Рекомбинация Cre-Lox — это технология сайт-специфической рекомбиназы , используемая для выполнения делеций , вставок , транслокаций и инверсий в определенных участках ДНК клеток. Она позволяет нацеливать модификацию ДНК на определенный тип клеток или запускать ее определенным внешним стимулом. Она реализуется как в эукариотических, так и в прокариотических системах. Система рекомбинации Cre-lox оказалась особенно полезной для нейробиологов в изучении мозга, в котором сложные типы клеток и нейронные цепи объединяются для генерации познания и поведения. NIH Blueprint for Neuroscience Research создала несколько сотен линий мышей-драйверов Cre, которые в настоящее время используются мировым сообществом нейробиологов.
Важным применением системы Cre-lox является удаление селективных маркеров при замене генов. Обычно используемые стратегии замены генов вводят селективные маркеры в геном для облегчения отбора генетических мутаций, которые могут вызывать задержку роста. Однако экспрессия маркеров может иметь полярные эффекты на экспрессию генов выше и ниже по течению. Удаление селективных маркеров из генома с помощью рекомбинации Cre-lox является элегантным и эффективным способом обойти эту проблему и поэтому широко используется в растениях, линиях клеток мышей, дрожжах и т. д. [1]
Система состоит из одного фермента, рекомбиназы Cre , которая рекомбинирует пару коротких целевых последовательностей, называемых последовательностями Lox . Эта система может быть реализована без вставки дополнительных поддерживающих белков или последовательностей. Фермент Cre и исходный сайт Lox , называемый последовательностью LoxP , получены из бактериофага P1 .
Размещение последовательностей Lox соответствующим образом позволяет активировать, подавлять или заменять гены другими генами. На уровне ДНК можно проводить множество типов манипуляций. Активность фермента Cre можно контролировать так, чтобы он экспрессировался в определенном типе клеток или запускался внешним стимулом, таким как химический сигнал или тепловой шок. Эти целевые изменения ДНК полезны при отслеживании клеточной линии и когда мутанты летальны, если экспрессируются глобально.
Система Cre-Lox по своему действию и использованию очень похожа на систему рекомбинации FLP-FRT . [2]
Рекомбинация Cre-Lox — это особый тип сайт-специфической рекомбинации, разработанный доктором Брайаном Зауэром и запатентованный компанией DuPont, который действовал как в митотических, так и в немитотических клетках и изначально использовался для активации экспрессии генов в клеточных линиях млекопитающих. [3] [4] [5] Впоследствии исследователи в лаборатории доктора Джейми Марта продемонстрировали, что рекомбинация Cre-Lox может быть использована для удаления последовательностей хромосомной ДНК, фланкированных loxP, с высокой эффективностью в определенных развивающихся Т-клетках трансгенных животных, при этом авторы предположили, что этот подход может быть использован для определения эндогенной функции генов в определенных типах клеток, неизгладимой маркировки предшественников в исследованиях по определению судьбы клеток, индуцирования определенных хромосомных перестроек для биологического и патологического моделирования и определения роли ранних генетических повреждений в поддержании заболевания (и фенотипа). [6]
Вскоре после этого исследователи в лаборатории профессора Клауса Раевского сообщили о производстве плюрипотентных эмбриональных стволовых клеток, несущих целевой ген ДНК-полимеразы, фланкированный loxP (floxed). [7] Объединив эти достижения в сотрудничестве, лаборатории докторов Марта и Раевского сообщили в 1994 году, что рекомбинация Cre-lox может быть использована для условного нацеливания генов. [8] Они наблюдали, что ≈50% гена ДНК-полимеразы бета было удалено в Т-клетках на основе блоттинга ДНК. Было неясно, был ли только один аллель в каждой Т-клетке или 50% Т-клеток имели 100% делецию в обоих аллелях. С тех пор исследователи сообщили о более эффективном условном генном мутагенезе Cre-Lox в развивающихся Т-клетках в лаборатории Marth в 1995 году. [9] Неполное удаление рекомбиназой Cre не является редкостью в клетках, когда существуют две копии последовательностей floxed, и позволяет формировать и изучать химерные ткани. Было показано, что все типы клеток, протестированные на мышах, подвергаются трансгенной рекомбинации Cre.
