Ген активации лимфоцитов 3 , также известный как LAG-3 , представляет собой белок , который у людей кодируется геном LAG3 . [5] LAG3, который был открыт в 1990 году [6] и был обозначен как CD223 ( кластер дифференциации 223) после Седьмого семинара по антигенам дифференциации лейкоцитов человека в 2000 году [7], представляет собой молекулу клеточной поверхности с разнообразными биологическими эффектами на функцию Т-клеток, но в целом имеет иммуноингибиторный эффект. Это рецептор иммунной контрольной точки и, как таковой, является целью различных программ разработки лекарственных препаратов фармацевтическими компаниями, стремящимися разработать новые методы лечения рака и аутоиммунных заболеваний. В растворимой форме он также разрабатывается как самостоятельное лекарство от рака. [8]
LAG-3 тесно связан с CD4, [9] с которым он разделяет способность связывать молекулы MHC класса II. [10] Хотя существует противоречивая информация о том, какие мотивы в цитоплазматическом хвосте LAG-3 важны для функции, [11] [12] [13] эволюционные модели общения [14] [15] в сочетании с функциональными исследованиями [12] [13] подразумевают, что эволюционно консервативная основная функция LAG-3 представляет собой ингибиторную конкуренцию через иммунорецепторный тирозиновый мотив-ингибитор (ITIM)-подобный мотив с активирующими рецепторами CD4 или CD8 для связывания киназы LCK . [14]
Ген
Ген LAG3 содержит 8 экзонов . Данные последовательности, организация экзонов/ интронов и хромосомная локализация указывают на тесную связь LAG3 с CD4 . [5] Ген LAG-3 расположен рядом с геном CD4 на человеческой хромосоме 12 (12p13) и примерно на 20% идентичен гену CD4, [16] и эта организация гена уже обнаружена у акул.
Белок
Белок LAG3, принадлежащий к суперсемейству иммуноглобулинов (Ig), представляет собой трансмембранный белок I типа из 503 аминокислот с четырьмя внеклеточными доменами, подобными Ig, обозначенными как D1–D4. Когда в 1990 году был клонирован человеческий LAG-3, было обнаружено, что он имеет приблизительно 70% гомологии с мышиным LAG3. [6] Гомология свиного LAG3 составляет 78%. [17]
Основным лигандом LAG3 является MHC класса II , с которым он связывается с более высокой аффинностью, чем CD4. [10] Белок отрицательно регулирует клеточную пролиферацию, активацию [21] и гомеостаз Т-клеток, аналогично CTLA-4 и PD-1 [22] [23] и, как сообщается, играет роль в подавляющей функции Treg . [24]
Фибриногеноподобный белок1 FGL1 , секретируемый печенью белок, является еще одним (основным) функциональным лигандом LAG3, независимым от MHC-II. [25]
LAG3 также помогает поддерживать Т-клетки CD8 + в толерогенном состоянии [16] и, работая с PD-1, помогает поддерживать истощение CD8 во время хронической вирусной инфекции. [26]
Известно, что LAG3 участвует в созревании и активации дендритных клеток . [27]
Вторые — это антитела к LAG3, которые тормозят противораковый иммунный ответ. [8] Примером является релатлимаб , моноклональное антитело против LAG3, которое в настоящее время находится на стадии 2 клинических испытаний. [32] Ряд дополнительных антител к LAG3 находятся на стадии доклинической разработки. [33] LAG-3 может быть лучшей целью для ингибиторов контрольных точек , чем CTLA-4 или PD-1, поскольку антитела к этим двум контрольным точкам активируют только эффекторные Т-клетки и не ингибируют активность Treg , тогда как антагонистическое антитело LAG-3 может как активировать эффекторные Т-клетки (путем снижения регуляции ингибирующего сигнала LAG-3 в предварительно активированных клетках LAG-3+), так и ингибировать индуцированную (т. е. антигенспецифическую) подавляющую активность Treg. [34] Также проводятся комбинированные терапии с использованием антител к LAG-3 и антител к CTLA-4 или PD-1. [8] [32]
Третий — это агонистические антитела к LAG3, чтобы притупить аутоиммунный ответ. Примером такого подхода является GSK2831781 , который вошел в клинические испытания (для бляшечного псориаза ). [35]
История
1990-1999
LAG3 был открыт в 1990 году Фредериком Трибелем (в настоящее время главным научным сотрудником Immutep ), когда он возглавлял группу клеточной иммунологии в отделе клинической биологии в Институте Гюстава Русси . [9] Первоначальная характеристика белка LAG-3 была опубликована в 1992 году и показала, что он является лигандом для антигенов MHC класса II [36], тогда как в статье 1995 года было показано, что он связывается с MHC класса II лучше, чем с CD4. [10] В 1996 году ученые INSERM из Страсбурга показали на мышах с нокаутом , у которых наблюдался дефицит как CD4, так и LAG-3, что эти два белка функционально не эквивалентны. [37] Первая характеристика участков связывания MHC класса II на LAG-3 была опубликована группой Трибеля в 1997 году. [38] Фенотип мышей с нокаутом LAG-3 , установленный группой INSERM в Страсбурге в 1996 году, продемонстрировал, что LAG-3 жизненно важен для правильного функционирования естественных клеток-киллеров [39], но в 1998 году Трибель, работая с антителами к LAG-3 и растворимым белком, обнаружил, что LAG-3 не определяет конкретный режим естественного убийства. [40]
В мае 1996 года было показано, что Т-клетки CD4 + , которые были LAG-3 +, преимущественно экспрессируют IFN-γ , который был повышен под действием IL-12 . [41] В 1997 году было показано, что продукция IFN-γ стимулирует экспрессию LAG-3 во время клонирования человеческих наивных Т-клеток. [42] В 1998 году дальнейшие исследования показали, что IFN-γ требуется не для экспрессии, а скорее для повышения регуляции LAG-3. [43] Экспрессия LAG-3 на активированных Т-клетках человека повышается под действием IL-2 , IL-7 и IL-12, и ее экспрессия может контролироваться регуляторными элементами CD4. [44] Также было обнаружено, что LAG-3 подавляет пролиферацию и активацию Т-клеток, когда LAG-3/MHC класса II ко-капсулируется с комплексом CD3/TCR. [45] Это было подтверждено в 1999 году с помощью экспериментов по ко-кэппингу и флуоресцентной микроскопии. [46] В 1999 году было продемонстрировано, что LAG-3 может быть использован в качестве противораковой вакцины через линии раковых клеток, трансфицированные LAG-3. [47]
2000-2009.
