Криогенная электронная микроскопия ( крио-ЭМ ) — это метод криомикроскопии, применяемый к образцам, охлажденным до криогенных температур. Для биологических образцов структура сохраняется путем помещения в среду стекловидного льда . Водный раствор образца наносится на сетку и погружается в жидкий этан или смесь жидкого этана и пропана . [1] Хотя разработка метода началась в 1970-х годах, последние достижения в области технологии детекторов и программных алгоритмов позволили определять биомолекулярные структуры с разрешением, близким к атомарному. [2] Это привлекло широкое внимание к подходу как к альтернативе рентгеновской кристаллографии или ЯМР-спектроскопии для определения макромолекулярной структуры без необходимости кристаллизации. [3]
В 2017 году Нобелевская премия по химии была присуждена Жаку Дюбоше , Иоахиму Франку и Ричарду Хендерсону «за разработку криоэлектронной микроскопии для определения структуры биомолекул в растворе с высоким разрешением». [4] Nature Methods также назвал крио-ЭМ «Методом года» в 2015 году. [5]
В 1960-х годах использование просвечивающей электронной микроскопии для методов определения структуры было ограничено из-за радиационного повреждения, вызванного электронными пучками высокой энергии. Ученые выдвинули гипотезу, что исследование образцов при низких температурах уменьшит радиационное повреждение, вызванное пучком. [6] Как жидкий гелий (−269 °C или 4 K или −452,2 °F ), так и жидкий азот (−195,79 °C или 77 K или −320 °F) считались криогенами. В 1980 году Эрвин Кнапек и Жак Дюбоше опубликовали комментарии о повреждении пучком при криогенных температурах, поделившись наблюдениями, что:
Было обнаружено, что тонкие кристаллы, закрепленные на углеродной пленке, в 30–300 раз более устойчивы к воздействию пучка при температуре 4 К, чем при комнатной температуре... Большинство наших результатов можно объяснить, предположив, что криозащита в области 4 К сильно зависит от температуры. [7]
Однако эти результаты не были воспроизводимыми, и всего два года спустя в Nature были опубликованы поправки , сообщающие, что сопротивление пучка было менее значительным, чем первоначально предполагалось. Защита, полученная при 4 К, была ближе к «десятикратной для стандартных образцов L- валина » [8] , чем то, что было заявлено ранее.
В 1981 году Аласдер Макдауэлл и Жак Дюбоше, ученые из Европейской лаборатории молекулярной биологии , сообщили о первой успешной реализации крио-ЭМ. [9] Макдауэлл и Дюбоше превратили чистую воду в тонкую пленку, распылив ее на гидрофильную углеродную пленку, которая была быстро погружена в криоген (жидкий пропан или жидкий этан, охлажденный до 77 К). Тонкий слой аморфного льда был толщиной менее 1 мкм, а картина дифракции электронов подтвердила наличие аморфного/стекловидного льда. В 1984 году группа Дюбоше продемонстрировала силу крио-ЭМ в структурной биологии с помощью анализа витрифицированного аденовируса типа 2, бактериофага Т4 , вируса леса Семлики , бактериофага CbK и вируса везикулярного стоматита . [10]
2010-е годы были отмечены радикальным прогрессом электронных камер. В частности, усовершенствования, внесенные в детекторы прямых электронов, привели к «революции разрешения» [11], сдвинув барьер разрешения ниже критического предела ~2-3 Å для определения положения и ориентации аминокислот. [12]
Хендерсон ( Лаборатория молекулярной биологии MRC , Кембридж, Великобритания) сформировал консорциум с инженерами из Лаборатории Резерфорда Эпплтона и учеными из Общества Макса Планка для финансирования и разработки первого прототипа. Затем консорциум объединил усилия с производителем электронных микроскопов FEI для развертывания и продажи новой конструкции. Примерно в то же время Gatan Inc. из Плезантона, Калифорния, выпустила аналогичный детектор, разработанный Питером Денесом ( Национальная лаборатория Лоуренса в Беркли ) и Дэвидом Агардом ( Калифорнийский университет, Сан-Франциско ). Третий тип камеры был разработан Нгуен-Хуу Сюонгом в компании Direct Electron ( Сан-Диего, Калифорния ). [11]
Совсем недавно достижения в использовании белковых структур визуализации помогают решать проблемы смещения ориентации образца и ограничения размера. Белки размером менее ~50 кДа обычно имеют слишком низкое отношение сигнал/шум (SNR), чтобы иметь возможность разрешить белковые частицы на изображении, что делает трехмерную реконструкцию сложной или невозможной. [13] SNR более мелких белков можно улучшить, связав их с структурой визуализации. Группа Йейтса в Калифорнийском университете в Лос-Анджелесе смогла создать более четкое изображение трех вариантов KRAS (размером примерно 19 кДа), используя жесткую структуру визуализации и используя DARPins в качестве модульных связывающих доменов между структурой и интересующим белком. [14]
В знак признания вклада криоэлектронной микроскопии в биохимию трое ученых — Жак Дюбоше , Иоахим Франк и Ричард Хендерсон — были удостоены Нобелевской премии по химии «за разработку криоэлектронной микроскопии для определения структуры биомолекул в растворе с высоким разрешением» [4] .
