stringtranslate.com

История фагоцитоза

Сканирующая электронная микрофотография фагоцита (желтый, справа), фагоцитирующего бациллы сибирской язвы (оранжевый, слева)

История фагоцитоза — это рассказ об открытиях клеток, известных как фагоциты , которые способны поедать другие клетки или частицы, и о том, как это в конечном итоге создало науку иммунологию . [1] [2] Фагоцитоз широко используется двумя способами у разных организмов: для питания у одноклеточных организмов (протистов) и для иммунного ответа для защиты организма от инфекций у многоклеточных животных. [3] Хотя он встречается у множества организмов с различными функциями, его основным процессом является клеточное поглощение чужеродных (внешних) материалов, и, таким образом, он считается эволюционно консервативным процессом. [4]

Биологическая теория и концепция, экспериментальные наблюдения и название фагоцит (от древнегреческого φαγεῖν (phagein)  «есть» и κύτος (kytos)  «клетка») были введены украинским зоологом Ильей Мечниковым в 1883 году, момент, который считается основанием или рождением иммунологии. [5] [6] Открытие фагоцитов и процесса врожденного иммунитета принесло Мечникову Нобелевскую премию по физиологии и медицине 1908 года , а также прозвище «отец естественного иммунитета». [7]

Однако клеточный процесс был известен и до работ Мечникова, но с неубедительными описаниями. Первое научное описание было сделано Альбертом фон Кёлликером , который в 1849 году сообщил о том, что водоросль поедает микроб. В 1862 году Эрнст Геккель экспериментально показал, что некоторые клетки крови в слизняке могут поглощать внешние частицы. [8] К тому времени накапливались доказательства того, что лейкоциты могут поедать клетки так же, как простейшие, но только после того, как Мечников показал, что специфические лейкоциты (в его случае макрофаги ) поедают клетки, была осознана роль фагоцитоза в иммунитете. [9] [10]

Открытие питания клеток

Фагоцитоз впервые наблюдался как процесс, посредством которого одноклеточные организмы поедают свою пищу, обычно более мелкие организмы, такие как простейшие и бактерии. Самый ранний точный отчет был дан швейцарским ученым Альбертом фон Кёлликером в 1849 году. [8] Как он сообщил в журнале Zeitschrift für Wissenschaftliche Zoologie , Кёлликером был описан процесс питания амебоподобной водоросли Actinophyrys sol ( гелиозой ). Под микроскопом он заметил, что простейшая поглощает и глотает (процесс, который теперь называется эндоцитозом) небольшой организм, который он назвал инфузорией (общее название для микробов в то время). Современный перевод его описания гласит:

Существо [инфузория], предназначенное для пищи [т. е. пойманное шипами], постепенно достигает поверхности животного [т. е. актинофириса ], в частности, нить, которая его поймала, укорачивается до нуля, или, как это часто бывает, однажды пойманная в нитевидном пространстве, нить разматывается вокруг добычи, когда они находятся близко друг к другу и на поверхности тела клетки... Место на поверхности клетки, где находится пойманное животное, постепенно становится все более и более глубокой ямой, в которой добыча, которая прикреплена повсюду к поверхности клетки, останавливается. Теперь, продолжая втягивать стенку тела, яма становится глубже, и добыча, которая раньше была на краю актинофириса , полностью исчезает, и в то же время ловчие нити, которые все еще лежат своими остриями друг против друга, нейтрализуют друг друга и снова удлиняются. Наконец, края «закрывают» ямку, так что она приобретает форму колбы ( flaschenformig ), все стороны все больше сливаются вместе, так что ямка полностью закрывается, и добыча полностью оказывается внутри кортикальной цитоплазмы. [11]

Общий процесс, данный Келликером, коррелирует с современным пониманием фагоцитоза как способа питания. Нить и пространство между нитями — это псевдоподии , постепенно углубляющаяся ямка — это эндоцитоз, flaschenformig структура — это фагосома . [11] [12] [13]

Открытие фагоцитарных иммунных клеток

Монография Геккеля, в которой впервые сообщается о способности клеток крови поглощать частицы

