Кожный синдром CYLD (CCS) охватывает три редких наследственных синдрома кожных опухолей придатков: множественная семейная трихоэпителиома (MFT1) (также называемая эпителиомой аденоидной кистозной и эпителиомой аденоидной кистозной Брука [1] ), синдром Брука-Шпиглера (BSS) и семейный цилиндроматоз (FC). [2] Кожные опухоли придатков представляют собой большую группу опухолей кожи, которые состоят из тканей, которые дифференцировались (т. е. созрели из стволовых клеток ) в направлении одной из четырех первичных придаточных структур, обнаруженных в нормальной коже: волосяных фолликулов , сальных потовых желез , апокриновых потовых желез и эккриновых потовых желез . [3] Опухоли CCS представляют собой опухоли волосяных фолликулов. [2]
Индивидуумы с формами CCS MFT1, BSS и FC несут мутацию зародышевой линии (т. е. присутствующую в зародышевых клетках , которые дают начало индивидууму) в одном из двух генов CYLD (т. е. CYLD лизин 63 деубиквитиназа). У этих людей опухоли кожи имеют тенденцию группироваться в типы MFT1, BSS и/или FC, которые отличаются друг от друга по своему местоположению, организации и микроскопическому виду. [4] Тем не менее, члены одной семьи с CCS могут проявлять либо FC-, MFT1-, либо BSS-тип. [5] Более того, эти различные паттерны оказывают незначительное влияние или не оказывают никакого влияния на прогноз или течение заболевания у людей с CCS. [4] Термин «кожный синдром CYLD» применительно к людям с опухолями волосяных фолликулов MFT1, BSS или FC и носителям наследственной мутации CYLD был впервые предложен Раджаном и соавторами в 2009 году. [6]
У людей с CCS обычно развивается все большее количество доброкачественных опухолей кожи, начиная с юности и продолжая на протяжении большей части их жизни. В редких случаях у них развиваются злокачественные опухоли, многие из которых, по-видимому, возникают из их доброкачественных опухолей. Опухоли, которые являются неприемлемо симптоматическими, сильно обезображивающими или злокачественными, лечатся методами хирургического иссечения, а в случаях злокачественности или других медицинских соображений — лучевой терапией. Лучевая терапия может использоваться только в случаях хирургически недоступных опухолей. Все люди с CCS должны проходить ежегодные или более частые контрольные обследования для проверки развития злокачественных опухолей. Людям с CCS и их близким членам семьи следует предоставить доступ к углубленной генетической консультации . [2] Необходимы исследования для поиска наилучших методов лечения, включая лекарства, для этих опухолей. [2]
У людей с CCS обычно есть семейный анамнез этого заболевания, и у них наблюдаются множественные (иногда более 100) доброкачественные опухоли волосяных фолликулов, чаще всего на голове и туловище. [7] Опухоли обычно начинаются в период полового созревания и постепенно накапливаются в течение взрослой жизни [2], хотя они возникали у детей в возрасте от 1 года. [4] В тяжелых случаях опухоли сильно обезображивают, распространяются на большую часть кожи головы, лица и/или других участков с волосами, таких как лобковая область, [2] и редко являются злокачественными и могут метастазировать в некожные области. [8] Милии , то есть незаметные маленькие кожные белые пятна, вызванные закупоркой эккриновых потовых желез, также могут возникать при CCS и иногда являются единственным признаком того, что у человека есть CCS; у этих людей опухоли могут развиться в более позднем возрасте, и они подвержены риску рождения детей с полностью выраженным заболеванием. [2] Проявления CCS связаны с микроскопической гистопатологией (см. следующий раздел) их опухолей. То есть их опухоли могут напоминать несемейные цилиндромы , спираденомы и/или трихоэпителиомы . Опухоли CCS, похожие на цилиндрому, выглядят как гладкие узелковые массы, которые обычно розового цвета, могут быть полупрозрачными, могут иметь поверхностные кровеносные сосуды, постепенно расти в течение многих лет и могут достигать нескольких см (т. е. сантиметров ) в размере. Две или более из этих опухолей могут сливаться, образуя опухоли гораздо большего размера. Опухоли CCS, похожие на спираденому, также выглядят как узловые опухоли, но они могут быть сине-черного цвета, болезненными, быстро расти и, как цилиндромы, могут сливаться, образуя опухоли большого размера. Характеристики как цилиндромоподобных, так и спираденомоподобных опухолей (т. е. спираденоцилиндром) могут встречаться в одной опухоли. Трихоэпителиомоподобные опухоли CCS выглядят как небольшие папулы цвета кожи, обычно расположенные на коже вокруг носа, носогубной складки и/или лба. У лиц европейского происхождения папулы обычно имеют размер 0,3–0,4 см, но у лиц африканского, индийского и китайского происхождения они могут быть больше. [2]