В 2001 году был идентифицирован белок, ассоциированный с LAG3, называемый LAP, который, по-видимому, участвует в подавлении иммунной системы. [48] Также в 2001 году экспрессия LAG3 была обнаружена на лимфоцитах, инфильтрирующих опухоль CD8 + , причем этот LAG3 способствовал активации APC. [49] В августе 2002 года был опубликован первый фенотипический анализ мышиного LAG-3. [50] Молекулярный анализ в ноябре 2002 года продемонстрировал, что ингибирующая функция LAG-3 выполняется через цитоплазматический домен белка. [11] В 2003 году были идентифицированы пути передачи сигнала MHC класса II в человеческих дендритных клетках, индуцированные LAG3. [51] Также было показано, что отсутствие LAG3 не вызывало дефекта функции Т-клеток. [22]
В мае 2004 года было показано с помощью мышей с нокаутом LAG3, что LAG-3 негативно регулирует экспансию Т-клеток и контролирует размер пула Т-клеток памяти. [23] Это контрастировало с более ранней работой *in vitro*, предполагавшей, что LAG-3 необходим для экспансии Т-клеток. [22] Исследование, опубликованное в октябре 2004 года, выявило ключевую роль LAG3 в регуляторных Т-клетках. [24] В декабре 2004 года было сообщено, что LAG-3 расщепляется в трансмембранном домене D4 на два фрагмента, которые остаются связанными с мембраной: фрагмент 54 кДа, содержащий все внеклеточные домены, который олигомеризуется с полноразмерным LAG-3 (70 кДа) на поверхности клетки через домен D1, и пептид 16 кДа, содержащий трансмембранный и цитоплазматический домены, который впоследствии высвобождается в виде растворимого LAG-3. [52]
В январе 2005 года было показано, что экспрессия LAG-3 опухолевыми клетками будет привлекать АПК в опухоль, что приведет к иммунному ответу Th1. [53] В марте 2005 года было сообщено, что однонуклеотидные полиморфизмы (SNP) на LAG3 обусловливают восприимчивость к рассеянному склерозу . [54] Однако более поздние исследования не обнаружили значимой связи. [55] В июне 2005 года было показано, что антитела к LAG-3 приводят к расширению Т-клеток из-за увеличения раундов клеточного деления, которые сигнализация LAG-3 обычно блокирует. [56] В июле 2005 года было установлено, что экспрессия LAG3 на В-клетках индуцируется Т-клетками. [19]
В 2006 году было продемонстрировано, что LAG-3 может использоваться в качестве биомаркера для оценки индукции ответов Th-типа у реципиентов бесклеточных коклюшных вакцин. [57]
В апреле 2007 года было показано, что LAG-3 участвует в Treg-индуцированной регуляции CCR7 и CXCR4 на дендритных клетках, что приводит к развитию полузрелых дендритных клеток со способностью мигрировать в лимфоидные органы. [58] Также было обнаружено, что LAG-3 играет роль в иммунной привилегии в глазах. [59] Позднее в 2007 году было показано, что LAG-3 поддерживает толерантность к собственным и опухолевым антигенам как через клетки CD4+, так и CD8+, независимо от его роли на Treg-клетках. [60]
В 2009 году сообщалось о появлении LAG-3 на плазмоцитоидных дендритных клетках. [20] Также было показано, что он является маркером Tregs, секретирующих IL-10. [61]
2010-2015 гг.
В 2010 году было показано, что LAG3 является маркером истощения для CD8+ Т-клеток, специфичных для вируса лимфоцитарного хориоменингита , но сам по себе не вносит существенного вклада в истощение Т-клеток. [62] Было обнаружено, что инфильтрирующие опухоль лимфоциты CD8+ , специфичные для NY-ESO-1, отрицательно регулируются LAG-3 и PD-1 при раке яичников. [63] Было сообщено, что большая часть LAG3 размещается внутриклеточно в нескольких доменах перед быстрой транслокацией на поверхность клетки, что потенциально облегчается центром организации микротрубочек и рециркуляцией эндосом во время активации Т-клеток. [64] Было также показано, что LAG3 определяет мощный регуляторный подтип Т-клеток, который чаще наблюдается у онкологических больных и расширяется в местах опухоли. [65] Кроме того, однонуклеотидные полиморфизмы в гене LAG3 были связаны с более высоким риском множественной миеломы . [66]
В 2011 году сообщалось, что когда антитела к CD40L индуцировали толерантность при аллогенной трансплантации костного мозга, LAG3 играл роль в механизме действия в клетках CD8+. [67] Также было показано, что связывание молекул MHC класса II на клетках меланомы с LAG3 увеличивало устойчивость к апоптозу, что позволяет предположить, что антитела к LAG3 могут быть актуальны в терапии меланомы. [68] Дальнейшие исследования показали, что LAG3 играет модулирующую роль при аутоиммунном диабете. [69] Кроме того, блокирование PD-L1 и LAG-3 было идентифицировано как потенциальная терапевтическая стратегия при инфекции Plasmodium . [70]
В 2012 году группа исследователей из Детской больницы Св. Иуды показала, что LAG-3 и PD-1 синергически регулируют функцию Т-клеток таким образом, что позволяет ослабить противоопухолевый иммунный ответ. [71] Ученые из Университета Ханьянг в Сеуле показали, что четырехвалентный CTLA4-Ig и четырехвалентный LAG3-Ig могут синергически предотвращать острую реакцию «трансплантат против хозяина» в моделях животных. [72] В 2013 году ученые из Научного института Сан-Раффаэле в Милане показали, что LAG3 является маркером Tregs типа 1. [73]
В 2014 году было показано, что вовлечение LAG может снизить аллореактивные реакции Т-клеток после трансплантации костного мозга . [74] Была идентифицирована подгруппа ВИЧ-специфических LAG3(+)CD8(+) Т-клеток, которая отрицательно коррелировала с вирусной нагрузкой плазмы. [75] Было обнаружено, что экспрессия LAG3 на плазмоцитоидных дендритных клетках способствует созданию иммуносупрессивной среды при меланоме. [76] Также было показано, что LAG-3 транслоцируется на поверхность клетки в активированных Т-клетках через свой цитоплазматический домен посредством сигнализации протеинкиназы С. [77]
В 2015 году было продемонстрировано, что LAG3 на Tregs работает с TGF бета 3 для подавления выработки антител. [78] Кроме того, исследования на макаках-резусах показали, что Mycobacterium tuberculosis модулирует антибактериальный иммунный ответ через LAG3. [79] Кроме того, было показано, что LAG3 играет роль в иммуносупрессивной способности Tregs, стимулируемой клетками B пейеровой бляшки . [80]
Ссылки
^ abc GRCh38: Ensembl выпуск 89: ENSG00000089692 – Ensembl , май 2017 г.