Эозинофилы

Первая демонстрация фагоцитоза как свойства лейкоцитов, иммунных клеток, была сделана немецким зоологом Эрнстом Геккелем . [14] [15] В 1846 году английский врач Томас Уортон Джонс обнаружил, что группа лейкоцитов , которую он назвал «зернистыми клетками» (позже переименованными и идентифицированными как эозинофилы [16] ), может менять форму, явление, позже названное амебоидным движением . Джонс изучал кровь разных животных, от беспозвоночных до млекопитающих, [17] [18] [19] и заметил, что кровь морской рыбы ( ската ) имела клетки, которые могли двигаться сами по себе, и заметил, что «зернистые клетки сначала демонстрировали самые замечательные изменения формы». [20] Другие ученые подтвердили его выводы, однако, среди них, немецкий врач Иоганн Натанаэль Либеркюн в 1854 году пришел к выводу, что движение не было связано с поглощением пищи или частиц. [8]

Опровергнув вывод Либеркюна, Геккель обнаружил, что такие клетки действительно могут поглощать частицы, даже введенные экспериментально. В 1862 году Геккель ввел тушь (или индиго [21] ) в морского слизняка Тетис и наблюдал, как цвет впитывался тканями. Когда он извлекал кровь, он обнаружил, что цветные частицы накапливались в цитоплазме некоторых клеток крови. [8] Это было прямым доказательством фагоцитоза иммунными клетками. [14] [21] Геккель описал свой эксперимент в монографии Die Radiolarien (Rhizopoda Radiaria): Eine Monographie. [22]

В 1869 году Джозеф Гиббон ​​Ричардсон в Пенсильванской больнице наблюдал амебоидные лейкоциты из собственных слюнных клеток, мочи человека, госпитализированного с проблемами почек и мочевого пузыря, и мочи от случая цистита . Он заметил в образце гноя, что одна клетка имела движущуюся «молекулу» внутри, клетка постепенно увеличивалась и в конечном итоге разорвалась, как «у роя пчел из улья». [23] Он выдвинул гипотезу: «[Это] не кажется невероятным, что белые тельца, либо в капиллярах, либо в лимфатических железах, собирают во время своих амебообразных [sic] движений те микробы бактерий, которые, как показывают мои собственные эксперименты, всегда существуют в крови в большем или меньшем количестве». [24] [25] Хотя обычно игнорируется при изучении фагоцитоза, [26] после того, как он был первоначально опубликован в отчете Пенсильванской больницы , [27] он был воспроизведен в других журналах. [23] [28] [29]

Эпителиальные клетки

В 1869 году русский врач Кранид Славянский опубликовал свои исследования по инъекциям морским свинкам и кроликам индиго и киновари в Archiv für pathologische Anatomie und Physiologie und für klinische Medicin (позже переименованном в Virchows Archiv ) . [30] Славянский обнаружил, что лейкоциты легко поглощают индиго и киноварь, как и клетки дыхательных путей ( альвеолы ). Он заметил, что альвеолярные клетки ведут себя как лейкоциты, когда они распределяются в альвеолах и бронхиальной слизи, [31] наблюдение за чем заставило его предположить, что тканевые клетки были источником поглощения частиц в легких. [26] Он пришел к выводу:

Da jene Zellen zinnoberhaltig sind, so Liegt es auf der Hand, sie als weisse Blutzellen anzunehmen, welche aus den Gefössen herauswandernd und kein freeies Pigment in den Lungen-Alveolen findend, wie das der Fall in den Versuchen ist, женщина Циннобер в das Blut injicirt, nachdem man zwei Tage früher Indigo in die Lunge eingeführt Hat, als zinnoberhaltige Zellen erscheinen... entweder sind es ausgewanderte weisse Blutkörperchen, welche die Schleim-metamorphose durchgemacht haben und auf diese Weise in Schleimkörperchen übergegangen sind, oder sie können von den metamorphosirten Cylinderepilien der Bronchialschleimhaut stammen. [Поскольку эти клетки содержат киноварь, естественно предположить, что это белые кровяные клетки, мигрирующие из сосудов и не находящие свободного пигмента в легочных альвеолах, как это имеет место в случае эксперименты, в которых киноварь вводится в кровь после введения индиго в легкие за два дня до появления киноварных клеток... либо они представляют собой мигрировавшие белые кровяные клетки, которые подверглись метаморфозу слизи и, таким образом, стали слизистыми тельцами, либо они могут происходить из метаморфизированных [30] Столбчатый эпителий слизистой оболочки бронхов.

