Толерантность — это способность растений смягчать негативные эффекты приспособленности , вызванные травоядностью . Это одна из общих стратегий защиты растений от травоядных животных , другая — устойчивость , которая является способностью растений предотвращать повреждения (Strauss and Agrawal 1999). Стратегии защиты растений играют важную роль в выживании растений, поскольку ими питаются многие различные типы травоядных животных, особенно насекомые, которые могут оказывать негативные эффекты приспособленности (Strauss and Zangerl 2002). Повреждение может произойти практически в любой части растений, включая корни, стебли, листья, цветы и семена (Strauss and Zergerl 2002). В ответ на травоядность растения выработали широкий спектр защитных механизмов, и хотя они относительно менее изучены, чем стратегии устойчивости, черты толерантности играют важную роль в защите растений (Strauss and Zergerl 2002, Rosenthal and Kotanen 1995).
Признаки, которые обеспечивают толерантность, контролируются генетически и, следовательно, являются наследуемыми признаками при отборе (Strauss and Agrawal 1999). Многие факторы, присущие растениям, такие как скорость роста, емкость хранения, скорость фотосинтеза и распределение и поглощение питательных веществ , могут влиять на степень, в которой растения могут переносить повреждения (Rosenthal and Kotanen 1994). Внешние факторы, такие как питание почвы, уровень углекислого газа, уровень освещенности, доступность воды и конкуренция, также оказывают влияние на толерантность (Rosenthal and Kotanen 1994).
Исследования толерантности к травоядным исторически были в центре внимания ученых -аграриев (Painter 1958; Bardner and Fletcher 1974). Толерантность изначально была классифицирована как форма устойчивости (Painter 1958). Однако сельскохозяйственные исследования толерантности в основном касаются компенсаторного эффекта на урожайность растений, а не их приспособленности , поскольку экономически выгодно сократить потери урожая из-за травоядности вредителей ( Trumble 1993; Bardner and Fletcher 1974). Одно удивительное открытие, сделанное в отношении толерантности растений, заключалось в том, что растения могут сверхкомпенсировать ущерб, нанесенный травоядностью, что вызвало споры о том, могут ли травоядные и растения на самом деле образовывать мутуалистические отношения (Belsky 1986).
Вскоре было признано, что многие факторы, влияющие на устойчивость растений, такие как скорость фотосинтеза и распределение питательных веществ , также являются чертами, присущими росту растений, и поэтому доступность ресурсов может играть важную роль (Hilbert et al. 1981; Maschinski and Whitham 1989). Модель скорости роста, предложенная Hilbert et al. (1981), предсказывает, что растения обладают более высокой устойчивостью в средах , которые не позволяют им расти с максимальной производительностью, в то время как гипотеза компенсаторного континуума Maschinski and Whitham (1989) предсказывает более высокую устойчивость в средах, богатых ресурсами. Хотя именно последняя получила большее признание, 20 лет спустя была предложена модель ограничивающих ресурсов для объяснения отсутствия согласия между эмпирическими данными и существующими моделями (Wise and Abrahamson 2007). В настоящее время модель ограничивающих ресурсов способна объяснить гораздо больше эмпирических данных о устойчивости растений по сравнению с любой из предыдущих моделей (Wise and Abrahamson 2008a).
Только недавно предположение о том, что толерантность и устойчивость должны быть отрицательно связаны, было отвергнуто (Nunez-Farfan et al. 2007). Классическое предположение о том, что признаки толерантности не оказывают негативных последствий для приспособленности травоядных, также было подвергнуто сомнению (Stinchcombe 2002). Дальнейшие исследования с использованием методов количественной генетики также предоставили доказательства того, что толерантность к травоядности наследуется (Fornoni 2011). Исследования толерантности растений только недавно привлекли повышенное внимание, в отличие от признаков устойчивости, которые были изучены гораздо более подробно (Fornoni 2011). Многие аспекты толерантности растений, такие как ее географическая изменчивость, ее макроэволюционные последствия и ее коэволюционные эффекты для травоядных, все еще относительно неизвестны (Fornoni 2011).
