p16 (также известный как p16 INK4a , ингибитор циклин-зависимой киназы 2A , CDKN2A , множественный супрессор опухолей 1 и многочисленные другие синонимы) — это белок , который замедляет деление клеток , замедляя прогрессирование клеточного цикла от фазы G1 до фазы S , тем самым действуя как супрессор опухолей . Он кодируется геном CDKN2A . Делеция (пропуск части последовательности ДНК во время репликации) в этом гене может привести к недостаточному или нефункциональному p16, ускоряя клеточный цикл и приводя ко многим типам рака. [5] [6] [7]
Когда организм стареет, экспрессия p16 увеличивается, что снижает пролиферацию стволовых клеток . [12] Это снижение деления и производства стволовых клеток защищает от рака , одновременно увеличивая риски, связанные с клеточным старением .
Функция
p16 является ингибитором циклинзависимых киназ (CDK). Он замедляет клеточный цикл, запрещая переход из фазы G1 в фазу S. В противном случае CDK4/6 связывает циклин D и образует активный белковый комплекс, который фосфорилирует белок ретинобластомы (pRB). После фосфорилирования pRB диссоциирует от фактора транскрипции E2F1 . Это освобождает E2F1 из связанного состояния в цитоплазме и позволяет ему проникнуть в ядро. Попав в ядро, E2F1 стимулирует транскрипцию целевых генов, которые необходимы для перехода из фазы G1 в фазу S. [13] [14]
Этот путь связывает процессы онкогенеза опухоли и старения, фиксируя их на противоположных концах спектра. С одной стороны, гиперметилирование, мутация или делеция p16 приводит к снижению регуляции гена и может привести к раку через нарушение регуляции прогрессирования клеточного цикла. Наоборот, активация p16 через активные формы кислорода , повреждение ДНК или старение приводит к накоплению p16 в тканях и участвует в старении клеток. [13]
Регулирование
Регуляция p16 сложна и включает взаимодействие нескольких факторов транскрипции, а также нескольких белков, участвующих в эпигенетической модификации посредством метилирования и репрессии промоторной области. [13]
PRC1 и PRC2 — это два белковых комплекса, которые изменяют экспрессию p16 посредством взаимодействия различных факторов транскрипции, которые выполняют паттерны метилирования, которые могут подавлять транскрипцию p16. Эти пути активируются в клеточном ответе для уменьшения старения. [15] [16]
Клиническое значение
Роль в канцерогенезе
Мутации, приводящие к удалению или снижению функции гена CDKN2A, связаны с повышенным риском развития широкого спектра видов рака, а изменения гена часто наблюдаются в линиях раковых клеток . [17] [18] Вот некоторые примеры:
Носители мутаций зародышевой линии в CDKN2A, помимо высокого риска меланомы, также имеют повышенный риск рака поджелудочной железы, легких, гортани и ротоглотки. Курение табака увеличивает восприимчивость носителей к таким немеланомным видам рака. [22]
Мутации зародышевой линии в CDKN2A связаны с повышенной восприимчивостью к развитию рака кожи . [24]
Гиперметилирование генов-супрессоров опухолей было связано с различными видами рака. В 2013 году метаанализ выявил повышенную частоту метилирования ДНК гена p16 при раке пищевода. По мере увеличения степени дифференциации опухоли увеличивалась и частота метилирования ДНК p16.
