В нейрофизиологии длительная депрессия ( ДД ) — это зависимое от активности снижение эффективности нейронных синапсов , длящееся часы или дольше после длительного шаблонного стимула. ДД возникает во многих областях ЦНС с различными механизмами в зависимости от области мозга и прогресса развития. [1]
Как противоположный процесс долговременной потенциации (LTP), LTD является одним из нескольких процессов, который служит для избирательного ослабления определенных синапсов с целью конструктивного использования синаптического усиления, вызванного LTP. Это необходимо, поскольку, если позволить синапсам продолжать увеличиваться в силе, они в конечном итоге достигнут предельного уровня эффективности, что будет препятствовать кодированию новой информации. [2] И LTD, и LTP являются формами синаптической пластичности .
LTD в гиппокампе и мозжечке были лучше всего охарактеризованы, но есть и другие области мозга, в которых механизмы LTD изучены. [1] LTD также было обнаружено в различных типах нейронов, которые высвобождают различные нейротрансмиттеры, однако наиболее распространенным нейротрансмиттером, участвующим в LTD, является L-глутамат. L-глутамат действует на рецепторы N-метил-D-аспартата ( NMDAR ), рецепторы α-амино-3-гидрокси-5-метилизоксазол-4-пропионовой кислоты ( AMPAR ), рецепторы каината ( KAR ) и метаботропные рецепторы глутамата ( mGluR ) во время LTD. Это может быть результатом сильной синаптической стимуляции (как это происходит в клетках Пуркинье мозжечка ) или постоянной слабой синаптической стимуляции (как в гиппокампе ). Долговременная потенциация (LTP) является противоположным процессом LTD; это долгосрочное увеличение синаптической силы. В совокупности LTD и LTP являются факторами, влияющими на нейрональную синаптическую пластичность. LTD, как полагают, является результатом главным образом снижения плотности постсинаптических рецепторов , хотя снижение пресинаптического высвобождения нейротрансмиттера также может играть свою роль. Было выдвинуто предположение, что LTD мозжечка важна для двигательного обучения . Однако вполне вероятно, что другие механизмы пластичности также играют свою роль. LTD гиппокампа может быть важна для очистки старых следов памяти. [3] [4] LTD гиппокампа/коры может зависеть от рецепторов NMDA , метаботропных рецепторов глутамата (mGluR) или эндоканнабиноидов . [5] Результатом молекулярного механизма, лежащего в основе LTD в мозжечке, является фосфорилирование рецепторов глутамата AMPA и их устранение с поверхности синапса параллельного волокна - клетки Пуркинье (PF-PC). [6]
Для нейронов крайне важно поддерживать переменный диапазон нейронного выхода. Если бы синапсы подкреплялись только положительной обратной связью , они в конечном итоге пришли бы к точке полной неактивности или слишком большой активности. Чтобы предотвратить статичность нейронов, существуют две регуляторные формы пластичности, которые обеспечивают отрицательную обратную связь : метапластичность и масштабирование. [7] Метапластичность выражается как изменение способности провоцировать последующую синаптическую пластичность, включая LTD и LTP . [8] Модель Биненстока , Купера и Манро (модель BCM) предполагает, что существует определенный порог, такой что уровень постсинаптического ответа ниже порога приводит к LTD, а выше — к LTP. Теория BCM далее предполагает, что уровень этого порога зависит от среднего количества постсинаптической активности. [9] Было обнаружено, что масштабирование происходит, когда сила всех возбуждающих входов нейрона увеличивается или уменьшается. [10] ДВД и ДВП совпадают с метапластичностью и синаптическим масштабированием, поддерживая надлежащую работу нейронной сети.