Растения используют множество механизмов для восстановления приспособленности после повреждения. Такие черты включают повышенную фотосинтетическую активность, компенсаторный рост, фенологические изменения, использование накопленных резервов, перераспределение ресурсов, увеличение поглощения питательных веществ и архитектуру растений (Rosenthal и Kotanen 1994; Strauss и Agrawal 1999; Tiffin 2000).
Увеличение скорости фотосинтеза в неповрежденных тканях обычно упоминается как механизм достижения растениями толерантности (Trumble et al. 1993; Strauss and Agrawal 1999). Это возможно, поскольку листья часто функционируют ниже своей максимальной мощности (Trumble et al. 1993). Несколько различных путей могут привести к увеличению фотосинтеза, включая более высокие уровни фермента Рубиско и задержки старения листьев (Stowe et al. 2000). Однако обнаружение увеличения окружающей среды не означает, что растения толерантны к повреждению. Ресурсы, полученные от этих механизмов, могут быть использованы для повышения устойчивости вместо толерантности, например, для производства вторичных соединений в растении (Tiffin 2000). Кроме того, вопрос о том, может ли увеличение скорости фотосинтеза компенсировать повреждение, до сих пор не изучен (Trumble et al. 1993; Stowe et al. 2000).
Восстановление биомассы после травоядных часто сообщается как индикатор толерантности, а реакция растений после повреждения апикальной меристемы (AMD) является одним из наиболее изученных механизмов толерантности (Tiffin 2000; Suwa и Maherali 2008; Wise и Abrahamson 2008). Меристемы являются местами быстрого деления клеток и поэтому имеют более высокое питание, чем большинство других тканей на растениях. Повреждение апикальных меристем растений может освободить их от апикального доминирования , активируя рост пазушных меристем, что увеличивает ветвление (Trumble et al. 1993; Wise и Abrahamson 2008). Исследования показали, что ветвление после AMD недостаточно компенсирует, полностью компенсирует и сверхкомпенсирует полученный ущерб (Marquis 1996, Haukioja и Koricheva 2000, Wise и Abrahamson 2008). Изменение степени роста после травоядности может зависеть от количества и распределения меристем, схемы их активации и количества новых меристем (Stowe et al. 2000). Широкое распространение сверхкомпенсации после AMD также вызвало спорную идею о том, что между растениями и их травоядными животными может существовать меристемная связь (Belsky 1986; Agrawal 2000; Edwards 2009). Как будет дополнительно обсуждаться ниже, травоядные животные на самом деле могут быть мутуалистами растений, таких как Ipomopsis aggregata , которые сверхкомпенсируют травоядность (Edwards 2009). Хотя существует много примеров, показывающих восстановление биомассы после травоядности, это подвергалось критике как полезный предиктор приспособленности, поскольку ресурсы, используемые для восстановления, могут трансформироваться в меньшее количество ресурсов, выделяемых на воспроизводство (Suwa and Maherali 2008).
Исследования показали, что травоядность может вызывать задержки роста растений, цветения и плодоношения (Tiffin 2000). То, как растения реагируют на эти фенологические задержки, вероятно, является механизмом толерантности, который будет в значительной степени зависеть от их жизненного цикла и других экологических факторов, таких как обилие опылителей в разное время в течение сезона (Tiffin 2000). Если вегетационный период короткий, растения, которые способны сократить задержку производства семян , вызванную травоядностью, более толерантны, чем те, которые не могут сократить это фенологическое изменение (Tiffin 2000). Эти быстро восстанавливающиеся растения будут избирательно предпочтительнее тех, которые не могут, поскольку они передадут больше своего потомства следующему поколению. Однако при более длительных вегетационных сезонах у большинства растений может быть достаточно времени, чтобы произвести семена до окончания сезона, независимо от повреждений. В этом случае растения, которые могут сократить фенологическую задержку, не более толерантны, чем те, которые не могут, поскольку все растения могут размножаться до окончания сезона (Tiffin 2000).