Образцы тканей первичной плоскоклеточной карциномы полости рта (OSCC) часто демонстрируют гиперметилирование в промоторных областях p16. Раковые клетки показывают значительное увеличение накопления метилирования в CpG-островках в промоторной области p16. Это эпигенетическое изменение приводит к потере функции гена-супрессора опухоли посредством двух возможных механизмов: во-первых, метилирование может физически ингибировать транскрипцию гена, а во-вторых, метилирование может привести к привлечению факторов транскрипции, которые подавляют транскрипцию. Оба механизма вызывают один и тот же конечный результат: подавление экспрессии гена, что приводит к снижению уровней белка p16. Было высказано предположение, что этот процесс отвечает за развитие различных форм рака, выступая в качестве альтернативного процесса делеции или мутации гена. [25] [26] [27] [28] [29] [30]
Было показано, что позитивность p16 является благоприятным прогностическим фактором при плоскоклеточной карциноме ротоглотки. [31] В ретроспективном анализе исследования пациентов с раком ротоглотки III и IV стадии оценивался статус ВПЧ, и было обнаружено, что 3-летние показатели общей выживаемости составили 82,4% (95% ДИ, 77,2–87,6) в подгруппе с положительным результатом на ВПЧ и 57,1% (95% ДИ, 48,1–66,1) в подгруппе с отрицательным результатом на ВПЧ, а 3-летние показатели выживаемости без прогрессирования составили 73,7% (95% ДИ, 67,7–79,8) и 43,4% (95% ДИ, 34,4–52,4) соответственно. Статус p16 настолько прогностичен, что система стадирования AJCC была пересмотрена, чтобы включить статус p16 в стадирование группы плоскоклеточного рака ротоглотки. [32] Однако у некоторых людей могут быть повышенные уровни p16, но отрицательный тест на ВПЧ и наоборот. Это известно как дискордантный рак. 5-летняя выживаемость для людей с положительным тестом на ВПЧ и p16 составляет 81%, для дискордантного рака она составляет 53–55% и 40% для тех, кто отрицательный тест на p16 и ВПЧ. [33] [34]
Клиническое применение
Биомаркер типов рака
Экспрессия p16 используется в качестве прогностического биомаркера для определенных типов рака. Причина этого в том, что разные типы рака могут по-разному влиять на экспрессию p16: рак, который сверхэкспрессирует p16, обычно вызывается вирусом папилломы человека (ВПЧ), тогда как рак, при котором p16 подавлен, обычно имеет другие причины. Для пациентов с плоскоклеточным раком ротоглотки использование иммуногистохимии для обнаружения наличия биомаркера p16, как было показано, является самым сильным индикатором течения заболевания. Наличие биомаркера связано с более благоприятным прогнозом, измеряемым по раково-специфической выживаемости (CSS), выживаемости без рецидивов (RFS), локорегиональному контролю (LRC), а также другим измерениям. Появление гиперметилирования p16 также оценивается как потенциальный прогностический биомаркер рака предстательной железы. [35] [36] [37]
стр.16 РЫБА
Делеция p16 , обнаруженная с помощью FISH в поверхностных эпителиальных мезотелиальных пролиферациях, является предиктором лежащей в основе инвазивной мезотелиомы . [38]
иммунохимия p16
По мере того, как растет консенсус относительно силы p16 как биомаркера для обнаружения и определения прогнозов рака, иммуногистохимия p16 становится все более важной. [13] [35] [40]
Гинекологические раковые заболевания
p16 является широко используемым иммуногистохимическим маркером в гинекологической патологии. Сильная и диффузная цитоплазматическая и ядерная экспрессия p16 в плоскоклеточных карциномах (SCC) женских половых путей тесно связана с инфекцией вируса папилломы человека (HPV) высокого риска и новообразованиями цервикального происхождения. Большинство SCC шейки матки экспрессируют p16. Однако p16 может экспрессироваться в других новообразованиях и в нескольких нормальных тканях человека. [41]
Рак мочевого пузыря