Долгосрочная депрессия может быть описана как гомосинаптическая пластичность или гетеросинаптическая пластичность . Гомосинаптическая LTD ограничена отдельным синапсом, который активируется низкочастотным стимулом. [11] Другими словами, эта форма LTD зависит от активности, поскольку события, вызывающие ослабление синапса, происходят в том же синапсе, который активируется. Гомосинаптическая LTD также ассоциативна, поскольку она коррелирует активацию постсинаптического нейрона с активацией пресинаптического нейрона. [2] Гетеросинаптическая LTD, напротив, происходит в синапсах, которые не потенцированы или неактивны. Ослабление синапса не зависит от активности пресинаптических или постсинаптических нейронов в результате активации отдельного модуляторного интернейрона. Таким образом, эта форма LTD влияет на синапсы, расположенные рядом с теми, которые получают потенциалы действия . [11]
LTD влияет на гиппокампальные синапсы между коллатералями Шаффера и пирамидальными клетками CA1. LTD в синапсах коллатералей Шаффера-CA1 зависит от времени и частоты притока кальция. [12] LTD возникает в этих синапсах, когда коллатерали Шаффера стимулируются повторно в течение длительных периодов времени (10–15 минут) с низкой частотой (приблизительно 1 Гц). [2] Подавленные возбуждающие постсинаптические потенциалы (EPSP) возникают в результате этого конкретного паттерна стимуляции. Величина кальциевого сигнала в постсинаптической клетке в значительной степени определяет, происходит ли LTD или LTP . LTD, зависимая от NMDA-рецептора, вызывается умеренным повышением постсинаптических уровней кальция. [13] Когда вход Ca 2+ ниже порогового значения, это приводит к LTD [ требуется ссылка ] . Пороговый уровень в области CA1 находится на скользящей шкале, которая зависит от истории синапса. Если синапс уже подвергся LTP, порог повышается, увеличивая вероятность того, что приток кальция приведет к LTD. Таким образом, система «отрицательной обратной связи» поддерживает синаптическую пластичность. [12] Активация рецепторов глутамата NMDA-типа , которые относятся к классу ионотропных рецепторов глутамата (iGluR), необходима для входа кальция в постсинаптическую клетку CA1. [14] Изменение напряжения обеспечивает градуированный контроль постсинаптического Ca 2+ путем регулирования NMDAR-зависимого притока Ca 2+ , который отвечает за инициирование LTD. [15]
В то время как LTP частично обусловлена активацией протеинкиназ , которые впоследствии фосфорилируют целевые белки, LTD возникает из-за активации кальций-зависимых фосфатаз, которые дефосфорилируют целевые белки. Избирательная активация этих фосфатаз при изменении уровня кальция может быть ответственна за различные эффекты кальция, наблюдаемые во время LTD. [2] Активация постсинаптических фосфатаз вызывает интернализацию синаптических рецепторов AMPA (также типа iGluR) в постсинаптическую клетку с помощью механизмов эндоцитоза, покрытых клатрином , тем самым снижая чувствительность к глутамату, выделяемому коллатеральными терминалями Шаффера. [2]
LTD происходит в синапсах нейронов Пуркинье мозжечка , которые получают две формы возбуждающего входа: одну от одного лазающего волокна и одну от сотен тысяч параллельных волокон . LTD снижает эффективность передачи синапсов параллельных волокон, хотя, согласно недавним открытиям, она также ухудшает передачу синапсов лазающих волокон. [2] Для возникновения LTD должны быть одновременно активированы как параллельные волокна, так и лазающие волокна. Однако, что касается высвобождения кальция, лучше всего, если параллельные волокна активируются за несколько сотен миллисекунд до лазающих волокон. В одном пути терминали параллельных волокон выделяют глутамат для активации рецепторов AMPA и метаботропных глутамата в постсинаптической клетке Пуркинье. Когда глутамат связывается с рецептором AMPA, мембрана деполяризуется. Связывание глутамата с метаботропным рецептором активирует фосфолипазу C ( PLC ) и производит вторичные мессенджеры диацилглицерин ( DAG ) и инозитолтрифосфат ( IP3 ) . В пути, инициированном активацией лазающих волокон, кальций поступает в постсинаптическую клетку через потенциалзависимые ионные каналы , повышая внутриклеточный уровень кальция. Вместе DAG и IP3 усиливают рост концентрации кальция, воздействуя на чувствительные к IP3 рецепторы, вызывая высвобождение кальция из внутриклеточных запасов, а также активацию протеинкиназы C ( PKC ) (которая осуществляется совместно кальцием и DAG). PKC фосфорилирует рецепторы AMPA, что способствует их диссоциации от белков каркаса в постсинаптической мембране и последующей интернализации. С потерей рецепторов AMPA постсинаптическая реакция клеток Пуркинье на высвобождение глутамата из параллельных волокон подавляется. [2] Кальциевый триггер в мозжечке является критическим механизмом, участвующим в длительной депрессии. Параллельные волокнистые терминалы и лазающие волокна работают вместе в положительной обратной связи для вызова высокого высвобождения кальция. [16] LTD участвует в предиктивном контроле, осуществляемом мозжечковой схемой и мозжечковым резервом. [17]