Независимо от этого Джо З. Циен стал пионером в использовании системы Cre-loxP для манипуляции генами, специфичными для типа клеток и региона, во взрослом мозге, где могут существовать сотни различных типов нейронов, и известно, что почти все нейроны во взрослом мозге являются постмитотическими. [10] Циен и его коллеги продемонстрировали, что рекомбинация, опосредованная Cre, может происходить в постмитотических пирамидальных нейронах переднего мозга взрослой мыши. [11]
Эти разработки привели к широкому использованию условного мутагенеза в биомедицинских исследованиях, охватывающих многие дисциплины, в которых он становится мощной платформой для определения функции генов в определенных типах клеток и в определенные периоды развития. В частности, четкая демонстрация его полезности в точном определении сложных взаимосвязей между определенными клетками/цепями и поведением для исследований мозга [12] побудила NIH инициировать проект NIH Blueprint for Neuroscience Research Cre-driver mouse в начале 2000 года. [13] [14] На сегодняшний день проекты NIH Blueprint for Neuroscience Research Cre создали несколько сотен линий мышей Cre-driver, которые в настоящее время используются мировым сообществом нейробиологов.
Рекомбинация Cre-Lox включает в себя нацеливание на определенную последовательность ДНК и ее сплайсинг с помощью фермента, называемого Cre-рекомбиназой . Рекомбинация Cre-Lox обычно используется для обхода эмбриональной летальности, вызванной системной инактивацией многих генов. [15] [16] По состоянию на февраль 2019 года рекомбинация Cre-Lox является мощным инструментом и используется в моделировании трансгенных животных для связи генотипов с фенотипами. [12] [17] [18]
Система Cre-lox используется как генетический инструмент для контроля событий рекомбинации на определенном участке геномной ДНК. Эта система позволила исследователям манипулировать различными генетически модифицированными организмами для контроля экспрессии генов, удаления нежелательных последовательностей ДНК и изменения архитектуры хромосом.
Белок Cre — это сайт-специфическая ДНК-рекомбиназа, которая может катализировать рекомбинацию ДНК между определенными сайтами в молекуле ДНК. Эти сайты, известные как последовательности loxP , содержат специфические сайты связывания для Cre, которые окружают направленную последовательность ядра, где может происходить рекомбинация.
Когда клетки, имеющие сайты loxP в своем геноме, экспрессируют Cre, между сайтами loxP может произойти событие рекомбинации . Белки рекомбиназы Cre связываются с первыми и последними 13 парами оснований региона сайта lox, образуя димер . Затем этот димер связывается с димером на другом сайте lox, образуя тетрамер . Сайты Lox являются направленными, и два сайта, соединенные тетрамером, имеют параллельную ориентацию. Двухцепочечная ДНК разрезается на обоих сайтах loxP белком Cre. Затем нити воссоединяются ДНК-лигазой в быстром и эффективном процессе. Результат рекомбинации зависит от ориентации сайтов loxP . Для двух сайтов lox на одном плече хромосомы инвертированные сайты loxP вызовут инверсию промежуточной ДНК, в то время как прямой повтор сайтов loxP вызовет событие делеции. Если сайты loxP находятся на разных хромосомах, возможно, что события транслокации будут катализироваться рекомбинацией, индуцированной Cre. Две плазмиды могут быть соединены с использованием вариантов сайтов lox 71 и 66. [19]