Традиционно рентгеновская кристаллография была самым популярным методом определения трехмерных структур биологических молекул. [15] Однако вышеупомянутые усовершенствования крио-ЭМ увеличили ее популярность как инструмента для изучения деталей биологических молекул. С 2010 года ежегодные отложения структур крио-ЭМ превзошли рентгеновскую кристаллографию. [16] Хотя рентгеновская кристаллография имеет значительно больше общих отложений из-за более долгой истории, общие отложения двух методов, как прогнозируется, превзойдут около 2035 года. [16]
Разрешение рентгеновской кристаллографии ограничено однородностью кристалла [17] , а перевод биологических молекул с неизвестными идеальными условиями кристаллизации в кристаллическое состояние может быть очень трудоемким, в крайних случаях занимая месяцы или даже годы. [18] Напротив, подготовка образцов в крио-ЭМ может потребовать нескольких раундов скрининга и оптимизации для преодоления таких проблем, как агрегация белков и предпочтительные ориентации [19] [20], но для этого не требуется, чтобы образец образовывал кристалл, вместо этого образцы для крио-ЭМ мгновенно замораживаются и исследуются в их почти нативном состоянии. [21]
По данным Proteopedia , медианное разрешение, достигнутое с помощью рентгеновской кристаллографии (по состоянию на 19 мая 2019 г.) в Protein Data Bank, составляет 2,05 Å [17] , а самое высокое разрешение, достигнутое за всю историю (по состоянию на 30 сентября 2022 г.), составляет 0,48 Å. [22] По состоянию на 2020 г. большинство структур белков, определенных с помощью крио-ЭМ, имеют более низкое разрешение 3–4 Å. [23] Однако по состоянию на 2020 г. наилучшее разрешение крио-ЭМ было зафиксировано на уровне 1,22 Å, [20] что делает его конкурентом по разрешению в некоторых случаях.
В 2019 году корреляционная световая крио-ТЭМ и крио-ЭТ использовались для наблюдения за туннелирующими нанотрубками (ТНТ) в нейронных клетках. [24]
Сканирующая электронная криомикроскопия (криоСЭМ) — это метод сканирующей электронной микроскопии , при котором холодный столик сканирующего электронного микроскопа находится в криогенной камере.
Криогенная просвечивающая электронная микроскопия (крио-ПЭМ) — это метод просвечивающей электронной микроскопии , который используется в структурной биологии и материаловедении . В разговорной речи термин «криогенная электронная микроскопия» или его сокращение «крио-ЭМ» по умолчанию относится к криогенной просвечивающей электронной микроскопии, поскольку подавляющее большинство крио-ЭМ выполняется в просвечивающих электронных микроскопах, а не в сканирующих электронных микроскопах.
Федеральный технологический институт , Университет Лозанны и Женевский университет открыли Центр визуализации Дюбоше (DCI) в конце ноября 2021 года с целью применения и дальнейшего развития крио-ЭМ. [25] Менее чем через месяц после первой идентификации варианта SARS-CoV-2 Omicron исследователи из DCI смогли определить его структуру, выявить ключевые мутации, позволяющие обойти отдельные вакцины, и предоставить информацию для новых терапевтических подходов. [26]
Датский национальный центр крио-ЭМ, также известный как EMBION, был открыт 1 декабря 2016 года. EMBION — это консорциум крио-ЭМ между датскими университетами (Орхусский университет — принимающая сторона, Копенгагенский университет — соорганизатор).