Распределение ресурсов после травоядности обычно изучается в сельскохозяйственных системах (Trumble et al. 1993). Ресурсы чаще всего распределяются в репродуктивные структуры после повреждения, как показано Irwin et al. (2008), в котором Polemonium viscosum и Ipomopsis aggregata увеличили производство цветов после кражи цветков. Когда эти репродуктивные структуры отсутствуют, ресурсы распределяются в другие ткани, такие как листья и побеги, как это видно на примере молодых растений Plantago lanceolata (Trumble et al. 1993; Barton 2008). Использование накопленных резервов может быть важным механизмом толерантности для растений, у которых много времени для сбора и хранения ресурсов, таких как многолетние растения (Tiffin 2000; Erb et al. 2009). Ресурсы часто хранятся в листьях и специализированных органах хранения, таких как клубни и корни , и исследования показали, что эти ресурсы выделяются для повторного роста после травоядных (Trumble et al. 1993; Tiffin 2000; Erb et al. 2009). Однако важность этого механизма для толерантности изучена недостаточно, и неизвестно, насколько он способствует толерантности, поскольку хранимые резервы в основном состоят из углеродных ресурсов, тогда как повреждение тканей приводит к потере углерода , азота и других питательных веществ (Tiffin 2000).
Эта форма толерантности опирается на конститутивные механизмы, такие как морфология , во время повреждения, в отличие от индуцированных механизмов, упомянутых выше. Архитектура растения включает в себя соотношение корней и побегов , количество стеблей , жесткость стебля и сосудистую сеть растения (Marquis 1996, Tiffin 2000). Высокое соотношение корней и побегов позволит растениям лучше усваивать питательные вещества после травоядных, а жесткие стебли предотвратят коллапс после получения повреждения, увеличивая толерантность растения (Tiffin 2000). Поскольку растения имеют меристемическую структуру, то, как ресурсы ограничены между различными областями растений, называемое секториальностью, будет влиять на способность переносить ресурсы из неповрежденных областей в поврежденные области (Marquis 1996). Хотя сосудистая сеть растения может играть важную роль в толерантности, она недостаточно изучена из-за трудностей в определении потока ресурсов (Marquis 1996). Увеличение сосудистой сети растения может показаться выгодным, поскольку это увеличивает приток ресурсов ко всем местам повреждения, но это также может повысить его восприимчивость к травоядным животным, таким как флоэмные паразиты (Marquis 1996, Stowe et al. 2000).
Устойчивость операционально определяется как наклон регрессии между приспособленностью и уровнем повреждения (Stinchcombe 2002). Поскольку отдельное растение может выдержать только один уровень повреждения, необходимо измерять приспособленность с использованием группы родственных особей, предпочтительно полных сибсов или клонов, чтобы минимизировать другие факторы, которые могут повлиять на устойчивость, после выдерживания различных уровней повреждения (Stinchcombe 2002). Устойчивость часто представляется как норма реакции , где наклоны больше, равны и меньше нуля отражают сверхкомпенсацию, полную компенсацию и недостаточную компенсацию соответственно (Strauss and Agrawal 1999).
Как приспособленность, так и травоядность можно измерить или проанализировать с помощью абсолютной (аддитивной) шкалы или относительной (мультипликативной) шкалы (Wise and Carr 2008b). Абсолютная шкала может относиться к количеству произведенных плодов или общей площади съеденных листьев , в то время как относительная шкала может относиться к доле поврежденных плодов или доле съеденных листьев . Wise and Carr (2008b) предположили, что лучше всего сохранять меру приспособленности и меру повреждения на одной шкале при анализе толерантности, поскольку их использование в разных шкалах может привести к вводящим в заблуждение результатам. Даже если данные были измерены с использованием разных шкал, данные в абсолютной шкале можно логарифмически преобразовать, чтобы они были более похожи на данные в относительной (мультипликативной) шкале (Wise and Carr 2008b).