Более трети SCC мочевого пузыря экспрессируют p16. SCC мочевого пузыря экспрессируют p16 независимо от пола. Иммуногистохимическая экспрессия p16 сама по себе не может использоваться для различения SCC, возникающих из шейки матки, и SCC мочевого пузыря. [41]
Роль в клеточном старении
Концентрация p16INK4a резко увеличивается по мере старения тканей. p16INK4a, наряду с бета-галактозидазой, связанной со старением , считается биомаркером клеточного старения . [42] Таким образом, p16INK4a потенциально может быть использован в качестве анализа крови, который измеряет, насколько быстро ткани организма стареют на молекулярном уровне. [43] Примечательно, что недавнее исследование клеточного старения, вызванного множественными обработками нескольких линий клеток, не идентифицирует p16 как принадлежащий к «основной сигнатуре» маркеров старения. [44]
Его использовали в качестве мишени для замедления некоторых изменений старения у мышей. [45]
Роль в нейрогенезе
Увеличение экспрессии p16INK4a во время старения связано с уменьшением функций предшественников из субвентрикулярной зоны, которая на протяжении жизни генерирует новые нейроны, мигрирующие в обонятельную луковицу, тем самым снижая обонятельный нейрогенез. [46] Удаление p16INK4a не влияет на нейрогенез в другой взрослой нейрогенной нише, зубчатой извилине гиппокампа. [46] Однако недавно было продемонстрировано, что p16INK4a защищает от истощения после мощного пронейрогенного стимула — например, бега — также стволовые и прогениторные клетки старой зубчатой извилины. [47] Фактически, после удаления p16INK4a стволовые клетки зубчатой извилины значительно активируются бегом, в то время как у дикого типа p16INK4a стволовые клетки зубчатой извилины не подвергаются воздействию бега. [47] Таким образом, p16Ink4a играет роль в поддержании стволовых клеток зубчатой извилины после стимуляции, сохраняя резерв их способности к самообновлению во время старения. Поскольку зубчатая извилина играет ключевую роль в формировании пространственной и контекстной памяти, p16INK4a участвует в поддержании когнитивных функций во время старения.
Открытие
Исследователи Мануэль Серрано, Грегори Дж. Хэннон и Дэвид Бич открыли p16 в 1993 году и правильно охарактеризовали этот белок как ингибитор циклинзависимой киназы.
Роль в канцерогенезе
С момента своего открытия p16 стал значимым в области исследований рака. Предполагалось, что белок участвует в канцерогенезе из-за наблюдения, что мутация или делеция в гене были вовлечены в линии клеток рака человека. Обнаружение инактивации p16 при семейной меланоме предоставило дополнительные доказательства. Делеция, мутация, гиперметилирование или сверхэкспрессия p16 теперь связаны с различными видами рака. Вопрос о том, можно ли считать мутации в p16 драйверными мутациями, требует дальнейшего изучения. [17]
^ Nobori T, Miura K, Wu DJ, Lois A, Takabayashi K, Carson DA (апрель 1994 г.). «Делеции гена ингибитора циклинзависимой киназы-4 при множественных формах рака у человека». Nature . 368 (6473): 753–756. Bibcode :1994Natur.368..753N. doi :10.1038/368753a0. PMID 8152487. S2CID 13199401.
^ Stone S, Jiang P, Dayananth P, Tavtigian SV, Katcher H, Parry D и др. (Июль 1995 г.). «Сложная структура и регуляция локуса P16 (MTS1)». Cancer Research . 55 (14): 2988–2994. PMID 7606716.
^ abc Serrano M, Hannon GJ, Beach D (декабрь 1993 г.). "Новый регуляторный мотив в контроле клеточного цикла, вызывающий специфическое ингибирование циклина D/CDK4". Nature . 366 (6456): 704–707. Bibcode :1993Natur.366..704S. doi :10.1038/366704a0. PMID 8259215. S2CID 4368128.
^ Хамош А. "Ингибитор циклинзависимой киназы 2A; CDKN2A". OMIM . Получено 10 декабря 2013 г.
^ «Молекулярная биология рака», Oxford University Press, 2005, ISBN 978-0-19-926472-8 , Раздел 5.3
^ Roussel MF (сентябрь 1999 г.). «Семейство ингибиторов клеточного цикла INK4 при раке». Онкоген . 18 (38): 5311–5317. doi : 10.1038/sj.onc.1202998 . PMID 10498883.
