] В этом случае убиквитинлигаза распознает исключительно фосфорилированную версию субстрата из-за стабилизации в месте связывания . Например, FBW7 , единица распознавания субстрата F-box убиквитинлигазы SCF FBW7 , стабилизирует фосфорилированный субстрат путем связывания водорода с его остатками аргинина с фосфатом, как показано на рисунке справа. В отсутствие фосфата остатки FBW7 отталкивают субстрат. [18]
Присутствие кислорода или других малых молекул может влиять на распознавание дегрона. [18] Например, белок фон Гиппеля-Линдау (VHL) (часть распознавания субстрата специфической лигазы E3) распознает фактор альфа , индуцируемый гипоксией (HIF-α), только в нормальных кислородных условиях, когда его пролин гидроксилирован . С другой стороны, при гипоксии HIF-a не гидроксилируется, избегает убиквитинирования и , таким образом, действует в клетке в более высоких концентрациях, что может инициировать транскрипционный ответ на гипоксию. [21] Другим примером контроля деградации белка малыми молекулами является фитогормон ауксин в растениях. [22] Ауксин связывается с TIR1 (домен распознавания субстрата убиквитинлигазы SCF TIR1 ), увеличивая сродство TIR1 к его субстратам (транскрипционным репрессорам : Aux/IAA) и способствуя их деградации.
Помимо распознавания аминокислот, убиквитинлигазы также могут обнаруживать необычные особенности на субстратах, которые служат сигналами для их разрушения. [14] Например, San1 (антагонист Sir 1), ядерный белок контроля качества в дрожжах , имеет неупорядоченный домен связывания субстрата , что позволяет ему связываться с гидрофобными доменами неправильно свернутых белков . [14] С другой стороны, неправильно свернутых или избыточно не собранных гликопротеинов пути ERAD распознаются Fbs1 и Fbs2, белками F-box млекопитающих E3-лигаз SCF Fbs1 и SCF Fbs2 . [23] Эти домены распознавания имеют небольшие гидрофобные карманы, позволяющие им связывать гликаны с высоким содержанием маннозы .
В дополнение к линейным дегронам , лигаза E3 в некоторых случаях может также распознавать структурные мотивы на субстрате. [14] В этом случае 3D-мотив может позволить субстрату напрямую связать свою биохимическую функцию с убиквитинированием . Эту связь можно продемонстрировать с белком TRF1 (регулятором длины человеческой теломеры ), который распознается соответствующей ему лигазой E3 ( FBXO4 ) посредством межмолекулярного взаимодействия бета-слоя . TRF1 не может быть убиквитинирован, пока он связан с теломерой, вероятно, потому, что тот же домен TRF1, который связывается с его лигазой E3, также связывается с теломерами. [14]
Убиквитинлигазы E3 регулируют гомеостаз, клеточный цикл и пути репарации ДНК, и в результате этого ряд этих белков участвует в различных видах рака, включая известные MDM2, BRCA1 и супрессор опухолей фон Гиппеля-Линдау . [24] Например, мутация MDM2 была обнаружена при раке желудка , [25] почечно-клеточной карциноме , [26] и раке печени [27] (среди прочих), что приводит к нарушению регуляции концентраций MDM2 за счет увеличения сродства его промотора к фактору транскрипции Sp1 , что приводит к повышению транскрипции мРНК MDM2. [25] Для идентификации пар E3 убиквитинлигаза-субстрат доступно несколько экспериментальных методов, основанных на протеомике, [28], таких как идентификация биотина, зависящая от близости (BioID), захват убиквитинлигазы-субстрата и тандемные убиквитин-связывающие объекты (TUBE).