Большинство исследований используют имитируемую или манипулируемую травоядность, такую как обрезка листьев или исключение травоядных, из-за сложности контроля уровней повреждений в естественных условиях (Tiffin and Inouye 2000). Преимущество использования естественной травоядности заключается в том, что растения будут испытывать модель повреждений, к которой отбор благоприятствовал толерантности, но могут быть смещения, возникающие из-за неизмеренных переменных окружающей среды , которые могут влиять как на растения, так и на травоядных. Использование имитируемой травоядности позволяет контролировать переменные окружающей среды , но воспроизведение естественной травоядности затруднено, заставляя растения реагировать иначе, чем навязанная и естественная травоядность (Tiffin and Inouye 2000). Выращивание растений в контрольной среде теплицы также может повлиять на их реакцию, поскольку это все еще новая среда для растений. Даже если участки выращиваются в естественных условиях, методы исключения или включения травоядных, такие как использование клеток или пестицидов , также могут повлиять на толерантность растений (Tiffin and Inouye 2000). Наконец, модели предсказывают, что манипулирование травоядными может фактически привести к менее точным оценкам толерантности по сравнению с таковыми для естественного травоядного населения (Тиффин и Иноуэ, 2000).
Многие исследования показали, что использование различных измерений приспособленности может давать различные результаты толерантности (Strauss and Agrawal 1999; Suwa and Maherali 2008; Banta et al. 2010). Banta et al. (2010) обнаружили, что их измерение толерантности будет отличаться в зависимости от того, использовалось ли производство плодов или общее производство жизнеспособных семян для отражения приспособленности Arabdopsis thaliana . Необходимо тщательно продумать выбор признаков, которые связаны с приспособленностью как можно ближе при измерении толерантности.
Классически предполагается, что существует отрицательная корреляция между уровнями толерантности и устойчивости у растений (Stowe et al. 2000; Nunez-Farfan et al. 2007). Для того чтобы этот компромисс существовал, необходимо, чтобы толерантность и устойчивость были избыточными защитными стратегиями с аналогичными затратами для растения (Nunez-Farfan et al. 2007). Если это так, то растения, способные переносить повреждения, будут испытывать небольшое снижение приспособленности, и поэтому устойчивость не будет селективно предпочтительна. Для высокоустойчивых растений распределение ресурсов на толерантность не будет селективно предпочтительнее, поскольку растение изначально получило минимальный ущерб.
В настоящее время появляется все больше доказательств того, что многие растения выделяют ресурсы на оба типа стратегий защиты (Nunez-Farfan et al. 2007). Также есть доказательства того, что компромисса между толерантностью и устойчивостью может не быть вообще и что они могут развиваться независимо (Leimu and Koricheva 2006; Nunez-Farfan et al. 2007; Muola et al. 2010). Модели показали, что промежуточные уровни устойчивости и толерантности эволюционно стабильны до тех пор, пока преимущества наличия обоих признаков более чем аддитивны (Nunez-Farfan et al. 2007). Толерантность и устойчивость могут не быть избыточными стратегиями, поскольку толерантность может быть необходима для защиты от крупных млекопитающих травоядных или специализированных травоядных, которые обладают способностью обходить признаки устойчивости растения (Nunez-Farfan et al. 2007; Muola et al. 2010). Кроме того, поскольку признаки, обеспечивающие толерантность, обычно являются основными характеристиками растений, на толерантность может также влиять фотосинтез, а не травоядность (Rosenthal and Kotanen 1994).
Было высказано предположение, что компромисс между устойчивостью и толерантностью может меняться в ходе развития растений. Часто предполагается, что сеянцы и молодые особи менее толерантны к травоядным, поскольку у них не развились структуры, необходимые для получения ресурсов, и поэтому они будут больше полагаться на признаки, которые обеспечивают устойчивость (Boege et al. 2007; Barton 2008, Barton и Koricheva 2010; Tucker и Avila-Sakar 2010). Хотя многие исследования обнаруживают более низкую толерантность у сеянцев , это не всегда так, как это было показано на примере молодых особей Plant ago lanceolata , которые могут полностью компенсировать 50% дефолиацию (Barton 2008). Существует также дополнительная сложность сдвигов в сообществах травоядных по мере развития растения , и поэтому они могут способствовать толерантности или устойчивости на разных этапах жизни (Barton и Koricheva 2010).