^ Krishnamurthy J, Ramsey MR, Ligon KL, Torrice C, Koh A, Bonner-Weir S и др. (сентябрь 2006 г.). "p16INK4a вызывает зависимое от возраста снижение регенеративного потенциала островков". Nature . 443 (7110): 453–457. Bibcode :2006Natur.443..453K. doi :10.1038/nature05092. PMID 16957737. S2CID 4402013.
^ abcd Rayess H, Wang MB, Srivatsan ES (апрель 2012 г.). «Клеточное старение и ген-супрессор опухолей p16». International Journal of Cancer . 130 (8): 1715–1725. doi :10.1002/ijc.27316. PMC 3288293. PMID 22025288 .
^ Hara E, Smith R, Parry D, Tahara H, Stone S, Peters G (март 1996 г.). «Регуляция экспрессии p16CDKN2 и ее влияние на иммортализацию и старение клеток». Молекулярная и клеточная биология . 16 (3): 859–867. doi :10.1128/mcb.16.3.859. PMC 231066. PMID 8622687.
^ Cao R, Wang L, Wang H, Xia L, Erdjument-Bromage H, Tempst P и др. (ноябрь 2002 г.). «Роль метилирования лизина 27 гистона H3 в подавлении генов группы Polycomb». Science . 298 (5595): 1039–1043. Bibcode :2002Sci...298.1039C. doi :10.1126/science.1076997. PMID 12351676. S2CID 6265267.
^ Bracken AP, Kleine-Kohlbrecher D, Dietrich N, Pasini D, Gargiulo G, Beekman C и др. (март 2007 г.). «Группа белков Polycomb связывается на протяжении всего локуса INK4A-ARF и диссоциирует в стареющих клетках». Genes & Development . 21 (5): 525–530. doi :10.1101/gad.415507. PMC 1820894 . PMID 17344414.
^ ab Liggett WH, Sidransky D (март 1998). «Роль гена-супрессора опухолей p16 в развитии рака». Журнал клинической онкологии . 16 (3): 1197–1206. doi :10.1200/JCO.1998.16.3.1197. PMID 9508208.
^ Rocco JW, Sidransky D (март 2001 г.). "p16(MTS-1/CDKN2/INK4a) в прогрессировании рака". Experimental Cell Research . 264 (1): 42–55. doi :10.1006/excr.2000.5149. PMID 11237522.
^ Caldas C, Hahn SA, da Costa LT, Redston MS, Schutte M, Seymour AB и др. (сентябрь 1994 г.). «Частые соматические мутации и гомозиготные делеции гена p16 (MTS1) при аденокарциноме поджелудочной железы». Nature Genetics . 8 (1): 27–32. doi :10.1038/ng0994-27. PMID 7726912. S2CID 23195660.
^ Bartsch D, Shevlin DW, Tung WS, Kisker O, Wells SA, Goodfellow PJ (ноябрь 1995 г.). «Частые мутации CDKN2 в первичных аденокарциномах поджелудочной железы». Genes, Chromosomes & Cancer . 14 (3): 189–195. doi :10.1002/gcc.2870140306. PMID 8589035. S2CID 22823227.
^ Лю Л., Лассам Н. Дж., Слингерленд Дж. М., Бейли Д., Коул Д., Дженкинс Р. и др. (июль 1995 г.). «Мутация зародышевой линии p16INK4A и дисфункция белка в семье с наследственной меланомой». Онкоген . 11 (2): 405–412. PMID 7624155.
^ Хельгадоттир Х., Хойом В., Йонссон Г., Туоминен Р., Ингвар К., Борг А. и др. (август 2014 г.). «Высокий риск рака, связанного с табаком, в семьях больных меланомой с положительной мутацией CDKN2A». Журнал медицинской генетики . 51 (8): 545–552. doi :10.1136/jmedgenet-2014-102320. PMC 4112445. PMID 24935963 .