Рекомбиназа Cre может быть синтезирована соответствующим геном под управлением клеточно-специфичных промоторов, включая промоторы под контролем доксициклина. Дополнительный уровень контроля может быть достигнут с помощью его рекомбиназы Cre, сконструированной для обратимой активации в присутствии аналога эстрогена 4-гидрокситамоксифена. Это дает преимущество, заключающееся в том, что рекомбиназа Cre активна в течение короткого времени. Это предотвращает неспецифические действия рекомбиназы Cre. Рекомбиназа Cre может распознавать криптические сайты в геноме хозяина и вызывать несанкционированную рекомбинацию, повреждая ДНК хозяина. Этот инструмент подходит для удаления генов устойчивости к антибиотикам, но, прежде всего, он позволяет условные нокауты, которые могут быть вызваны в определенное время в выбранном типе клеток. Полученные таким образом модели с большей вероятностью имитируют физиологическую ситуацию. [20]
Белок Cre (кодируемый локусом, первоначально названным «Causes recombination», в некоторых источниках встречается «Cyclization recombinase») [21] [22] состоит из 4 субъединиц и двух доменов: большего карбоксильного ( C-концевого ) домена и меньшего амино ( N-концевого ) домена. Всего белок содержит 343 аминокислоты . Домен C похож по структуре на домен в семействе ферментов Integrase , выделенных из фага лямбда . Это также каталитический участок фермента.
loxP (локус X-over P1) — это сайт на бактериофаге P1, состоящий из 34 п.н. Сайт включает асимметричную последовательность из 8 п.н., вариабельную, за исключением двух средних оснований, между двумя наборами симметричных последовательностей из 13 п.н. Точная последовательность приведена ниже; «N» обозначает основания, которые могут варьироваться, а строчные буквы обозначают основания, которые были мутированы из дикого типа. Последовательности из 13 п.н. являются палиндромными, но спейсер из 8 п.н. — нет, что придает последовательности loxP определенное направление. Обычно сайты loxP поставляются парами для генетических манипуляций. Если два сайта loxP находятся в одинаковой ориентации, то последовательность floxed (последовательность, фланкированная двумя сайтами loxP) вырезается; однако, если два сайта loxP находятся в противоположной ориентации, то последовательность floxed инвертируется. Если существует донорная последовательность floxed, донорную последовательность можно поменять местами с исходной последовательностью. Эта техника называется обменом кассетами, опосредованным рекомбиназой , и является очень удобным и экономящим время способом генетической манипуляции. Однако есть оговорка: реакция рекомбинации может происходить в обратном направлении, делая обмен кассетами неэффективным. Кроме того, вырезание последовательности может происходить в транс-положении вместо обмена кассетами в цис- положении. Мутанты loxP созданы для того, чтобы избежать этих проблем. [23]
Во время генетической рекомбинации между двумя цепями ДНК образуется соединение Холлидея , а двухцепочечный разрыв в молекуле ДНК оставляет 3'ОН-конец открытым. Эта реакция сопровождается эндонуклеазной активностью фермента. 5'-фосфатные концы обычно являются субстратами для этой реакции, поэтому остаются расширенные 3'-области. Эта 3'-ОН-группа крайне нестабильна, и цепь, на которой она присутствует, должна найти свой комплемент. Поскольку гомологичная рекомбинация происходит после репликации ДНК, доступны две цепи ДНК, и, таким образом, 3'-ОН-группа должна спариться со своим комплементом, и она это делает с неповрежденной цепью на другом дуплексе. Теперь произошла одна точка кроссинговера, которая называется промежуточным соединением Холлидея.
Конец 3'OH удлиняется (то есть основания добавляются) с помощью ДНК-полимеразы. Спаривание противоположных нитей — это то, что составляет кроссинговер или событие рекомбинации, которое является общим для всех живых организмов, поскольку генетический материал на одной нити одного дуплекса спарился с одной нитью другого дуплекса и был удлинен ДНК-полимеразой. Дальнейшее расщепление промежуточных продуктов Холлидея приводит к образованию гибридной ДНК.