Дальнейшие исследования определили роль кальция в индукции долгосрочной депрессии. В то время как другие механизмы долгосрочной депрессии изучаются, роль кальция в LTD является определенным и хорошо понятым учеными механизмом. Высокая концентрация кальция в постсинаптических клетках Пуркинье необходима для индукции долгосрочной депрессии. Существует несколько источников кальциевой сигнализации, которые вызывают LTD: лазающие волокна и параллельные волокна, которые сходятся к клеткам Пуркинье. Кальциевая сигнализация в постсинаптической клетке включает как пространственное, так и временное перекрытие лазающего волокна, индуцированного высвобождением кальция в дендриты, а также параллельного волокна, индуцированного mGluRs и IP3-опосредованного высвобождения кальция. В лазающих волокнах деполяризация, опосредованная AMPAR, вызывает регенеративный потенциал действия, который распространяется на дендриты, что генерируется потенциалзависимыми кальциевыми каналами. В сочетании с опосредованной PF активацией mGluR1 приводит к индукции LTD. [18] В параллельных волокнах GluR активируются постоянной активацией параллельных волокон, что косвенно побуждает IP3 связываться с его рецептором (IP3) и активировать высвобождение кальция из внутриклеточного хранилища. При индукции кальция существует положительная обратная связь для регенерации кальция для долгосрочной депрессии. Лазающие и параллельные волокна должны активироваться вместе, чтобы деполяризовать клетки Пуркинье, активируя mGlur1s. [19] Время также является критическим компонентом для CF и PF, лучшее высвобождение кальция включает активацию PF за несколько сотен миллисекунд до активности CF. [16]
В мозжечке существует ряд сигнальных каскадов, MAPK, которые играют решающую роль в LTD мозжечка. Каскад MAPK важен для обработки информации в нейронах и других различных типах клеток. Каскад включает MAPKKK, MAPKK и MAPK. Каждый из них дважды фосфорилируется другим, MAPKKK дважды фосфорилирует MAPKK и, в свою очередь, дважды фосфорилирует MAPK. Существует положительная обратная связь, которая возникает в результате одновременного поступления сигналов от PF-CF и увеличения DAG и Ca 2+ в дендритных шипиках Пуркинье. Кальций и DAG активируют обычную PKC (cPKC), которая затем активирует MAPKKK и остальную часть каскада MAPK. Активированная MAPK и Ca 2+ активируют PLA2, AA и cPKC, создавая положительную обратную связь. Индуцированная cPKC фосфорилирует рецепторы AMPA и в конечном итоге удаляется из постсинаптической мембраны посредством эндоцитоза. Временной масштаб этого процесса составляет около 40 минут. В целом, величина LTD коррелирует с фосфорилированием AMPAR. [6]
Механизмы ДВД различаются в двух субрегионах полосатого тела . [1] ДВД индуцируется в синапсах кортикостриарных средних шипиковых нейронов в дорсальном полосатом теле высокочастотным стимулом в сочетании с постсинаптической деполяризацией, коактивацией дофаминовых рецепторов D1 и D2 и рецепторов mGlu группы I , отсутствием активации рецепторов NMDA и активацией эндоканнабиноидов . [1]
В прелимбической коре полосатого тела были установлены три формы LTD. [1] Механизм первой аналогичен CA1 -LTD: низкочастотный стимул вызывает LTD путем активации рецепторов NMDA с постсинаптической деполяризацией и повышенным постсинаптическим притоком кальция. [1] Вторая инициируется высокочастотным стимулом и регулируется пресинаптическим рецептором mGlu 2 или 3, что приводит к долгосрочному снижению участия кальциевых каналов P/Q-типа в высвобождении глутамата . [1] Третья форма LTD требует эндоканнабиноидов , активации рецепторов mGlu и повторяющейся стимуляции глутаматергических волокон (13 Гц в течение десяти минут), что приводит к долгосрочному снижению пресинаптического высвобождения глутамата . [1] Предполагается, что ДВД в ГАМКергических нейронах полосатого тела приводит к долгосрочному снижению ингибирующего воздействия на базальные ганглии , влияя на сохранение двигательных навыков. [1]