Форма MFT1 CCS обычно представлена множественными опухолями, подобными трихоэпителиоме, форма BSS представлена цилиндромо-, спираденомо- и/или трихоэпителиомоподобными опухолями или папулами, а форма FC обычно представлена множественными цилиндромоподобными папулами. [4] Нечасто у людей с CCS развиваются злокачественные опухоли [9] , которые возникают внутри или рядом с их доброкачественными опухолями; они в первую очередь являются злокачественными аналогами цилиндром, спираденом, трихоэпителиом и называются цилиндрокарциномами, спираденокарциномами [10] и трихобластическими карциномами [11] [12] соответственно. Некоторые из этих опухолей напоминают базальноклеточные карциномы [13] [14] или аденокарциномы . [8] Эти злокачественные опухоли могут метастазировать в некожные ткани, такие как слюнные железы (т. е. базальноклеточная аденокарцинома слюнной железы [6] ), печень, легкие и/или кости. [2] Злокачественные опухоли CCS чаще встречаются у пожилых людей и, как правило, крупнее (т. е. достигают размера до 17,5 см [7] ), чем их доброкачественные аналоги. [15]
Несемейные цилиндромы, [16] спираденомы, [7] [13] [17] спираденоцилиндромы [7] и их злокачественные аналоги [7] присутствуют в виде одной изолированной опухоли или, реже, множественных опухолей. Эти опухоли являются спорадическими (т.е. не наследуются) и могут состоять или не состоять из клеток, несущих мутацию гена CYLD . Если присутствует, местоположение мутировавшего гена CYLD ограничено опухолевыми клетками. Эти спорадические опухоли не являются ни проявлениями, ни диагностируются как CCS. [10]
Как было определено микроскопическим гистопатологическим видом их окрашенных гематоксилином и эозином образцов, ткани опухоли CCS напоминают спорадические цилиндромы, спираденомы или трихоэпителиомы. Опухоли CCS, подобные цилиндромам, представляют собой неинкапсулированные узелковые поражения, которые простираются в дерму , состоят из базальных клеток (т. е. небольших круглых клеток, похожих на те, что видны в самом нижнем слое эпидермиса кожи ) и расположены в («подобных пазлу» [10] ) цилиндрических узорах, разделенных утолщенными базальными мембранами . Опухоли CCS, подобные паукообразной аденоме, состоят из относительно неорганизованного и плотного массива пролиферирующих базофильных клеток (т. е. клеток, которые кажутся синими из-за их аномально большого поглощения гематоксилиновой краски). Ткани этих опухолей обычно заселяют лимфоциты . Некоторые опухоли CCS (т. е. спираденоцилиндромы) объединяют гистопатологические особенности цилиндром и спираденом. [2] Трихоэпителиомоподобные папулы CCS состоят из островков и тяжей однородных базалоидных клеток (т. е. кубовидных клеток, напоминающих герминативные клетки кожи ) в фиброзной строме , эпителиальных структур, напоминающих волосяные сосочки или не полностью сформированные волосяные фолликулы, небольших кератокист (т. е. кожных кист ), выстланных многослойным плоским эпителием , и очагов кальцификации . [14] Базалоидные клетки обычно экспрессируют молекулу адгезии эпителиальных клеток , что обнаруживается с помощью иммуногистохимического анализа с использованием антитела BerEp4 . Опухолевые ткани трихоэпителиомоподобных опухолей CCS также могут содержать клетки Меркеля , которые экспрессируют белок CK20 . [10] Опухоли цилиндрокарциномы и спираденокарциномы, в отличие от своих доброкачественных аналогов, состоят из низкосортных или высокосортных, атипично выглядящих клеток, которые быстро пролиферируют (что определяется, например, по клеткам, показывающим высокие уровни белка-маркера пролиферации клеток Ki67 ), могут не экспрессировать белок Myb и, в отношении опухолей спираденокарциномы, обычно не имеют лимфоцитов. [10] Трихобластические карциномы отличаются от своих доброкачественных аналогов тем, что состоят из гиперклеточной, фиброзной, немиксоидной стромы, часто напоминают и могут быть диагностированы как базальноклеточные карциномы , а в опухолях высокой степени злокачественности имеют обширные области некроза (т. е. мертвой ткани); клетки в этих опухолях быстро пролиферируют.[11] [12]