Это дальнейшее расщепление или «резольвация» осуществляется специальной группой ферментов, называемых резолвазами. RuvC — это всего лишь один из этих резолваз, которые были выделены у бактерий и дрожжей.
В течение многих лет считалось, что при образовании промежуточного соединения Холлидея точка разветвления соединения (где цепи пересекаются) будет расположена в первом месте расщепления. Миграция точки разветвления ко второму месту расщепления затем каким-то образом запустит вторую половину пути. Эта модель предоставила удобное объяснение строгого требования гомологии между рекомбинирующими сайтами, поскольку миграция ветвей остановится при несоответствии и не позволит произойти второму обмену цепями. Однако в последние годы эта точка зрения была подвергнута сомнению, и большинство современных моделей рекомбинации Int, Xer и Flp включают только ограниченную миграцию ветвей (1–3 пары оснований промежуточного соединения Холлидея), сопряженную с событием изомеризации, которое отвечает за переключение специфичности расщепления цепей.
Сайт-специфическая рекомбинация (SSR) включает в себя определенные сайты для катализирующего действия специальных ферментов, называемых рекомбиназами. Cre, или циклическая рекомбиназа, является одним из таких ферментов. Сайт-специфическая рекомбинация, таким образом, является опосредованным ферментом расщеплением и лигированием двух определенных дезоксинуклеотидных последовательностей.
Ряд консервативных систем сайт-специфической рекомбинации были описаны как в прокариотических, так и в эукариотических организмах. В целом, эти системы используют один или несколько белков и действуют на уникальные асимметричные последовательности ДНК. Продукты события рекомбинации зависят от относительной ориентации этих асимметричных последовательностей. Многие другие белки, помимо рекомбиназы, участвуют в регуляции реакции. Во время сайт-специфической рекомбинации ДНК, которая приводит к генетической перестройке в таких процессах, как вирусная интеграция и вырезание и хромосомная сегрегация, эти ферменты рекомбиназы распознают определенные последовательности ДНК и катализируют взаимный обмен цепями ДНК между этими участками.
Инициирование сайт-специфической рекомбинации начинается со связывания рекомбинационных белков с соответствующими им ДНК-мишенями. Отдельная рекомбиназа распознает и связывается с каждым из двух сайтов рекомбинации на двух разных молекулах ДНК или в пределах одной цепи ДНК. В данном определенном сайте ДНК гидроксильная группа тирозина в рекомбиназе атакует фосфатную группу в остове ДНК, используя прямой механизм переэтерификации . Эта реакция связывает белок рекомбиназы с ДНК через фосфотирозиновую связь. Это сохраняет энергию фосфодиэфирной связи, позволяя обратить реакцию без участия высокоэнергетического кофактора.
Расщепление другой цепи также вызывает образование фосфотирозиновой связи между ДНК и ферментом. В обоих дуплексах ДНК связывание фосфатной группы с остатками тирозина оставляет 3'-ОН-группу свободной в остове ДНК. Фактически, комплекс фермент-ДНК является промежуточной стадией, за которой следует лигирование 3'-ОН-группы одной цепи ДНК с 5'-фосфатной группой другой цепи ДНК, которая ковалентно связана с остатком тирозина; то есть ковалентная связь между 5'-концом и остатком тирозина разрывается. Эта реакция синтезирует соединение Холлидея, обсуждавшееся ранее.
Таким образом, противоположные цепи ДНК соединяются. Последующее расщепление и повторное соединение заставляют цепи ДНК обмениваться своими сегментами. Белково-белковые взаимодействия управляют и направляют обмен цепями. Энергия не скомпрометирована, поскольку связь белок-ДНК компенсирует потерю фосфодиэфирной связи, которая произошла во время расщепления.