^ Игаки Х., Сасаки Х., Киши Т., Сакамото Х., Тачимори Ю., Като Х. и др. (сентябрь 1994 г.). «Очень частая гомозиготная делеция гена p16 в клеточных линиях рака пищевода». Связь с биохимическими и биофизическими исследованиями . 203 (2): 1090–1095. дои : 10.1006/bbrc.1994.2294. ПМИД 8093026.
^ Пуиг-Бутиль Х.А., Эскамес М.Дж., Гарсия-Гарсия Ф., Телль-Марти Г., Фабра А., Мартинес-Сантамария Л. и др. (март 2014 г.). «Определение биологического воздействия генов CDKN2A и MC1R как раннего предрасполагающего события при меланоме и немеланомном раке кожи». Онкотаргет . 5 (6): 1439–1451. doi : 10.18632/oncotarget.1444. ПМК 4039222 . ПМИД 24742402.
^ Khor GH, Froemming GR, Zain RB, Abraham MT, Omar E, Tan SK и др. (2013). «Профилирование метилирования ДНК выявило индуцированное гиперметилированием промотора подавление p16, DDAH2 и DUSP1 при первичной плоскоклеточной карциноме полости рта». International Journal of Medical Sciences . 10 (12): 1727–1739. doi :10.7150/ijms.6884. PMC 3805925 . PMID 24155659.
^ Demokan S, Chuang A, Suoğlu Y, Ulusan M, Yalnız Z, Califano JA и др. (октябрь 2012 г.). «Метилирование промотора и потеря экспрессии гена p16(INK4a) при раке головы и шеи». Head & Neck . 34 (10): 1470–1475. doi :10.1002/hed.21949. PMID 22106032. S2CID 11512476.
^ Shaw RJ, Liloglou T, Rogers SN, Brown JS, Vaughan ED, Lowe D и др. (февраль 2006 г.). «Промоторное метилирование P16, RARbeta, E-кадгерина, циклина A1 и цитоглобина при раке полости рта: количественная оценка с использованием пиросеквенирования». British Journal of Cancer . 94 (4): 561–568. doi :10.1038/sj.bjc.6602972. PMC 2361183 . PMID 16449996.
^ Sharma G, Mirza S, Prasad CP, Srivastava A, Gupta SD, Ralhan R (апрель 2007 г.). «Гиперметилирование промотора p16INK4A, p14ARF, CyclinD2 и Slit2 в сыворотке и опухолевой ДНК пациентов с раком груди». Life Sciences . 80 (20): 1873–1881. doi :10.1016/j.lfs.2007.02.026. PMID 17383681.
^ Яблоновский З, Решка Е, Громадзиньска Дж, Вонсович В, Сосновски М (июнь 2011 г.). «Гиперметилирование областей генов промотора p16 и DAPK у пациентов с неинвазивным раком мочевого пузыря». Архив медицинской науки . 7 (3): 512–516. дои : 10.5114/aoms.2011.23421. ПМК 3258754 . ПМИД 22295037.
^ Xu R, Wang F, Wu L, Wang J, Lu C (январь 2013 г.). «Систематический обзор гиперметилирования гена p16 при раке пищевода». Cancer Biomarkers . 13 (4): 215–226. doi :10.3233/CBM-130355. PMID 24240582.
^ Ang KK, Harris J, Wheeler R, Weber R, Rosenthal DI, Nguyen-Tân PF и др. (июль 2010 г.). «Вирус папилломы человека и выживаемость пациентов с раком ротоглотки». The New England Journal of Medicine . 363 (1): 24–35. doi :10.1056/NEJMoa0912217. PMC 2943767. PMID 20530316 .
^ Lydiatt WM, Patel SG, O'Sullivan B, Brandwein MS, Ridge JA, Migliacci JC и др. (март 2017 г.). «Рак головы и шеи — основные изменения в восьмом издании руководства по стадированию рака Американского объединенного комитета по раку». CA . 67 (2): 122–137. doi : 10.3322/caac.21389 . PMID 28128848.