Длительная депрессия также наблюдалась в зрительной коре , и предполагается, что она участвует в доминировании глаз . [1] Повторяющаяся низкочастотная стимуляция слоя IV зрительной коры или белого вещества зрительной коры вызывает ДВД в слое III. [20] В этой форме ДВД низкочастотная стимуляция одного пути приводит к ДВД только для этого входа, делая его гомосинаптическим . [20] Этот тип ДВД похож на тот, который обнаружен в гиппокампе , поскольку он запускается небольшим повышением постсинаптических ионов кальция и активацией фосфатаз . [20] Было обнаружено, что ДВД также происходит таким образом в слое II. [1] Другой механизм работает в ДВД, который происходит в слое V. В слое V ДВД требует низкочастотной стимуляции, эндоканнабиноидной сигнализации и активации пресинаптических рецепторов NMDA , содержащих NR2B . [1]
Было обнаружено, что парная импульсная стимуляция (PPS) вызывает форму гомосинаптической ДВД в поверхностных слоях зрительной коры , когда синапс подвергается воздействию карбахола (CCh) и норадреналина (NE). [21]
Величина этого LTD сопоставима с той, которая возникает при низкочастотной стимуляции, но с меньшим количеством импульсов стимуляции (40 PPS для 900 низкочастотных стимуляций). [21] Предполагается, что эффект NE заключается в контроле усиления NMDA-рецептор-зависимой гомосинаптической LTD. [21] Как и норадреналин, ацетилхолин, как предполагается, контролирует усиление NMDA-рецептор-зависимой гомосинаптической LTD, но он, вероятно, также является стимулятором дополнительных механизмов LTD. [21]
Нейротрансмиттер серотонин участвует в индукции LTD в префронтальной коре (PFC) . Серотониновая система в PFC играет важную роль в регуляции познания и эмоций. Серотонин, в сотрудничестве с агонистом метаботропного рецептора глутамата группы I (mGluR), облегчает индукцию LTD посредством усиления интернализации рецептора AMPA. Этот механизм, возможно, лежит в основе роли серотонина в контроле когнитивных и эмоциональных процессов, которые опосредует синаптическая пластичность в нейронах PFC. [22]
Вычислительные модели предсказывают, что LTD создает прирост в емкости памяти распознавания по сравнению с LTP в околоносовой коре , и это предсказание подтверждается экспериментами по блокированию рецепторов нейротрансмиттеров . [1] Предполагается, что в околоносовой коре существует несколько механизмов памяти. [1] Точные механизмы не полностью поняты, однако части механизмов были расшифрованы. Исследования показывают, что один механизм LTD околоносовой коры включает рецепторы NMDA и рецепторы mGlu группы I и II через 24 часа после стимула. [1] Другой механизм LTD включает ацетилхолиновые рецепторы и каинатные рецепторы в гораздо более раннее время, примерно через 20-30 минут после стимула. [1]
Эндоканнабиноиды влияют на долгосрочные пластичные процессы в различных частях мозга, выступая как регуляторами путей, так и необходимыми ретроградными мессенджерами в определенных формах LTD. Что касается ретроградной сигнализации, каннабиноидные рецепторы широко функционируют по всему мозгу в пресинаптическом торможении. Было показано, что ретроградная передача сигналов эндоканнабиноидами влияет на LTD в кортикостриатных синапсах и глутаматергических синапсах в прелимбической коре прилежащего ядра (NAc) , а также участвует в зависимой от синхронизации спайков LTD в зрительной коре . Эндоканнабиноиды участвуют в LTD тормозных входов (LTDi) в базолатеральном ядре миндалевидного тела (BLA) , а также в лучистом слое гиппокампа. Кроме того, эндоканнабиноиды играют важную роль в регуляции различных форм синаптической пластичности. Они участвуют в ингибировании ДВД в синапсах параллельных волокон нейронов Пуркинье в мозжечке и ДВД, зависимой от рецепторов NMDA, в гиппокампе. [23]
Пластичность, зависящая от времени спайка ( STDP ), относится к времени пресинаптических и постсинаптических потенциалов действия. STDP — это форма нейропластичности , при которой изменение времени пресинаптических и постсинаптических спайков в масштабе миллисекунд вызывает различия в постсинаптических сигналах Ca 2+ , вызывая либо LTP , либо LTD. LTD возникает, когда постсинаптические спайки предшествуют пресинаптическим спайкам на 20–50 мс. [24] Эксперименты с патч-клампом на целых клетках «in vivo» показывают, что задержки после ведущего и до спайка вызывают синаптическую депрессию. [24] LTP индуцируется, когда высвобождение нейротрансмиттера происходит за 5–15 мс до обратно распространяющегося потенциала действия , тогда как LTD индуцируется, когда стимул происходит через 5–15 мс после обратно распространяющегося потенциала действия. [25] Существует окно пластичности: если пресинаптические и постсинаптические спайки находятся слишком далеко друг от друга (т. е. более чем в 15 мс), вероятность пластичности мала. [26] Возможное окно для LTD шире, чем для LTP [27] — хотя важно отметить, что этот порог зависит от синаптической истории.