CCS — это аутосомно-доминантное заболевание, наследуемое от родителя, несущего инактивирующую мутацию в одном из двух генов CYLD . [2] Мутация, по-видимому, заставляет стволовые клетки волосяного фолликула дифференцироваться в клетки, которые образуют цилиндромо-, спираденомо-, трихоэпителиомо- и/или спираденоцилиндромоподобные поражения. [8] Пенетрантность (т. е. процент лиц с CCS, у которых проявляются симптомы заболевания) варьировалась от 44% до 100% (общее среднее значение — 72%) в различных исследованиях. [2] Однако в этих исследованиях обычно анализировались образцы лейкоцитов крови на экспрессию мРНК, кодируемой геном CYLD , чтобы сделать вывод о его наличии. Недавние исследования показали, что во многих случаях CCS присутствуют мутации, которые остаются необнаруженными этим методом, поскольку они: 1) мозаичные мутации, которые распределяют CYLD по лейкоцитам крови, но мало или совсем не распределяют по волосяным фолликулам; 2) глубокие интронные мутации (т. е. мутации, которые происходят глубоко в интронах гена CYLD [18] ), приводящие к образованию мРНК, которые не кодируют активный белок, но определяются как «нормальная» мРНК CYLD; [2] и 3) мутации вариации числа копий , которые приводят к развитию уровней мРНК CYLD, которые значительно различаются в различных тканях и в образцах лейкоцитов крови, могут быть достаточно высокими, чтобы дать положительные результаты, но в волосяных фолликулах слишком низкими, чтобы предотвратить образование опухолей. [2] [9] Генетические тесты, которые анализировали опухоли кожи, а не лейкоциты крови, анализировали две или более опухолей кожи или образцы лейкоцитов крови и/или использовали чувствительное секвенирование следующего поколения гена CYLD , обнаружили доказательства инактивации мутаций гена CYLD в случаях, которые в противном случае считались бы положительными по гену CYLD и, следовательно, не CCS. [2] [19]
Недавние исследования 14 человек с CCS показывают, что их опухолевые клетки утратили экспрессию обоих генов CYLD . Эта двойная генная мутация в опухолевых клетках CCS была обнаружена во всех доброкачественных и некоторых злокачественных опухолях CCS, что позволяет предположить, что это может быть постоянной чертой CCS. [2] [8] С этой точки зрения, люди с CCS несут наследственную, зародышевую мутацию в одном гене CYLD , которая широко распространена в клетках по всему телу, плюс ненаследственную, приобретенную мутацию во втором гене CYLD (см. потеря гетерозиготности ), которая ограничена их опухолевыми клетками CCS. Потеря обоих генов CYLD в стволовых клетках волосяного фолликула может быть необходима для развития опухолей CCS. [5]
Ген CYLD расположен в полосе 12.1 на длинном (или «q») плече хромосомы 16. [ 4] Он классифицируется как ген-супрессор опухолей , то есть ген, который регулирует рост клеток и при инактивации мутацией приводит к неконтролируемому росту клеток и образованию опухолей. [20] Инактивирующие мутации гена CYLD встречаются при Т-клеточном остром лимфобластном лейкозе , [20] множественной миеломе , гепатоцеллюлярной карциноме , нейробластоме , раке поджелудочной железы , [8] раке матки , раке желудка , раке толстой кишки , раке легких и раке, связанном с вирусом папилломы человека . [9] В исследовании 95 мутаций в CCS 48% были мутациями со сдвигом рамки считывания , 27% были нонсенс-мутациями , 12% были миссенс-мутациями и 11% были мутациями сайта сплайсинга . [5] Нечасто у людей с CCS наблюдаются глубокие интронные мутации (т.е. мутации, происходящие в интроне , который находится более чем в 100 парах оснований от границы экзон -интрон) [2] или крупномасштабные мутации, которые удаляют большую часть или весь ген CYLD . [21] Все эти мутации являются инактивирующими мутациями. [2] [4] [5] [21]