^ abc GRCm38: Ensembl выпуск 89: ENSMUSG00000030124 – Ensembl , май 2017 г.
^ "Human PubMed Reference:". Национальный центр биотехнологической информации, Национальная медицинская библиотека США .
^ "Mouse PubMed Reference:". Национальный центр биотехнологической информации, Национальная медицинская библиотека США .
^ ab "Ген Энтреза: ген активации лимфоцитов LAG3 3".
^ abc Трибель Ф., Джицукава С., Байшерас Э., Роман-Роман С., Женеви С., Виегас-Пекиньо Э. и др. (май 1990 г.). «LAG-3, новый ген активации лимфоцитов, тесно связанный с CD4». Журнал экспериментальной медицины . 171 (5): 1393–405. дои : 10.1084/jem.171.5.1393. ПМК 2187904 . ПМИД 1692078.
^ Мейсон Д., Андре П., Бенсуссан А., Бакли С., Цивин С., Кларк Э. и др. (ноябрь 2001 г.). «CD антигены 2001». Журнал биологии лейкоцитов . 70 (5): 685–90. дои : 10.1189/jlb.70.5.685 . PMID 11698486. S2CID 33478518.
^ abc Syn NL, Teng MW, Mok TS, Soo RA (декабрь 2017 г.). «De-novo и приобретенная устойчивость к нацеливанию на иммунные контрольные точки». The Lancet. Онкология . 18 (12): e731–e741. doi :10.1016/s1470-2045(17)30607-1. PMID 29208439.
^ ab Triebel F, Jitsukawa S, Baixeras E, Roman-Roman S, Genevee C, Viegas-Pequignot E и др. (май 1990 г.). «LAG-3, новый ген активации лимфоцитов, тесно связанный с CD4». Журнал экспериментальной медицины . 171 (5): 1393–405. дои : 10.1084/jem.171.5.1393. ПМК 2187904 . ПМИД 1692078.
^ abc Huard B, Prigent P, Tournier M, Bruniquel D, Triebel F (сентябрь 1995 г.). "Взаимодействие CD4/главного комплекса гистосовместимости II класса, проанализированное с помощью белков слияния CD4- и лимфоцитарного гена активации-3 (LAG-3)-Ig". European Journal of Immunology . 25 (9): 2718–21. doi :10.1002/eji.1830250949. PMID 7589152. S2CID 25894632.
^ ab Workman CJ, Dugger KJ, Vignali DA (ноябрь 2002 г.). «Передовая часть: молекулярный анализ отрицательной регуляторной функции гена активации лимфоцитов-3». Журнал иммунологии . 169 (10): 5392–5. doi : 10.4049/jimmunol.169.10.5392 . PMID 12421911.
^ ab Maeda TK, Sugiura D, Okazaki IM, Maruhashi T, Okazaki T (апрель 2019 г.). «Атипичные мотивы в цитоплазматической области ингибирующего иммунного корецептора LAG-3 ингибируют активацию Т-клеток». Журнал биологической химии . 294 (15): 6017–6026. doi : 10.1074/jbc.RA119.007455 . PMC 6463702. PMID 30760527 .
^ ab Guy C, Mitrea DM, Chou PC, Temirov J, Vignali KM, Liu X и др. (май 2022 г.). «LAG3 связывается с комплексами TCR-CD3 и подавляет передачу сигналов, вызывая диссоциацию корецептора-Lck». Nature Immunology . 23 (5): 757–767. doi :10.1038/s41590-022-01176-4. PMC 9106921 . PMID 35437325.
^ ab Takizawa F, Hashimoto K, Miyazawa R, Ohta Y, Veríssimo A, Flajnik MF и др. (2023-12-21). "CD4 и LAG-3 от акул к людям: родственные молекулы с мотивами для противоположных функций". Frontiers in Immunology . 14 : 1267743. doi : 10.3389/fimmu.2023.1267743 . PMC 10768021. PMID 38187381 .
^ Ohashi K, Takizawa F, Tokumaru N, Nakayasu C, Toda H, Fischer U и др. (август 2010 г.). «Молекула в костистых рыбах, связанная с кодируемым человеческим MHC G6F, имеет цитоплазматический хвост с ITAM и маркирует поверхность тромбоцитов, а у некоторых рыб также и эритроцитов». Immunogenetics . 62 (8): 543–559. doi :10.1007/s00251-010-0460-1. PMID 20614118. S2CID 12282281.
^ ab Grosso JF, Kelleher CC, Harris TJ, Maris CH, Hipkiss EL, De Marzo A, et al. (ноябрь 2007 г.). "LAG-3 регулирует накопление и эффекторную функцию Т-клеток CD8+ в системах ауто- и опухолевой толерантности у мышей". Журнал клинических исследований . 117 (11): 3383–92. doi :10.1172/JCI31184. PMC 2000807. PMID 17932562 .