Когда постсинаптический потенциал действия активируется до пресинаптического афферентного активирования, как пресинаптические эндоканнабиноидные рецепторы (CB1), так и рецепторы NMDA стимулируются одновременно. Постсинаптический спайк снимает блокировку Mg 2+ на рецепторах NMDA. Постсинаптическая деполяризация ослабнет к тому времени, когда произойдет EPSP, что позволит Mg 2+ вернуться к своему ингибирующему сайту связывания. Таким образом, приток Ca 2+ в постсинаптическую клетку уменьшается. Рецепторы CB1 обнаруживают уровни постсинаптической активности через ретроградное высвобождение эндоканнабиноидов. [28]
STDP избирательно усиливает и консолидирует определенные синаптические модификации (сигналы), одновременно подавляя глобальные (шум). Это приводит к более высокому соотношению сигнал/шум в корковых сетях человека, что облегчает обнаружение соответствующих сигналов во время обработки информации у людей. [29]
Долгосрочная депрессия давно считается важным механизмом, лежащим в основе двигательного обучения и памяти . Считается, что мозжечковая LTD приводит к двигательному обучению, а гиппокампальная LTD способствует ухудшению памяти. Однако недавние исследования показали, что гиппокампальная LTD может не действовать как обратная LTP, а вместо этого может способствовать формированию пространственной памяти. [30] Хотя LTD в настоящее время хорошо охарактеризована, эти гипотезы о ее вкладе в двигательное обучение и память остаются спорными. [31]
Исследования связывают дефицит мозжечковой LTD с нарушением двигательного обучения. В одном исследовании мыши с мутацией метаботропного рецептора глутамата 1 сохранили нормальную анатомию мозжечка, но имели слабую LTD и, следовательно, нарушенное двигательное обучение. [32] Однако связь между мозжечковой LTD и двигательным обучением была серьезно оспорена. Исследование на крысах и мышах доказало, что нормальное двигательное обучение происходит, в то время как LTD клеток Пуркинье предотвращается (1R-1-бензотиофен-5-ил-2[2-диэтиламино)-этокси] этанол гидрохлоридом (T-588). [33] Аналогичным образом, LTD у мышей была нарушена с помощью нескольких экспериментальных методов без наблюдаемых дефицитов в двигательном обучении или производительности. [34] Все это вместе предполагает, что корреляция между мозжечковой LTD и двигательным обучением могла быть иллюзорной.