^ Mehanna H, Taberna M, von Buchwald C, Tous S, Brooks J, Mena M и др. (март 2023 г.). «Прогностические последствия p16 и несоответствия HPV при раке ротоглотки (HNCIG-EPIC-OPC): многоцентровой, многонациональный, индивидуальный анализ данных пациентов». The Lancet. Онкология . 24 (3): 239–251. doi : 10.1016/s1470-2045(23)00013-x. hdl : 2445/198366 . PMID 36796393. S2CID 256860640.
^ «Тестирование на ВПЧ и p16 может дать более точные прогнозы при раке ротоглотки (горла)». Данные NIHR . 2023. doi :10.3310/nihrevidence_59749. S2CID 261791439.
^ ab Oguejiofor KK, Hall JS, Mani N, Douglas C, Slevin NJ, Homer J, et al. (Ноябрь 2013 г.). «Прогностическое значение биомаркера p16 при плоскоклеточной карциноме ротоглотки». Клиническая онкология . 25 (11): 630–638. doi :10.1016/j.clon.2013.07.003. PMID 23916365.
^ Balgkouranidou I, Liloglou T, Lianidou ES (февраль 2013 г.). «Эпигенетика рака легких: новые биомаркеры». Биомаркеры в медицине . 7 (1): 49–58. doi : 10.2217/bmm.12.111 . PMID 23387484.
^ Sinha P, Thorstad WT, Nussenbaum B, Haughey BH, Adkins DR, Kallogjeri D и др. (январь 2014 г.). «Отдаленные метастазы при p16-положительной плоскоклеточной карциноме ротоглотки: критический анализ закономерностей и результатов». Oral Oncology . 50 (1): 45–51. doi :10.1016/j.oraloncology.2013.10.007. PMC 3942323 . PMID 24211084.
^ Hwang H, Tse C, Rodriguez S, Gown A, Churg A (май 2014 г.). «Деление p16 FISH в поверхностных эпителиальных мезотелиальных пролиферациях является предиктором инвазивной мезотелиомы». Американский журнал хирургической патологии . 38 (5): 681–688. doi :10.1097/PAS.00000000000000176. PMID 24503757. S2CID 28068784.
^ Изображение Микаэля Хеггстрема, доктора медицины. Ссылка на терминологию: Анжелика Ходжсон, доктор медицины, Карлос Парра-Херран, доктор медицины "p16". Очерки патологии .{{cite web}}: CS1 maint: несколько имен: список авторов ( ссылка )Последнее обновление состава: 25 января 2024 г.
^ Dreyer JH, Hauck F, Oliveira-Silva M, Barros MH, Niedobitek G (апрель 2013 г.). «Обнаружение инфекции ВПЧ при плоскоклеточном раке головы и шеи: практическое предложение». Virchows Archiv . 462 (4): 381–389. doi :10.1007/s00428-013-1393-5. PMID 23503925. S2CID 7469046.
^ ab Cioffi-Lavina M, Chapman-Fredricks J, Gomez-Fernandez C, Ganjei-Azar P, Manoharan M, Jorda M (июль 2010 г.). "Экспрессия P16 в плоскоклеточных карциномах шейки матки и мочевого пузыря". Applied Immunohistochemistry & Molecular Morphology . 18 (4): 344–347. doi :10.1097/PAI.0b013e3181d2bbd7. PMID 20571342. S2CID 5065484.
^ Hall BM, Balan V, Gleiberman AS, Strom E, Krasnov P, Virtuoso LP и др. (Июль 2016 г.). «Старение мышей связано с накоплением макрофагов, положительных по p16(Ink4a) и β-галактозидазе, которое может быть вызвано у молодых мышей стареющими клетками». Aging . 8 (7): 1294–1315. doi :10.18632/aging.100991. PMC 4993332 . PMID 27391570.