^ Ким СС, Ким Ш, Кан ХС, Чунг ХИ, Чой И, Чон ЮП и др. (январь 2010 г.). «Молекулярное клонирование и анализ экспрессии гена активации лимфоцитов свиньи-3 (LAG-3; CD223)». Ветеринарная иммунология и иммунопатология . 133 (1): 72–9. doi :10.1016/j.vetimm.2009.07.001. PMID 19631993.
^ Huard B, Gaulard P, Faure F, Hercend T, Triebel F (1 января 1994 г.). «Клеточная экспрессия и распределение в тканях человеческого белка, кодируемого LAG-3, лиганда MHC класса II». Иммуногенетика . 39 (3): 213–7. doi :10.1007/bf00241263. PMID 7506235. S2CID 35247091.
^ ab Kisielow M, Kisielow J, Capoferri-Sollami G, Karjalainen K (июль 2005 г.). «Экспрессия гена активации лимфоцитов 3 (LAG-3) на В-клетках индуцируется Т-клетками». European Journal of Immunology . 35 (7): 2081–8. doi : 10.1002/eji.200526090 . PMID 15971272. S2CID 12332458.
^ ab Workman CJ, Wang Y, El Kasmi KC, Pardoll DM, Murray PJ, Drake CG и др. (февраль 2009 г.). "LAG-3 регулирует гомеостаз плазмацитоидных дендритных клеток". Журнал иммунологии . 182 (4): 1885–91. doi :10.4049/jimmunol.0800185. PMC 2675170. PMID 19201841 .
^ Huard B, Tournier M, Hercend T, Triebel F, Faure F (декабрь 1994 г.). «Взаимодействие гена активации лимфоцитов 3/главного комплекса гистосовместимости класса II модулирует антигенный ответ Т-лимфоцитов CD4+». European Journal of Immunology . 24 (12): 3216–21. doi :10.1002/eji.1830241246. PMID 7805750.
^ abc Workman CJ, Vignali DA (апрель 2003 г.). «Связанная с CD4 молекула LAG-3 (CD223) регулирует экспансию активированных Т-клеток». European Journal of Immunology . 33 (4): 970–9. doi : 10.1002/eji.200323382 . PMID 12672063. S2CID 46053425.
^ ab Workman CJ, Cauley LS, Kim IJ, Blackman MA, Woodland DL, Vignali DA (май 2004 г.). «Ген активации лимфоцитов-3 (CD223) регулирует размер расширяющейся популяции Т-клеток после активации антигеном in vivo». Журнал иммунологии . 172 (9): 5450–5. doi : 10.4049/jimmunol.172.9.5450 . PMID 15100286.
^ ab Huang CT, Workman CJ, Flies D, Pan X, Marson AL, Zhou G, et al. (октябрь 2004 г.). «Роль LAG-3 в регуляторных Т-клетках». Immunity . 21 (4): 503–13. doi : 10.1016/j.immuni.2004.08.010 . PMID 15485628.
^ Wang J, Sanmamed MF, Datar I, Su TT, Ji L, Sun J и др. (январь 2019 г.). «Фибриногеноподобный белок 1 — главный иммуноингибиторный лиганд LAG-3». Cell . 176 (1–2): 334–47. doi :10.1016/j.cell.2018.11.010. PMC 6365968 . PMID 30580966.
^ Blackburn SD, Shin H, Haining WN, Zou T, Workman CJ, Polley A и др. (январь 2009 г.). «Совместная регуляция истощения Т-клеток CD8+ множественными ингибирующими рецепторами во время хронической вирусной инфекции». Nature Immunology . 10 (1): 29–37. doi :10.1038/ni.1679. PMC 2605166 . PMID 19043418.
^ Андреа С., Пирас Ф., Бурдин Н., Трибель Ф. (апрель 2002 г.). «Созревание и активация дендритных клеток, индуцированные геном активации лимфоцитов-3 (CD223)». Журнал иммунологии . 168 (8): 3874–80. doi : 10.4049/jimmunol.168.8.3874 . PMID 11937541.
^ Mao X, Gu H, Kim D, Kimura Y, Wang N, Xu E и др. (май 2024 г.). «Aplp1 взаимодействует с Lag3, способствуя передаче патологического α-синуклеина». Nature Communications . 15 (1): 4663. doi :10.1038/s41467-024-49016-3. PMC 11143359 . PMID 38821932.
^ «Новое исследование предполагает, что лекарство от рака может быть использовано для воздействия на белковые связи, которые стимулируют болезнь Паркинсона». Johns Hopkins Medicine . 17 июня 2024 г.
^ "Онкологическая линия в Immutep | Иммунотерапевтическое лечение". www.immutep.com . Получено 09.12.2019 .
^ Avice MN, Sarfati M, Triebel F, Delespesse G, Demeure CE (март 1999). «Ген активации лимфоцитов-3, лиганд MHC класса II, экспрессируемый на активированных Т-клетках, стимулирует продукцию TNF-альфа и IL-12 моноцитами и дендритными клетками». Журнал иммунологии . 162 (5): 2748–2753. doi : 10.4049/jimmunol.162.5.2748 . PMID 10072520. S2CID 24564488.
^ ab Номер клинического исследования NCT03704077 для «Исследования иммунотерапии Релатлимаба плюс Ниволумаба в сравнении с различными стандартными методами лечения у ранее леченных участников с рецидивирующим, запущенным или метастатическим раком желудка или аденокарциномой гастроэзофагеального соединения» на ClinicalTrials.gov
^ "Технологические платформы". Immutep LAG-3. Архивировано из оригинала 1 июля 2015 г. Получено 1 июля 2015 г.
^ Первое исследование на людях по оценке безопасности, переносимости, фармакокинетики и фармакодинамики внутривенной (в/в) дозы GSK2831781 у здоровых субъектов и пациентов с бляшечным псориазом.