Реакция растений на травоядность часто пластична и варьируется в зависимости от условий, в которых они находятся (Wise и Abrahamson 2005). Основными ресурсами, которые влияют на рост растений, а также на толерантность, являются вода , свет , углекислый газ и питательные вещества почвы . Обычно предполагается, что уровни воды и света положительно связаны с толерантностью (Strauss и Agrawal 1999). Однако есть исключения, такие как доказательства снижения толерантности у Madia sativa при увеличении доступности воды (Wise и Abrahamson 2007, Gonzales et al. 2008). Во многих исследованиях было обнаружено, что уровни CO2 снижают толерантность у растений (Lau и Tiffin 2009). Повышенные уровни питательных веществ также обычно отрицательно связаны с толерантностью (Wise и Abrahamson 2007).
В настоящее время существуют три известные модели, которые предсказывают, как уровень ресурсов может изменить устойчивость растений к травоядным.
GRM предполагает, что скорость роста растения во время повреждения важна для определения его реакции (Hilbert et al. 1981). Растения, которые растут в стрессовых условиях, таких как низкий уровень ресурсов или высокая конкуренция , растут ниже своей максимальной скорости роста и поэтому могут иметь более высокую способность к восстановлению после получения повреждения (Hilbert et al. 1981). Напротив, растения в относительно благоприятных условиях растут вблизи своей максимальной скорости роста. Эти растения в меньшей степени способны восстанавливаться после повреждения, поскольку они уже близки к своей врожденной максимальной скорости роста (Hilbert et al. 1981).
CCH предполагает, что существует континуум реакций на травоядность (Maschinski and Whitham 1989). Он предсказывает, что растения, растущие в менее стрессовых условиях окружающей среды, таких как высокие ресурсы или низкая конкуренция , лучше переносят травоядность, поскольку у них есть обильные ресурсы для замены утраченных тканей и восстановления после повреждения. Растения, растущие в стрессовых условиях, затем, как предсказывают, будут иметь более низкую толерантность (Maschinski and Whitham 1989).
Эта недавно предложенная модель учитывает ресурс, ограничивающий приспособленность растений, ресурс, на который влияет травоядность, и то, как травоядность влияет на приобретение ресурсов (Wise и Abrahamson 2005). В отличие от GRM и CCH, она способна включать тип полученного ущерба, поскольку различные режимы травоядности могут приводить к тому, что различные ресурсы будут затронуты травоядностью. LRM охватывает все возможные результаты толерантности (т. е. одинаковую толерантность в обеих средах, более высокую толерантность в средах с низким уровнем стресса и более низкую толерантность в средах с низким уровнем стресса) и допускает несколько путей достижения этих результатов.
В настоящее время LRM, по-видимому, наиболее полезна для прогнозирования эффектов, которые могут иметь различные уровни ресурсов на толерантность (Wise и Abrahamson 2007). Метаанализы Хоукса и Салливана (2001) и Уайза и Авраамсона (2007, 2008a) показали, что CCH и GRM недостаточны для прогнозирования разнообразия толерантности растений к травоядности. Однако Банта и др. (2010) предположили, что LRM следует представлять в виде набора из семи моделей, а не одной, поскольку каждая отдельная часть LRM требует разных предположений.
Классически предполагается, что признаки толерантности не навязывают отбор на приспособленность травоядных (Strauss and Agrawal 1999). Это контрастирует с признаками, которые обеспечивают устойчивость, которые, вероятно, влияют на приспособленность травоядных и приводят к коэволюционной гонке вооружений (Stinchcombe 2002; Espinosa and Fornoni 2006). Однако существуют возможные механизмы, в которых толерантность может влиять на приспособленность травоядных.
Один механизм требует генетической ассоциации между локусами, которые обеспечивают устойчивость и толерантность либо через тесное сцепление , либо через плейотропию (Stinchcombe 2002). фотосинтез для одного признака также повлияет на другой. Если между двумя признаками есть положительная корреляция, то отбор на повышенную толерантность также увеличит устойчивость растений. Если между двумя признаками есть отрицательная корреляция, то отбор на повышенную толерантность уменьшит устойчивость. Однако насколько распространена эта ассоциация, неизвестно, поскольку существует много исследований, которые не находят корреляции между толерантностью и устойчивостью, и другие, которые находят значимую корреляцию между ними (Leimu and Koricheva 2006; Nunez-Farfan et al. 2007; Muola et al. 2010).