Сайт-специфическая рекомбинация также является важным процессом, который вирусы, такие как бактериофаги, используют для интеграции своего генетического материала в инфицированного хозяина. Вирус, называемый в таком состоянии профагом , выполняет это посредством интеграции и вырезания. Точки, где происходят реакции интеграции и вырезания, называются сайтами прикрепления (att). Сайт attP на фаге обменивается сегментами с сайтом attB на бактериальной ДНК. Таким образом, они являются сайт-специфическими, происходящими только на соответствующих сайтах att. Класс ферментов интегразы катализирует эту конкретную реакцию.
Было показано, что два фактора влияют на эффективность вырезания Cre на паре lox. Во-первых, идентичность нуклеотидной последовательности в спейсерной области сайта lox. Сконструированные варианты lox, которые отличаются в спейсерной области, как правило, имеют различную, но в целом более низкую эффективность рекомбинации по сравнению с loxP дикого типа, предположительно, за счет влияния на образование и разрешение промежуточного продукта рекомбинации. [26]
Другим фактором является длина ДНК между парой lox. Увеличение длины ДНК приводит к снижению эффективности рекомбинации Cre/lox, возможно, за счет регулирования динамики реакции. [27] [28] [29] Генетическое расположение последовательности floxed также влияет на эффективность рекомбинации, вероятно, за счет влияния на доступность ДНК рекомбиназой Cre . [29] Выбор драйвера Cre также важен, поскольку низкая экспрессия рекомбиназы Cre имеет тенденцию приводить к непараллельной рекомбинации. Непараллельная рекомбинация особенно проблематична в сценарии картирования судьбы , где одно событие рекомбинации предназначено для манипулирования изучаемым геном, а другое событие рекомбинации необходимо для активации гена-репортера (обычно кодирующего флуоресцентный белок) для отслеживания клеточной линии . [29] Неспособность активировать оба события рекомбинации одновременно затрудняет интерпретацию результатов картирования судьбы клетки .
Индуцируемая активация Cre достигается с помощью варианта CreER (рецептор эстрогена), который активируется только после доставки тамоксифена . [30] Это делается посредством слияния мутировавшего домена связывания лиганда рецептора эстрогена с рекомбиназой Cre, в результате чего Cre становится специфически активированным тамоксифеном. В отсутствие тамоксифена CreER приведет к перемещению мутировавшей рекомбиназы в цитоплазму. Белок останется в этом месте в своем неактивированном состоянии до тех пор, пока не будет дан тамоксифен. После введения тамоксифена он метаболизируется в 4-гидрокситамоксифен, который затем связывается с ER и приводит к транслокации CreER в ядро, где он затем может расщеплять сайты lox. [31] Важно отметить, что иногда флуоресцентные репортеры могут активироваться в отсутствие тамоксифена из-за утечки нескольких молекул рекомбиназы Cre в ядро, что в сочетании с очень чувствительными репортерами приводит к непреднамеренной маркировке клеток. [32] CreER(T2) был разработан для минимизации тамоксифен-независимой рекомбинации и максимизации чувствительности к тамоксифену.