^ Baixeras E, Huard B, Miossec C, Jitsukawa S, Martin M, Hercend T и др. (август 1992 г.). «Характеристика белка, кодируемого геном активации лимфоцитов 3. Новый лиганд для антигенов человеческого лейкоцитарного антигена II класса». Журнал экспериментальной медицины . 176 (2): 327–37. doi :10.1084/jem.176.2.327. PMC 2119326. PMID 1380059 .
^ Миядзаки Т, Диерих А, Бенуа К, Матис Д (май 1996 г.). «LAG-3 не отвечает за выбор Т-хелперных клеток у мышей с дефицитом CD4». Международная иммунология . 8 (5): 725–9. doi : 10.1093/intimm/8.5.725 . PMID 8671660.
^ Huard B, Mastrangeli R, Prigent P, Bruniquel D, Donini S, El-Tayar N и др. (май 1997 г.). «Характеристика участка связывания главного комплекса гистосовместимости класса II на белке LAG-3». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 94 (11): 5744–9. Bibcode : 1997PNAS ...94.5744H. doi : 10.1073/pnas.94.11.5744 . PMC 20850. PMID 9159144.
^ Миядзаки Т., Диерих А., Бенуа К., Матис Д. (апрель 1996 г.). «Независимые режимы естественного убийства, различаемые у мышей, лишенных Lag3». Science . 272 (5260): 405–8. Bibcode :1996Sci...272..405M. doi :10.1126/science.272.5260.405. PMID 8602528. S2CID 30676426.
^ Huard B, Tournier M, Triebel F (апрель 1998 г.). «LAG-3 не определяет конкретный режим естественного убийства у человека». Immunology Letters . 61 (2–3): 109–12. doi :10.1016/s0165-2478(97)00170-3. PMID 9657262.
^ Аннунциато Ф., Манетти Р., Томасевич И., Гуидизи М.Г., Бьяджотти Р., Джанно В. и др. (май 1996 г.). «Экспрессия и высвобождение белка, кодируемого LAG-3, CD4+ Т-клетками человека связаны с выработкой IFN-гамма». Журнал ФАСЭБ . 10 (7): 769–76. дои : 10.1096/fasebj.10.7.8635694 . PMID 8635694. S2CID 5807706.
^ Аннунциато Ф., Манетти Р., Косми Л., Галли Г., Хойссер Ч., Романьяни С. и др. (сентябрь 1997 г.). «Противоположная роль интерлейкина-4 и интерферона-гамма в экспрессии CD30 и гена активации лимфоцитов-3 (LAG-3) активированными наивными Т-клетками». Европейский журнал иммунологии . 27 (9): 2239–44. дои : 10.1002/eji.1830270918. PMID 9341765. S2CID 35524015.
^ Скала Э, Карбонари М, Дель Порто П, Чибати М, Тедеско Т, Маццоне AM и др. (июль 1998 г.). «Экспрессия гена активации лимфоцитов-3 (LAG-3) и продукция IFN-гамма по-разному регулируются в различных субпопуляциях Т-лимфоцитов человека». Журнал иммунологии . 161 (1): 489–93. дои : 10.4049/jimmunol.161.1.489 . PMID 9647260. S2CID 23898756.
^ Bruniquel D, Borie N, Hannier S, Triebel F (июль 1998 г.). «Регуляция экспрессии молекулы человеческого лимфоцитарного гена активации-3 (LAG-3), лиганда для MHC класса II». Иммуногенетика . 48 (2): 116–24. doi :10.1007/s002510050411. PMID 9634475. S2CID 24657573.
^ Ханнье С., Турнье М., Висмут Г., Трибель Ф. (октябрь 1998 г.). «Молекулы гена-3 активации лимфоцитов, ассоциированные с комплексом CD3/TCR, ингибируют передачу сигналов CD3/TCR». Журнал иммунологии . 161 (8): 4058–65. дои : 10.4049/jimmunol.161.8.4058 . PMID 9780176. S2CID 21850137.
^ Ханниер С., Трибель Ф. (ноябрь 1999 г.). «Ген активации лимфоцитов лиганда MHC класса II-3 совместно распределяется с молекулами CD8 и CD3-TCR после их взаимодействия с mAb или комплексами пептид-MHC класса I». Международная иммунология . 11 (11): 1745–52. doi : 10.1093/intimm/11.11.1745 . PMID 10545478.
^ Prigent P, El Mir S, Dréano M, Triebel F (декабрь 1999 г.). «Ген активации лимфоцитов-3 индуцирует регрессию опухоли и противоопухолевые иммунные ответы». European Journal of Immunology . 29 (12): 3867–76. doi : 10.1002/(SICI)1521-4141(199912)29:12<3867::AID-IMMU3867>3.0.CO;2-E . PMID 10601994.
^ Iouzalen N, Andreae S, Hannier S, Triebel F (октябрь 2001 г.). "LAP, белок, ассоциированный с геном активации лимфоцитов-3 (LAG-3), который связывается с повторяющимся мотивом EP во внутриклеточной области LAG-3, может участвовать в подавлении пути активации CD3/TCR". European Journal of Immunology . 31 (10): 2885–91. doi :10.1002/1521-4141(2001010)31:10<2885::AID-IMMU2885>3.0.CO;2-2. PMID 11592063. S2CID 26417417.
^ Demeure CE, Wolfers J, Martin-Garcia N, Gaulard P, Triebel F (сентябрь 2001 г.). "T-лимфоциты, инфильтрирующие различные типы опухолей, экспрессируют ген активации лимфоцитов лиганда MHC класса II-3 (LAG-3): роль взаимодействий LAG-3/MHC класса II в межклеточных контактах". European Journal of Cancer . 37 (13): 1709–18. doi :10.1016/s0959-8049(01)00184-8. PMID 11527700.
^ Workman CJ, Rice DS, Dugger KJ, Kurschner C, Vignali DA (август 2002 г.). «Фенотипический анализ мышиного CD4-связанного гликопротеина, CD223 (LAG-3)». European Journal of Immunology . 32 (8): 2255–63. doi : 10.1002/1521-4141(200208)32:8<2255::AID-IMMU2255>3.0.CO;2-A . PMID 12209638.