Кодируемый продукт гена CYLD , белок деубиквитиназы CYLD лизин 63 (белок CYLD), является деубиквитинирующим ферментом , то есть протеазой , которая удаляет убиквитин из определенных белков и тем самым регулирует активность этих белков. Белок CYLD удаляет убиквитин из белков, участвующих в регуляции сигнальных путей клеток NF-κB , Wnt , notch , TGF-β , [2] и JNK [9] ; эти пути обычно регулируют образование волос, рост клеток, выживание клеток, воспалительные реакции и/или развитие опухолей. Потеря регуляции белком CYLD сигнализации NF-κB может быть критическим фактором развития опухолей CCS. [2] [9] Широкий спектр стимулов заставляет клетки убиквитинировать белки, которые способствуют перемещению NF-κB из его неактивного местоположения в цитозоле клетки в ядро клетки . NF-κB — это фактор транскрипции , который, находясь в ядре, стимулирует экспрессию различных генов, которые, в свою очередь, способствуют гибели клеток путем апоптоза и некроптоза [22] и подавляют рост клеток. [23] Белок CYLD высвобождает убиквитины и тем самым отключает белки (например, IKBKG , также называемый белком NEMO), которые способствуют перемещению цитозольного NF-κB в ядро. Предполагается, что опухолевые клетки CCS лишены этого ограничения перемещений NF-κB и, следовательно, имеют аномально длительное выживание, высокие темпы роста и, возможно, другие особенности, которые способствуют образованию опухолей. [2] [9]
Диагноз CCS настоятельно предполагается на основании проявлений опухолей и микроскопической гистопатологии, а также семейного анамнеза CCS у носителей опухолей. Генетическое тестирование для выявления инактивирующих мутаций гена CYLD важно для подтверждения диагноза. [2] Злокачественные опухоли CCS диагностируются на основе личного и семейного анамнеза CCS у человека, наличия метастазов и микроскопической гистопатологии злокачественных и метастатических опухолей. Метастатические опухоли могут быть напрямую проверены на мутации CYLD для подтверждения диагноза. [10] [14] Чтобы отличить CCS от спорадических случаев цилиндром, спираденом, трихоэпителиом или их злокачественных аналогов, тестирование на ген CYLD следует проводить у лиц, у которых есть: 1) две или более цилиндром, спираденом или трихоэпителиом, по крайней мере, одна опухоль, подтвержденная гистологически, или 2) одна (в идеале гистологически подтвержденная) цилиндрома, спираденома или трихоэпителиома плюс семейный анамнез CCS, подтвержденный либо генетическими, либо гистопатологическими оценками. [2] У лиц с подозрением на CCS, но показывающих наличие нормального гена CLYD на основании генетического тестирования лейкоцитов крови, генетическое тестирование опухолевой ткани может подтвердить диагноз CCS. [2] [9] Эти методы дифференцируют CCS не только от спорадических цилиндром, спираденом, трихоэпителиом и их злокачественных аналогов, но также от различных опухолевых заболеваний кожи, с которыми их можно спутать, таких как синдром Бирта-Хогга-Дюбе , туберозный склероз , нейрофиброматоз , синдром Коудена , гипотрихоз Мари-Унны и множественные трихолеммальные кисты кожи головы . [2]
CCS — это наследственное, пожизненное, семейное заболевание, которое в настоящее время неизлечимо. [4] Все члены семей с CCS должны быть проверены на ген CYLD , чтобы выявить тех, у кого он есть, а также тех, у кого нет инактивирующей мутации в этом гене. Тестирование на этот ген особенно важно в случаях с минимальными признаками заболевания (например, милия, см. раздел «Презентация») и может потребовать тестирования образцов опухоли, а не лейкоцитов крови у лиц с мозаичными, глубокими интронными мутациями или мутациями с вариацией числа копий (см. раздел «Генетика»). Все лица, у которых обнаружена инактивированная семейная мутация гена CYLD, должны получить генетическую консультацию , которая может включать: информацию об ограничениях в способности предсказывать тяжесть CCS между отдельными лицами, семьями и поколениями; планирование семьи ; пренатальное тестирование ; предимплантационная генетическая диагностика ; и необходимость последующих оценок. Пациентам с ХХС следует проходить полное обследование кожи и, возможно, других органов (например, слюнных желез), которое проводится ежегодно в обычных случаях, каждые 2–3 месяца в случаях, когда опухоли быстро растут или образуют многочисленные новые кожно-жировые опухоли, и немедленно в случаях, когда у опухолей появляются признаки злокачественности (например, изъязвление опухоли, очень быстрый рост, боль, периодическое кровотечение, изменение цвета или сращение с подлежащей костью или в случаях, когда развивается внезапное нарушение функции органов, например, одышка, которая может быть следствием метастазов в легкие). [2]