Клетки изменяют свой фенотип в ответ на многочисленные стимулы окружающей среды и могут потерять экспрессию генов, обычно используемых для маркировки их идентичности, что затрудняет исследование вклада определенных типов клеток в заболевание. Поэтому исследователи часто используют трансгенных мышей, экспрессирующих рекомбиназу CreER t2, индуцированную введением тамоксифена, под контролем промотора гена, который маркирует определенный тип интересующих клеток, с репортером флуоресцентного белка Cre-зависимого. Рекомбиназа Cre слита с мутантной формой рецептора эстрогена, который связывает синтетический эстроген 4-гидрокситамоксифен вместо его естественного лиганда 17β-эстрадиола. CreER(T2) находится в цитоплазме и может транслоцироваться в ядро только после введения тамоксифена, что позволяет осуществлять строгий временной контроль рекомбинации. Флуоресцентная репортерная кассета будет содержать промотор, позволяющий высокую экспрессию флуоресцентного трансгенного репортера (например, промотора CAG) и стоп-кассету, фланкированную loxP, что гарантирует, что экспрессия трансгена зависит от Cre-рекомбиназы и последовательности репортера. После рекомбинации, управляемой Cre, стоп-кассета вырезается, что позволяет репортерным генам экспрессироваться специфически в клетках, в которых экспрессия Cre управляется промотором клеточно-специфического маркера. Поскольку удаление стоп-кассеты является постоянным, репортерные гены экспрессируются во всем потомстве, произведенном исходными клетками, где Cre был когда-то активирован. Такое условное отслеживание линии оказалось чрезвычайно полезным для эффективной и специфичной идентификации сосудистых гладкомышечных клеток (VSMC) и клеток, полученных из VSMC, и использовалось для тестирования эффектов на VSMC и клетки, полученные из VSMC, in vivo. [33] [34] [35] [36] [37] [38]
Фаг P1 — это умеренный фаг, который вызывает либо лизогенный , либо литический цикл при заражении бактерии. В литическом состоянии, как только его вирусный геном вводится в клетку-хозяина, производятся вирусные белки, собираются вирионы, а клетка-хозяин лизируется для высвобождения фагов, продолжая цикл. В лизогенном цикле геном фага реплицируется с остальной частью бактериального генома и передается дочерним клеткам при каждом последующем делении клетки. Он может перейти в литический цикл под действием более позднего события, такого как УФ-излучение или голодание.
Фаги, такие как фаг лямбда, используют свои сайт-специфические рекомбиназы для интеграции своей ДНК в геном хозяина во время лизогении. ДНК фага P1, с другой стороны, существует в хозяине в виде плазмиды . Система Cre-lox выполняет несколько функций в фаге: она закольцовывает ДНК фага в плазмиду, разделяет взаимосвязанные плазмидные кольца, чтобы они передавались обеим дочерним бактериям в равной степени, и может помочь поддерживать число копий с помощью альтернативного способа репликации. [39]
ДНК фага P1 при высвобождении в хозяина из вириона находится в форме линейной двухцепочечной молекулы ДНК. Фермент Cre нацеливается на сайты loxP на концах этой молекулы и циклизует геном. Это также может происходить при отсутствии системы Cre lox [40] с помощью других бактериальных и вирусных белков. Плазмида P1 относительно большая (≈90 Кбн) и, следовательно, существует в небольшом количестве копий — обычно по одной на клетку. Если две дочерние плазмиды сцепляются, одна из дочерних клеток хозяина потеряет плазмиду. Система рекомбинации Cre-lox предотвращает эти ситуации, расцепляя кольца ДНК путем проведения двух событий рекомбинации (связанные кольца -> одно слитое кольцо -> два несвязанных кольца). Также предполагается, что репликация по катящемуся кругу с последующей рекомбинацией позволит плазмиде увеличить количество копий, когда определенные регуляторы (repA) ограничивают. [39]
Классическая стратегия создания вариантов делеции гена основана на двойной перекрестной интеграции нереплицирующихся векторов в геном. Кроме того, широко используются такие системы рекомбинации, как Cre-lox, в основном у эукариот. Универсальные свойства рекомбиназы Cre делают ее идеальной для использования во многих стратегиях генной инженерии. Таким образом, система Cre lox использовалась у самых разных эукариот, включая растения. [41]
Исследователи использовали несколько вариантов loxP [42] , в частности lox2272 и loxN, в сочетании с различными действиями Cre (транзиентными или постоянными) для создания системы « Brainbow », которая позволяет окрашивать мозг мышей в несколько цветов четырьмя флуоресцентными белками.
В другом отчете используются две пары вариантов lox, но посредством регулирования длины ДНК в одной паре происходит стохастическая активация генов с регулируемым уровнем разреженности. [27]