^ Андреа С., Бюиссон С., Трибель Ф. (сентябрь 2003 г.). «Передача сигнала MHC класса II в человеческих дендритных клетках, индуцированная естественным лигандом, белком LAG-3 (CD223)». Кровь . 102 (6): 2130–7. doi : 10.1182/blood-2003-01-0273 . PMID 12775570.
^ Li N, Workman CJ, Martin SM, Vignali DA (декабрь 2004 г.). «Биохимический анализ регуляторного белка Т-клеток активации лимфоцитов гена-3 (LAG-3; CD223)». Журнал иммунологии . 173 (11): 6806–12. doi : 10.4049/jimmunol.173.11.6806 . PMID 15557174.
^ Di Carlo E, Cappello P, Sorrentino C, D'Antuono T, Pellicciotta A, Giovarelli M и др. (январь 2005 г.). «Иммунологические механизмы, вызванные в месте опухоли геном активации лимфоцитов-3 (LAG-3) по сравнению с IL-12: общий противоопухолевый иммунный путь Th1». Журнал патологии . 205 (1): 82–91. doi : 10.1002/path.1679 . PMID 15586367. S2CID 25569191.
^ Чжан З, Дювефельт К, Свенссон Ф, Мастерман Т, Йонасдоттир Г, Солтер Х и др. (март 2005 г.). «Два гена, кодирующих иммунорегуляторные молекулы (LAG3 и IL7R), обусловливают восприимчивость к рассеянному склерозу». Гены и иммунитет . 6 (2): 145–52. doi : 10.1038/sj.gene.6364171 . PMID 15674389.
^ Лундмарк Ф., Харбо Х.Ф., Селиус Э.Г., Саарела Дж., Датта П., Отурай А. и др. (ноябрь 2006 г.). «Анализ ассоциации генов LAG3 и CD4 при рассеянном склерозе в двух независимых популяциях». Журнал нейроиммунологии . 180 (1–2): 193–8. doi :10.1016/j.jneuroim.2006.08.009. PMID 17020785. S2CID 13944409.
^ Maçon-Lemaître L, Triebel F (июнь 2005 г.). «Отрицательная регуляторная функция корецептора гена активации лимфоцитов-3 (CD223) на Т-клетках человека». Иммунология . 115 (2): 170–8. doi :10.1111/j.1365-2567.2005.02145.x. PMC 1782137. PMID 15885122 .
^ Ausiello CM, Palazzo R, Spensieri F, Urbani F, Massari M, Triebel F и др. (1 января 2006 г.). «Растворимый CD30 и ген активации лимфоцитов-3 (CD223) как потенциальные серологические маркеры цитокинового ответа типа Т-хелперов, индуцированного бесклеточной коклюшной вакциной». Международный журнал иммунопатологии и фармакологии . 19 (1): 97–104. doi : 10.1177/205873920601900109. hdl : 11365/1220733 . PMID 16569347.
^ Bayry J, Triebel F, Kaveri SV, Tough DF (апрель 2007 г.). «Человеческие дендритные клетки приобретают полузрелый фенотип и потенциал перемещения в лимфатические узлы посредством взаимодействия с регуляторными Т-клетками CD4+CD25+». Журнал иммунологии . 178 (7): 4184–93. doi : 10.4049/jimmunol.178.7.4184 . PMID 17371975.
^ Чжу X, Ян П, Чжоу Х, Ли Б, Хуан X, Мэн Q и др. (октябрь 2007 г.). «CD4 + CD25 + Tregs экспрессируют повышенное количество LAG-3 и CTLA-4 при иммунных отклонениях, связанных с передней камерой». Архив клинической и экспериментальной офтальмологии Грефе = Albrecht von Graefes Archiv für Klinische und Experimentelle Ophthalmologie . 245 (10): 1549–57. дои : 10.1007/s00417-007-0591-8. PMID 17541623. S2CID 23556661.
^ Grosso JF, Kelleher CC, Harris TJ, Maris CH, Hipkiss EL, De Marzo A и др. (ноябрь 2007 г.). «LAG-3 регулирует накопление и эффекторную функцию Т-клеток CD8+ в системах ауто- и опухолевой толерантности у мышей». Журнал клинических исследований . 117 (11): 3383–92. doi :10.1172/JCI31184. PMC 2000807. PMID 17932562 .
^ Okamura T, Fujio K, Shibuya M, Sumitomo S, Shoda H, Sakaguchi S и др. (август 2009 г.). "CD4+CD25-LAG3+ регуляторные Т-клетки, контролируемые фактором транскрипции Egr-2". Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 106 (33): 13974–9. Bibcode : 2009PNAS..10613974O. doi : 10.1073/pnas.0906872106 . PMC 2729005. PMID 19666526 .
^ Richter K, Agnellini P, Oxenius A (январь 2010 г.). «О роли ингибиторного рецептора LAG-3 при острой и хронической инфекции LCMV». Международная иммунология . 22 (1): 13–23. doi : 10.1093/intimm/dxp107 . hdl : 20.500.11850/15681 . PMID 19880580.
^ Matsuzaki J, Gnjatic S, Mhawech-Fauceglia P, Beck A, Miller A, Tsuji T и др. (апрель 2010 г.). «Инфильтрирующие опухоль NY-ESO-1-специфические CD8+ T-клетки отрицательно регулируются LAG-3 и PD-1 при раке яичников у человека». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 107 (17): 7875–80. Bibcode : 2010PNAS..107.7875M. doi : 10.1073 /pnas.1003345107 . PMC 2867907. PMID 20385810.
^ Woo SR, Li N, Bruno TC, Forbes K, Brown S, Workman C и др. (июнь 2010 г.). «Дифференциальная субклеточная локализация регуляторного белка Т-клеток LAG-3 и корецептора CD4». European Journal of Immunology . 40 (6): 1768–77. doi :10.1002/eji.200939874. PMC 2987677. PMID 20391435 .