Если признаки, которые обеспечивают толерантность, влияют на качество, количество или доступность растительной ткани, толерантность может также налагать отбор на травоядных. Рассмотрим случай, когда толерантность достигается за счет активации спящих меристем в растениях. Эти новые растительные ткани могут быть более низкого качества, чем те, которые ранее съедались травоядными. Травоядные, которые имеют более высокие показатели потребления или могут более эффективно использовать этот новый ресурс, могут быть селективно предпочтительны по сравнению с теми, которые не могут (Stinchcombe 2002).
Espinosa и Fornoni (2006) были одним из исследований, в котором непосредственно изучалось, может ли толерантность навязывать отбор травоядным. Как и предполагал Stinchcombe (2002), они использовали растения, которые имели схожую устойчивость, но отличались по толерантности, чтобы легче было дифференцировать эффекты каждого признака. Как и ожидалось, они нашли доказательства того, что устойчивость растений влияет на приспособленность травоядных, но они не смогли найти никаких эффектов толерантности на приспособленность травоядных.
Недавняя модель Рестифа и Коэллы (2003) обнаружила, что толерантность растений может напрямую навязывать отбор патогенам. Если предположить, что инвестиции в толерантность снизят плодовитость растений , заражение патогенами уменьшит количество неинфицированных хозяев. Тогда может иметь место отбор на снижение вирулентности патогенов , так что их растение-хозяин выживет достаточно долго, чтобы произвести достаточно потомства для заражения будущими патогенами (Рестиф и Коэлла 2003). Однако это может иметь лишь ограниченное применение к травоядным.
Травоядность может иметь большое влияние на последовательность и разнообразие растительных сообществ (Anderson and Briske 1995; Stowe et al. 2000; Pejman et al. 2009). Таким образом, стратегии защиты растений важны для определения временной и пространственной изменчивости видов растений, поскольку они могут изменить конкурентные способности растений после травоядности. (Anderson and Briske 1995; Stowe et al. 2000).
Прошлые исследования предполагали, что устойчивость растений играет главную роль в видовом разнообразии внутри сообществ, но толерантность также может быть важным фактором (Stowe et al. 2000; Pejman et al. 2009). Травоядность может позволить менее конкурентоспособным, но толерантным растениям выживать в сообществах, где доминируют высококонкурентные, но нетолерантные виды растений, тем самым увеличивая разнообразие (Mariotte et al. 2013). Pejman et al. (2009) нашли поддержку этой идеи в экспериментальном исследовании видов лугов. В условиях низкого уровня ресурсов высококонкурентные (доминирующие) виды растений имели более низкую толерантность, чем менее конкурентоспособные (подчиненные) виды. Они также обнаружили, что добавление удобрений компенсировало негативное воздействие травоядности на доминирующие растения. Также было высказано предположение, что наблюдение за видами, которые встречаются поздно в экологической сукцессии (позднесукцессионные), заменяются видами, которые встречаются в середине экологической сукцессии (среднесукцессионные) после высокой травоядности, объясняется различиями в толерантности между ними (Anderson and Briske 1995; Off and Ritchie 1998). Однако толерантность между этими двумя группами видов не всегда различается, и другие факторы, такие как селективная травоядность позднесукцессионных видов, могут способствовать этим наблюдениям (Anderson and Briske 1995).
Большое количество исследований, указывающих на сверхкомпенсацию у растений после травоядных, особенно после повреждения апикальной меристемы, привело некоторых авторов к предположению, что между растениями и травоядными животными могут существовать меристемные связи (Belsky 1986; Agrawal 2000; Edwards 2009). Если травоядные животные приносят растению некоторую пользу, несмотря на нанесение вреда, растение может развить толерантность, чтобы минимизировать вред, наносимый травоядным животным, и сместить отношения в сторону мутуализма (Edwards 2009). Такие выгоды включают освобождение от апикального доминирования , индукцию признаков устойчивости к временному разделению травоядных животных, предоставление информации о будущих атаках и опылении (Agrawal 2000).