Исследования на крысах выявили связь между LTD в гиппокампе и памятью . В одном исследовании крысы подвергались воздействию новой среды, и наблюдалась гомосинаптическая пластичность (LTD) в CA1 . [30] После того, как крысы были возвращены в исходную среду, активность LTD была утрачена. Было обнаружено, что если крысы подвергались воздействию новизны, электрическая стимуляция, необходимая для подавления синаптической передачи, была более низкой частоты, чем без новизны. [30] Когда крысу помещали в новую среду, ацетилхолин высвобождался в гиппокампе из медиального перегородчатого волокна, что приводило к LTD в CA1 . [30] Таким образом, был сделан вывод, что ацетилхолин способствует LTD в CA1 . [30]
LTD коррелирует с пространственным обучением у крыс, и это имеет решающее значение для формирования полной пространственной карты. [35] Это предполагает, что LTD и LTP работают вместе, кодируя различные аспекты пространственной памяти. [35] [36]
Новые данные свидетельствуют о том, что LTP кодирует пространство, тогда как LTD кодирует характеристики пространства. [36] В частности, принято считать, что кодирование опыта происходит в иерархии. Кодирование нового пространства является приоритетом LTP, в то время как информация об ориентации в пространстве может кодироваться LTD в зубчатой извилине , а более тонкие детали пространства могут кодироваться LTD в CA1 . [35]
Считается, что аддиктивное свойство кокаина возникает в прилежащем ядре (NAc). [37] После хронического употребления кокаина количество рецепторов AMPA относительно рецепторов NMDA уменьшается в средних шипиковых нейронах в оболочке NAc. [37] Считается, что это уменьшение рецепторов AMPA происходит по тому же механизму, что и NMDAR-зависимая LTD, поскольку эта форма пластичности снижается после употребления кокаина. [37] После этого количество рецепторов AMPA увеличивается в нейронах NAc во время отмены . Возможно, это связано с гомеостатическим синаптическим масштабированием. [37] Это увеличение рецепторов AMPA вызывает повышенную возбудимость в нейронах NAc (ГАМКергические MSN). [37] Это приводит к увеличению высвобождения ГАМК проекциями из NAc в вентральную область покрышки (VTA), что снижает вероятность активации дофаминергических нейронов в VTA и, таким образом, приводит к симптомам отмены . [37]
Исследования роли LTD в неврологических расстройствах, таких как болезнь Альцгеймера (БА), продолжаются. Было высказано предположение, что снижение NMDAR-зависимой LTD может быть связано с изменениями не только в постсинаптических AMPAR, но и в NMDAR, и эти изменения, возможно, присутствуют в ранних и легких формах деменции типа Альцгеймера . [38]
Кроме того, исследователи недавно обнаружили новый механизм (который включает LTD), связывающий растворимый белок бета-амилоида (Aβ) с синаптической травмой и потерей памяти, связанной с болезнью Альцгеймера. Хотя роль Aβ в регуляции LTD не была четко понята, было обнаружено, что растворимый Aβ облегчает LTD гиппокампа и опосредован снижением рециркуляции глутамата в синапсах гиппокампа. Избыток глутамата является предполагаемым фактором прогрессирующей потери нейронов, связанной с болезнью Альцгеймера. Доказательства того, что растворимый Aβ усиливает LTD через механизм, включающий измененный захват глутамата в синапсах гиппокампа, имеют важные последствия для инициации синаптической недостаточности при болезни Альцгеймера и в типах накопления Aβ, связанных с возрастом. Это исследование обеспечивает новое понимание развития болезни Альцгеймера и предлагает потенциальные терапевтические цели для этого заболевания. Необходимы дальнейшие исследования, чтобы понять, как растворимый белок бета-амилоида специфически влияет на транспортеры глутамата. [39]
В области исследования расстройств мозжечка аутоантигены участвуют в молекулярных каскадах для индукции LTD синаптических передач между параллельными волокнами (PF) и клетками Пуркинье (PC), механизм синаптической пластичности в мозжечке. Анти-VGCC, анти-mGluR1 и анти-GluR delta Abs-ассоциированные мозжечковые атаксии имеют один общий патофизиологический механизм: дерегуляция в PF-PC LTD. Это вызывает нарушение восстановления или поддержания внутренней модели, удерживаемой мозжечком, и запускает мозжечковые атаксии. Эти заболевания являются LTDпатиями. [40]
Механизм длительной депрессии хорошо изучен в ограниченных частях мозга. Однако то, как ДД влияет на моторное обучение и память , до сих пор не совсем понятно. Определение этой связи в настоящее время является одним из основных направлений исследований ДД.
Исследования нейродегенеративных заболеваний остаются неубедительными относительно механизмов, которые запускают дегенерацию в мозге. Новые данные показывают, что существует сходство между апоптотическим путем и LTD, который включает фосфорилирование /активацию GSK3β . NMDAR -LTD(A) способствует устранению избыточных синапсов во время развития. Этот процесс подавляется после стабилизации синапсов и регулируется GSK3β. Во время нейродегенерации существует вероятность того, что происходит дерегуляция GSK3β, приводящая к « синаптическому прунингу ». Если происходит избыточное удаление синапсов, это иллюстрирует ранние признаки нейродегерации и связь между апоптозом и нейродегенеративными заболеваниями. [41]