^ Camisaschi C, Casati C, Rini F, Perego M, De Filippo A, Triebel F и др. (июнь 2010 г.). «Экспрессия LAG-3 определяет подмножество регуляторных Т-клеток CD4(+)CD25(high)Foxp3(+), которые размножаются в местах опухоли». Журнал иммунологии . 184 (11): 6545–51. doi : 10.4049/jimmunol.0903879 . PMID 20421648.
^ Lee KM, Baris D, Zhang Y, Hosgood HD, Menashe I, Yeager M и др. (август 2010 г.). «Распространенные однонуклеотидные полиморфизмы в иммунорегуляторных генах и риск множественной миеломы среди женщин в Коннектикуте». American Journal of Hematology . 85 (8): 560–3. doi :10.1002/ajh.21760. PMC 2910184 . PMID 20568250.
^ Lucas CL, Workman CJ, Beyaz S, LoCascio S, Zhao G, Vignali DA и др. (май 2011 г.). «LAG-3, TGF-β и клеточно-внутренние пути ингибиции PD-1 способствуют толерантности к Т-клеткам CD8, но не CD4, индуцированной аллогенной BMT с анти-CD40L». Blood . 117 (20): 5532–40. doi :10.1182/blood-2010-11-318675. PMC 3109721 . PMID 21422469.
^ Hemon P, Jean-Louis F, Ramgolam K, Brignone C, Viguier M, Bachelez H и др. (май 2011 г.). «Взаимодействие MHC класса II с его лигандом LAG-3 (CD223) способствует устойчивости меланомы к апоптозу». Журнал иммунологии . 186 (9): 5173–83. doi : 10.4049/jimmunol.1002050 . PMID 21441454.
^ Bettini M, Szymczak-Workman AL, Forbes K, Castellaw AH, Selby M, Pan X и др. (октябрь 2011 г.). «Передовая часть: ускоренный аутоиммунный диабет при отсутствии LAG-3». Журнал иммунологии . 187 (7): 3493–8. doi :10.4049/jimmunol.1100714. PMC 3178660. PMID 21873518 .
^ Butler NS, Moebius J, Pewe LL, Traore B, Doumbo OK, Tygrett LT и др. (февраль 2012 г.). «Терапевтическая блокада PD-L1 и LAG-3 быстро устраняет установленную инфекцию Plasmodium на стадии крови». Nature Immunology . 13 (2): 188–95. doi :10.1038/ni.2180. PMC 3262959 . PMID 22157630.
^ Woo SR, Turnis ME, Goldberg MV, Bankoti J, Selby M, Nirschl CJ и др. (февраль 2012 г.). «Иммуноингибиторные молекулы LAG-3 и PD-1 синергически регулируют функцию Т-клеток, способствуя ускользанию опухоли от иммунного ответа». Cancer Research . 72 (4): 917–27. doi :10.1158/0008-5472.CAN-11-1620. PMC 3288154 . PMID 22186141.
^ Cho H, Chung YH (август 2012 г.). «Конструирование и in vitro и in vivo анализы тетравалентных иммуноадгезинов». Журнал микробиологии и биотехнологии . 22 (8): 1066–76. doi :10.4014/jmb.1201.01026. PMID 22713982.
^ Gagliani N, Magnani CF, Huber S, Gianolini ME, Pala M, Licona-Limon P и др. (июнь 2013 г.). «Коэкспрессия CD49b и LAG-3 идентифицирует человеческие и мышиные регуляторные клетки T типа 1». Nature Medicine . 19 (6): 739–46. doi :10.1038/nm.3179. PMID 23624599. S2CID 21305032.
^ Sega EI, Leveson-Gower DB, Florek M, Schneidawind D, Luong RH, Negrin RS (27 января 2014 г.). "Роль гена активации лимфоцитов-3 (Lag-3) в обычной и регуляторной функции Т-клеток при аллогенной трансплантации". PLOS ONE . 9 (1): e86551. Bibcode :2014PLoSO...986551S. doi : 10.1371/journal.pone.0086551 . PMC 3903521 . PMID 24475140.
^ Peña J, Jones NG, Bousheri S, Bangsberg DR, Cao H (июнь 2014 г.). «Экспрессия гена активации лимфоцитов-3 определяет дискретную подгруппу ВИЧ-специфических CD8+ Т-клеток, которая связана с более низкой вирусной нагрузкой». AIDS Research and Human Retroviruses . 30 (6): 535–41. doi :10.1089/AID.2012.0195. PMC 4046223. PMID 24180338 .
^ Камисаски С, Де Филиппо А, Беретта В, Вергани Б, Вилла А, Вергани Е и др. (июль 2014 г.). «Альтернативная активация плазмоцитоидных ДК человека in vitro и при поражениях меланомы: участие LAG-3». Журнал исследовательской дерматологии . 134 (7): 1893–902. дои : 10.1038/jid.2014.29 . ПМИД 24441096.
^ Bae J, Lee SJ, Park CG, Lee YS, Chun T (сентябрь 2014 г.). «Транспортировка LAG-3 на поверхность активированных Т-клеток через его цитоплазматический домен и сигнальную систему протеинкиназы C». Журнал иммунологии . 193 (6): 3101–12. doi : 10.4049/jimmunol.1401025 . PMID 25108024.
^ Okamura T, Sumitomo S, Morita K, Iwasaki Y, Inoue M, Nakachi S и др. (19 февраля 2015 г.). "TGF-β3-экспрессирующие CD4+CD25(-)LAG3+ регуляторные Т-клетки контролируют гуморальные иммунные ответы". Nature Communications . 6 (6329): 6329. Bibcode :2015NatCo...6.6329O. doi :10.1038/ncomms7329. PMC 4346620 . PMID 25695838.
^ Филлипс BL, Мехра S, Ахсан MH, Селман M, Хадер SA, Каушал D (март 2015). «Экспрессия LAG3 при активных инфекциях Mycobacterium tuberculosis». Американский журнал патологии . 185 (3): 820–33. doi :10.1016/j.ajpath.2014.11.003. PMC 4348466. PMID 25549835 .