Один из лучших примеров — Ipomopsis aggregata , где наблюдается повышенное производство семян и отпрыск семян у поврежденных растений по сравнению с неповрежденными растениями (рисунок 4; Edwards 2009). Вероятность атаки после первого приступа травоядности низкая в среде, где обитает I. aggregata . Из-за предсказуемости атак эти растения эволюционировали , чтобы компенсировать ущерб и производить большую часть своих семян после первоначального приступа травоядности (Edwards 2009). Другой пример касается эндофитных грибов , таких как Neophtodium , которые паразитируют на растениях и производят споры , которые разрушают соцветия хозяина (Edwards 2009). Грибы также производят алкалоиды , которые защищают растение от травоядных животных, и поэтому растение могло развить толерантность к повреждению цветков, чтобы получить это преимущество (Edwards 2009). Толерантность также может быть связана с мутуализмом между миремекофитом Cordia nodosa и его симбионтом муравьем Allomerus octoarticulatus (Эдвардс и Ю, 2008). Растение предоставляет муравью убежище и пищевые тела в обмен на защиту от травоядных, но муравьи также стерилизуют растение, удаляя цветочные почки. C. nodosa способна компенсировать это, перераспределяя ресурсы для производства цветов на ветвях, не занятых кастрирующими муравьями (Эдвардс и Ю, 2008).
Похожий тип меристемы включает растения и микоризные грибы (Bennett and Bever 2007). Микоризные грибы населяют корни растений и увеличивают поглощение питательных веществ для растений в обмен на пищевые ресурсы. Эти грибы также способны изменять толерантность растений к травоядным и могут вызывать недостаточную компенсацию, полную компенсацию и сверхкомпенсацию в зависимости от вида вовлеченных грибов (Bennett and Bever 2007).
Современное сельское хозяйство фокусируется на использовании генетически модифицированных культур , которые обладают токсичными соединениями для снижения ущерба от вредителей (Nunez-Farfan et al. 2007). Однако эффективность признаков устойчивости может снизиться, поскольку грибы-травоядные противодействуют адаптации к токсичным соединениям, особенно потому, что большинство фермеров неохотно выделяют часть своих земель под восприимчивые культуры (Nunez-Farfan et al. 2007). Другим методом повышения урожайности является использование линий, которые устойчивы к травоядным и могут компенсировать или даже сверхкомпенсировать нанесенный ущерб (Nunez-Farfan et al. 2007; Poveda et al. 2010).
Изменения в распределении ресурсов из-за травоядности тщательно изучаются в сельскохозяйственных системах (Trumble et al. 1993). Одомашнивание растений путем отбора на более высокую урожайность , несомненно, также вызвало изменения в различных признаках роста растений, таких как снижение распределения ресурсов в неплодородные ткани (Welter and Steggall 1993). Изменения в признаках роста, вероятно, повлияют на устойчивость растений, поскольку механизмы перекрываются. То, что одомашненные растения томата имеют более низкую устойчивость к лиственности, чем их дикие предшественники , также предполагает это (Welter and Steggall 1993). Большинство сельскохозяйственных исследований, однако, больше сосредоточены на сравнении устойчивости между поврежденными и неповрежденными культурами, а не между культурами и их дикими аналогами. Многие обнаружили, что культуры, такие как огурцы , капуста и цветная капуста , могут полностью компенсировать и сверхкомпенсировать полученные повреждения (Trumble et al. 1993). Недавнее исследование Poveda et al. (2010) также обнаружили доказательства сверхкомпенсации у растений картофеля в ответ на повреждение клубней картофельной молью Phthorimaea operculella . В отличие от предыдущих примеров, растение картофеля не перераспределяет ресурсы, а фактически увеличивает общую производительность, увеличивая массу клубней и надземных тканей (Poveda et al. 2010).