^ Liu Y, Sanoff HK, Cho H, Burd CE, Torrice C, Ibrahim JG и др. (август 2009 г.). «Экспрессия p16(INK4a) в Т-клетках периферической крови является биомаркером старения человека». Aging Cell . 8 (4): 439–448. doi :10.1111/j.1474-9726.2009.00489.x. PMC 2752333 . PMID 19485966.
^ Hernandez-Segura A, de Jong TV, Melov S, Guryev V, Campisi J, Demaria M (сентябрь 2017 г.). «Демаскировка транскрипционной гетерогенности в стареющих клетках». Current Biology . 27 (17): 2652–2660.e4. Bibcode :2017CBio...27E2652H. doi :10.1016/j.cub.2017.07.033. PMC 5788810 . PMID 28844647.
^ Baker DJ, Wijshake T, Tchkonia T, LeBrasseur NK, Childs BG, van de Sluis B и др. (ноябрь 2011 г.). «Очистка p16Ink4a-положительных сенесцентных клеток задерживает возрастные расстройства». Nature . 479 (7372): 232–236. Bibcode :2011Natur.479..232B. doi :10.1038/nature10600. PMC 3468323 . PMID 22048312.
^ ab Molofsky AV, Slutsky SG, Joseph NM, He S, Pardal R, Krishnamurthy J, et al. (сентябрь 2006 г.). «Увеличение экспрессии p16INK4a снижает предшественников переднего мозга и нейрогенез во время старения». Nature . 443 (7110): 448–452. Bibcode :2006Natur.443..448M. doi :10.1038/nature05091. PMC 2586960 . PMID 16957738.
^ ab Micheli L, D'Andrea G, Ceccarelli M, Ferri A, Scardigli R, Tirone F (2019). "p16Ink4a предотвращает активацию старых покоящихся стволовых клеток зубчатой извилины физическими упражнениями". Frontiers in Cellular Neuroscience . 13 : 10. doi : 10.3389/fncel.2019.00010 . PMC 6374340. PMID 30792628 .
^ Zhao L, Samuels T, Winckler S, Korgaonkar C, Tompkins V, Horne MC и др. (январь 2003 г.). «Циклин G1 обладает ингибирующей рост активностью, связанной с путями подавления опухолей ARF-Mdm2-p53 и pRb». Molecular Cancer Research . 1 (3): 195–206. PMID 12556559.
^ ab Li J, Melvin WS, Tsai MD, Muscarella P (апрель 2004 г.). «Ядерный белок p34SEI-1 регулирует активность киназы циклин-зависимой киназы 4 в зависимости от концентрации». Биохимия . 43 (14): 4394–4399. CiteSeerX 10.1.1.386.140 . doi :10.1021/bi035601s. PMID 15065884.
^ ab Sugimoto M, Nakamura T, Ohtani N, Hampson L, Hampson IN, Shimamoto A и др. (ноябрь 1999 г.). «Регуляция активности CDK4 новым белком, связывающим CDK4, p34(SEI-1)». Genes & Development . 13 (22): 3027–3033. doi :10.1101/gad.13.22.3027. PMC 317153 . PMID 10580009.
^ Ewing RM, Chu P, Elisma F, Li H, Taylor P, Climie S и др. (2007). «Крупномасштабное картирование взаимодействий белок-белок человека с помощью масс-спектрометрии». Молекулярная системная биология . 3 : 89. doi : 10.1038/msb4100134. PMC 1847948. PMID 17353931 .
^ ab Fåhraeus R, Paramio JM, Ball KL, Laín S, Lane DP (январь 1996 г.). «Ингибирование фосфорилирования pRb и прогрессирования клеточного цикла пептидом из 20 остатков, полученным из p16CDKN2/INK4A». Current Biology . 6 (1): 84–91. doi : 10.1016/S0960-9822(02)00425-6 . hdl : 20.500.11820/9e95b5cc-be55-4c50-bfd9-04eb51b3e3f9 . PMID 8805225. S2CID 23024663.