Канадский врач Уильям Ослер из колледжа Макгилла сообщил «О патологии легких шахтеров» в Canada Medical and Surgical Journal в 1875 году. [32] Ослер исследовал случай черной болезни легких ( пневмокониоза ) у двух шахтеров. При вскрытии одного из них, умершего от этой болезни, он обнаружил лейкоциты и клетки легких (альвеолярные клетки), которые содержали частицы угля (углерода). [26] Что касается клеток крови, он не был убежден, что частицы угля были поглощены клетками; вместо этого он предположил, что «их следует рассматривать как исходные элементы клеток альвеол», признав, что у него не было «необходимых знаний, чтобы принять решение». Но относительно клеток легких его наблюдение было ясным, он отметил:

Внутри всех этих [легочных клеток] частицы углерода существуют в необычайном количестве, заполняя клетки в разной степени. Некоторые из них настолько плотно переполнены, что не удается обнаружить ни следа клеточного вещества, чаще всего остается свободным ободок протоплазмы или в месте около окружности ядро, которое в этих клетках почти всегда эксцентрично, видно непокрытым... Был обнаружен один весьма любопытный образец: на удлиненном куске углерода были прикреплены три клетки, по одной на каждом конце и третья в середине; так что все это имело поразительное сходство с гантелью. Сначала я с трудом мог поверить в это, пока, коснувшись верхней крышки иглой и заставив все это перевернуться, я вполне убедился, что концы стержня были полностью погружены в тельца, а средняя часть полностью окружена другой. [33]

Отчет Ослара продолжился его экспериментальным наблюдением. Он вводил тушь в подмышечные впадины и легкие котят. [32] При вскрытии двухдневного котенка он заметил лейкоциты и крупные клетки тканей, которые демонстрировали амебоидные движения , содержащие чернила. Однако он не мог понять, как чернила распространялись внутри клеток, так как он случайно уронил и разбил свой предметный столик. У четырехнедельного котенка он обнаружил, что чернила также накапливались почти во всех клетках крови и легких, и такие клетки были настолько переполнены, что под микроскопом «едва ли что-то можно было увидеть». [33] Он был убежден, что существует клеточный процесс поглощения частиц («раздражающих материалов», как он их называл [26] ), который он считал «интравазацией» или «проглатыванием», поскольку он пришел к выводу:

Здесь мы имеем дело с интравазацией или, скорее, поглощением цветных телец другими. Многие отрицают это, но насколько позволяют мои наблюдения, в этом факте не может быть никаких сомнений. В этих тельцах было видно от шести до десяти, в других же контуры красных телец не могли быть обнаружены, как если бы клетки впитали только красящее вещество. [33]

Открытие макрофагов

Фундамент

Фагоцитарное свойство макрофага, специализированного лейкоцита, и его роль в иммунитете были открыты украинским зоологом Эли Мечниковым. Однако он не открыл фагоциты или фагоцитоз, как это часто изображается в книгах. [34] Мечников работал профессором зоологии и сравнительной анатомии в Одесском университете , Украина (тогда Российская империя), с 1870 года. [35] В 1880 году у него случился нервный срыв, отчасти из-за терминальной стадии брюшного тифа его жены Ольги Белокопытовой, и он попытался покончить жизнь самоубийством, введя себе образец крови, взятый у человека с возвратным тифом. [36] К тому времени он уже проявлял живой интерес к теории естественного отбора Чарльза Дарвина и исследовал происхождение метазоа. [37]

Основываясь на знаниях о поедании клеток примитивными метазоа, Мечников полагал, что общим предком метазоа должен быть простой организм, питающийся клетками. Его первые экспериментальные наблюдения в 1880 году в Неаполе, Италия, показали, что такое внутриклеточное пищеварение действительно происходит в паренхиме ( тканевых клетках) кишечнополостных, и он убедился, что исходные метазоа должны быть такими. [38] Он назвал этого гипотетического предка метазоа паренхимеллой [34] (позже широко известной как фагоцителла ; [39] термин парехимелла был принят для названия личинок демоногубок. [40] [41] ) Это было прямым противоречием гипотезе Эрнста Геккеля , немецкого зоолога и убежденного сторонника теории Дарвина. В 1872 году Геккель сформулировал теорию (как часть его эволюционной теории, называемой биогенетическим законом ), что предок многоклеточных животных должен быть похож на гаструлу , эмбриональную стадию, подвергающуюся инвагинации , как это наблюдается у хордовых. [42] Он назвал гипотетического предка гастреей. [38]