^ Chu KH, Chiang BL (май 2015 г.). «Характеристика и функциональные исследования гена активации лимфоцитов forkhead box protein 3(-) 3(+) CD4(+) регуляторных Т-клеток, индуцированных мукозальными В-клетками». Клиническая и экспериментальная иммунология . 180 (2): 316–28. doi :10.1111/cei.12583. PMC 4408166. PMID 25581421 .
Дальнейшее чтение
Triebel F (декабрь 2003 г.). «LAG-3: регулятор ответов Т-клеток и ДК и его использование в терапевтической вакцинации». Trends in Immunology . 24 (12): 619–22. doi :10.1016/j.it.2003.10.001. PMID 14644131.
Baixeras E, Huard B, Miossec C, Jitsukawa S, Martin M, Hercend T и др. (август 1992 г.). «Характеристика белка, кодируемого геном активации лимфоцитов 3. Новый лиганд для антигенов человеческого лейкоцитарного антигена II класса». Журнал экспериментальной медицины . 176 (2): 327–37. doi :10.1084/jem.176.2.327. PMC 2119326. PMID 1380059 .
Трибель Ф., Джицукава С., Байшерас Е., Роман-Роман С., Женеви С., Виегас-Пекиньо Е. и др. (май 1990 г.). «LAG-3, новый ген активации лимфоцитов, тесно связанный с CD4». Журнал экспериментальной медицины . 171 (5): 1393–405. дои : 10.1084/jem.171.5.1393. ПМК 2187904 . ПМИД 1692078.
Blum MD, Wong GT, Higgins KM, Sunshine MJ, Lacy E (май 1993 г.). «Восстановление специфической для подкласса экспрессии CD4 в тимоцитах и периферических Т-клетках трансгенных мышей: идентификация усилителя CD4 человека». Журнал экспериментальной медицины . 177 (5): 1343–58. doi :10.1084/jem.177.5.1343. PMC 2191022. PMID 8097522 .
Huard B, Mastrangeli R, Prigent P, Bruniquel D, Donini S, El-Tayar N и др. (май 1997 г.). «Характеристика сайта связывания главного комплекса гистосовместимости класса II на белке LAG-3». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 94 (11): 5744–9. Bibcode : 1997PNAS...94.5744H. doi : 10.1073/pnas.94.11.5744 . PMC 20850. PMID 9159144.
Бруникель Д., Бори Н., Трибель Ф. (1998). «Геномная организация человеческого локуса LAG-3/CD4». Иммуногенетика . 47 (1): 96–8. doi :10.1007/s002510050332. PMID 9382927. S2CID 11259106.
Bruniquel D, Borie N, Hannier S, Triebel F (июль 1998 г.). "Регуляция экспрессии молекулы человеческого лимфоцитарного гена активации-3 (LAG-3), лиганда для MHC класса II". Иммуногенетика . 48 (2): 116–24. doi :10.1007/s002510050411. PMID 9634475. S2CID 24657573.
Ханье С., Турнье М., Висмут Г., Трибель Ф. (октябрь 1998 г.). «Молекулы гена-3 активации лимфоцитов, ассоциированные с комплексом CD3/TCR, ингибируют передачу сигналов CD3/TCR». Журнал иммунологии . 161 (8): 4058–65. дои : 10.4049/jimmunol.161.8.4058 . PMID 9780176. S2CID 21850137.
Hannier S, Triebel F (ноябрь 1999 г.). «Ген активации лимфоцитов лиганда MHC класса II-3 совместно распределяется с молекулами CD8 и CD3-TCR после их взаимодействия с mAb или комплексами пептид-MHC класса I». Международная иммунология . 11 (11): 1745–52. doi : 10.1093/intimm/11.11.1745 . PMID 10545478.
Iouzalen N, Andreae S, Hannier S, Triebel F (октябрь 2001 г.). "LAP, белок, ассоциированный с геном активации лимфоцитов-3 (LAG-3), который связывается с повторяющимся мотивом EP во внутриклеточной области LAG-3, может участвовать в подавлении пути активации CD3/TCR". European Journal of Immunology . 31 (10): 2885–91. doi :10.1002/1521-4141(2001010)31:10<2885::AID-IMMU2885>3.0.CO;2-2. PMID 11592063. S2CID 26417417.
Андреа С., Пирас Ф., Бурдин Н., Трибель Ф. (апрель 2002 г.). «Созревание и активация дендритных клеток, индуцированные геном активации лимфоцитов-3 (CD223)». Журнал иммунологии . 168 (8): 3874–80. doi : 10.4049/jimmunol.168.8.3874 . PMID 11937541.
Андреа С., Бюиссон С., Трибель Ф. (сентябрь 2003 г.). «Трансдукция сигнала MHC класса II в человеческих дендритных клетках, индуцированная естественным лигандом, белком LAG-3 (CD223)». Кровь . 102 (6): 2130–7. doi : 10.1182/blood-2003-01-0273 . PMID 12775570.
Cai XF, Tao Z, Yan ZQ, Yang SL, Gong Y (апрель 2003 г.). «Молекулярное клонирование, характеристика и тканеспецифическая экспрессия человеческого LAG3, члена нового семейства белков Lag1». Последовательность ДНК . 14 (2): 79–86. doi :10.1080/1042517021000041831. PMID 12825348. S2CID 35336813.
Gandhi MK, Lambley E, Duraiswamy J, Dua U, Smith C, Elliott S и др. (октябрь 2006 г.). «Экспрессия LAG-3 лимфоцитами, инфильтрирующими опухоль, совпадает с подавлением функции латентных мембранных антиген-специфических CD8+ Т-клеток у пациентов с лимфомой Ходжкина». Blood . 108 (7): 2280–9. doi : 10.1182/blood-2006-04-015164 . PMID 16757686.
Лундмарк Ф., Харбо Х.Ф., Селиус Э.Г., Саарела Дж., Датта П., Отурай А. и др. (ноябрь 2006 г.). «Анализ ассоциации генов LAG3 и CD4 при рассеянном склерозе в двух независимых популяциях». Журнал нейроиммунологии . 180 (1–2): 193–8. doi :10.1016/j.jneuroim.2006.08.009. PMID 17020785. S2CID 13944409.