^ Coleman KG, Wautlet BS, Morrissey D, Mulheron J, Sedman SA, Brinkley P, et al. (Июль 1997). «Идентификация последовательностей CDK4, участвующих в связывании циклина D1 и p16». Журнал биологической химии . 272 (30): 18869–18874. doi : 10.1074/jbc.272.30.18869 . PMID 9228064.
^ Russo AA, Tong L, Lee JO, Jeffrey PD, Pavletich NP (сентябрь 1998 г.). «Структурная основа ингибирования циклин-зависимой киназы Cdk6 супрессором опухолей p16INK4a». Nature . 395 (6699): 237–243. Bibcode :1998Natur.395..237R. doi :10.1038/26155. PMID 9751050. S2CID 204997058.
^ Kaldis P, Ojala PM, Tong L, Mäkelä TP, Solomon MJ (декабрь 2001 г.). «CAK-независимая активация CDK6 вирусным циклином». Молекулярная биология клетки . 12 (12): 3987–3999. doi : 10.1091 /mbc.12.12.3987. PMC 60770. PMID 11739795.
^ ab Ivanchuk SM, Mondal S, Rutka JT (июнь 2008 г.). "p14ARF взаимодействует с DAXX: эффекты на HDM2 и p53". Cell Cycle . 7 (12): 1836–1850. doi : 10.4161/cc.7.12.6025 . PMID 18583933.
^ ab Rizos H, Diefenbach E, Badhwar P, Woodruff S, Becker TM, Rooney RJ, et al. (Февраль 2003). «Ассоциация p14ARF с транскрипционным репрессором p120E4F усиливает ингибирование клеточного цикла». Журнал биологической химии . 278 (7): 4981–4989. doi : 10.1074/jbc.M210978200 . PMID 12446718.
^ abc Zhang Y, Wolf GW, Bhat K, Jin A, Allio T, Burkhart WA и др. (декабрь 2003 г.). «Рибосомальный белок L11 отрицательно регулирует онкопротеин MDM2 и опосредует p53-зависимый путь контрольной точки рибосомального стресса». Молекулярная и клеточная биология . 23 (23): 8902–8912. doi :10.1128/MCB.23.23.8902-8912.2003. PMC 262682. PMID 14612427 .
^ ab Zhang Y, Xiong Y, Yarbrough WG (март 1998 г.). «ARF способствует деградации MDM2 и стабилизирует p53: делеция локуса ARF-INK4a нарушает пути подавления опухоли Rb и p53». Cell . 92 (6): 725–734. doi : 10.1016/S0092-8674(00)81401-4 . PMID 9529249. S2CID 334187.
^ Clark PA, Llanos S, Peters G (июль 2002 г.). «Множественные взаимодействующие домены способствуют ингибированию MDM2, опосредованному p14ARF». Oncogene . 21 (29): 4498–4507. doi : 10.1038/sj.onc.1205558 . PMID 12085228.
^ Pomerantz J, Schreiber-Agus N, Liégeois NJ, Silverman A, Alland L, Chin L, et al. (март 1998). "Продукт гена-супрессора опухолей Ink4a, p19Arf, взаимодействует с MDM2 и нейтрализует ингибирование p53 MDM2". Cell . 92 (6): 713–723. doi : 10.1016/S0092-8674(00)81400-2 . PMID 9529248. S2CID 17190271.
^ Vivo M, Calogero RA, Sansone F, Calabrò V, Parisi T, Borrelli L, et al. (апрель 2001 г.). «Человеческий супрессор опухолей arf взаимодействует со спинофилином/нейрабином II, белком, связывающим белок фосфатазу типа 1». Журнал биологической химии . 276 (17): 14161–14169. doi : 10.1074/jbc.M006845200 . PMID 11278317.