Лечение доброкачественных опухолей CCS направлено на удаление опухолей, которые вызывают неприемлемые симптомы (например, боль, изъязвление, кровотечение, обезображивание, сексуальную дисфункцию или окклюзию прохода, такого как ушной канал ). [2] [24] Методы такого удаления включают хирургическое иссечение, электродесикацию с кюретажем , дермабразию , криотерапию или хирургию с использованием углекислого газа , аргона или лазера Er:YAG . [4] [14] В тех случаях, когда это показано по косметическим или функциональным соображениям, за этими методами лечения следуют пластические и/или реконструктивные операции, такие как лоскутная хирургия (т. е. нормальная ткань с неповрежденным кровоснабжением поднимается с донорского участка и перемещается на хирургическое место). [14] Эти методы лечения часто используются повторно у людей с многочисленными опухолями, рецидивирующими опухолями или недавно образовавшимися опухолями; [5] методы лечения также могут быть обширными, например, до 1 из 4 людей с CCS требуют полного хирургического удаления кожи головы. [25]
Первичные опухоли CCS, которые известны или предположительно являются злокачественными, и доступные метастатические опухоли в настоящее время лечатся широкими местными иссечениями, часто сопровождаемыми адъювантной радиотерапией . Широкое местное иссечение используется для удаления всех злокачественных клеток, в то время как адъювантная радиотерапия используется для уничтожения любых злокачественных клеток, которые остались после операции. [7] [13] [14] Злокачественные опухоли CCS нечасто метастазируют в отдаленные, некожные участки. Гистопатологически определенные опухоли низкой степени злокачественности метастазируют реже, чем их аналоги высокой степени злокачественности . [10] Поскольку прошлые исследования по лечению злокачественных опухолей CCS часто включали, но не проводили четкого различия между спорадическими и семейными цилиндрокарциномами, спираденокарциномами и трихобластическими опухолями, и поскольку злокачественные опухоли CCS встречаются крайне редко, нет четких данных о проценте злокачественных опухолей CCS, которые рецидивируют, метастазируют и становятся летальными. Однако очевидно, что злокачественные опухоли CCS могут вызывать каждый из этих нежелательных результатов. [7] Лучшие схемы лечения злокачественных опухолей CCS неясны и требуют дальнейшего изучения. [5]
Испытательные исследования проверяли терапевтические эффекты препаратов, которые ингибируют путь NF-κB на опухоли CCS. Эти препараты включают местный (т. е. наносимый непосредственно на опухоли) аспирин [6] или другие препараты, подобные салициловой кислоте . [5] В другом исследовании испытаний лекарственных средств аналогичным образом тестировался ингибитор рецепторов Trk , местный Пегкантратиниб. [5] [25] Ни один из этих методов лечения не оказал заметного противоопухолевого действия, выходящего за рамки случайных краткосрочных эффектов. [5] [6] [25] Один человек с опухолями CCS лечился Висмодегибом , ингибитором сглаженного рецептора и, следовательно, сигнального пути Hedgehog [26], а второй человек лечился пероральным аспирином плюс Адалимумаб (моноклональное антитело, которое нейтрализует фактор некроза опухоли альфа ). [27] Оба этих человека показали медленно развивающиеся, скромные улучшения в своих опухолях кожи, хотя человек, лечившийся аспирином плюс адалимумаб, не показал никаких улучшений в своих множественных метастатических опухолях. Необходимы дальнейшие исследования, чтобы определить, являются ли эти или какие-либо другие препараты эффективными при лечении опухолей CCS. [2]