Экспериментальное открытие

Чтобы укрепить свою теорию паренхимеллы, Мечников думал о нескольких способах поиска поедания клеток как фундаментального процесса у многоклеточных животных. [39] Летом 1880 года он ушел из Одесского университета и переехал в Мессину , прибрежный город на Сицилии, где он мог проводить частное исследование. Его первоначальное исследование губок показало, что мезодермальные и энтодермальные (стенки тканей тела) клетки совершают амебоидные движения и поедают клетки. Его более ранние эксперименты на планарных червях уже показали, что энтодерма образуется путем миграции клеток, а не путем инвагинации. [43] Его критическое исследование было проведено на личинках ( бипиннариях ) морской звезды Astropecten pentacanthus (позже переклассифицированной как Astropecten irregularis ). [44]

Мечников заметил, что покров тела прозрачной морской звезды состоит из внешнего ( эктодермального ) и внутреннего (энтодермального) слоев, и что пространство между слоями заполнено движущимися эндодермальными клетками. Когда он ввел карминовый краситель (красный краситель) в морскую звезду, он обнаружил, что краситель был принят (съеден) амебоидными клетками, поскольку они стали красными. [43] Он заметил: «Я обнаружил, что это легкое дело, чтобы продемонстрировать, что эти элементы захватывают инородные тела самой различной природы посредством своих жизненных процессов, и некоторые из этих тел подвергались настоящему пищеварению внутри амебоидных клеток». [2] Затем он задумал новую идею, что если клетки могут есть внешние частицы, они должны быть ответственны за поедание вредных материалов и патогенов, таких как бактерии, чтобы защитить организм — ключевой процесс для иммунитета. [43]

Однажды днем ​​в декабре 1880 года, когда он остался дома один, пока его семья ходила на цирковое представление, он на мгновение понял, что его идею можно проверить, прокалывая живых личинок морских звезд. Он собрал свежие образцы с берега моря и несколько шипов роз по дороге домой. [45] Он обнаружил то, что предположил, что амебоидная клетка собирается вокруг шипа розы, как будто для еды, когда он прокалывает кожу, и предсказал, что то же самое будет верно и для людей как форма защиты организма. [2] Подводя итог эксперимента, он сказал:

Я предположил, что если мое предположение верно, то шип, введенный в тело личинки морской звезды, лишенной кровеносных сосудов и нервной системы, должен был бы быстро обволакиваться подвижными клетками, подобно тому, что происходит с человеческим пальцем, занозой. Сказано — сделано. В кустарнике нашего дома, том самом кустарнике, где мы всего несколько дней назад собрали «рождественскую елку» для детей на кусте мандарина, я сорвал несколько шипов роз, чтобы сразу же ввести их под кожу великолепной личинки морской звезды, прозрачной, как вода. Я был так взволнован, что не мог заснуть всю ночь, трепеща от результата моего эксперимента, и на следующее утро, в очень ранний час, я с огромной радостью заметил, что эксперимент удался на славу! Этот эксперимент лег в основу теории фагоцитоза, разработке которой я посвятил следующие 25 лет своей жизни. Таким образом, именно в Мессине произошел поворотный момент в моей научной жизни. [10]

Ссылки

  1. ^ Таубер, AI (1992). «Рождение иммунологии. III. Судьба теории фагоцитоза». Клеточная иммунология . 139 (2): 505–530. doi : 10.1016/0008-8749(92)90089-8 . ISSN  0008-8749. PMID  1733516.
  2. ^ abc Тети, Джузеппе; Биондо, Кармело; Бенинати, Кончетта (2016). «Фагоцит, Мечников и основы иммунологии». Microbiology Spectrum . 4 (2): MCHD-0009-2015 (онлайн). doi : 10.1128/microbiolspec.MCHD-0009-2015 . ISSN  2165-0497. PMID  27227301.
  3. ^ Грей, Мэтью; Ботельо, Роберто Дж. (2017). «Фагоцитоз: голодные, голодные клетки». Фагоцитоз и фагосомы . Методы в молекулярной биологии. Т. 1519. С. 1–16. doi :10.1007/978-1-4939-6581-6_1. ISBN 978-1-4939-6579-3. ISSN  1940-6029. PMID  27815869.
  4. ^ Ланкастер, Шарлин Э.; Хо, Чеук Ю.; Иполито, Виктория Е.Б.; Ботельо, Роберто Дж.; Теребизник, Маурисио Р. (2019). «Фагоцитоз: что в меню? 1». Биохимия и клеточная биология . 97 (1): 21–29. doi : 10.1139/bcb-2018-0008. ISSN  1208-6002. PMID  29791809. S2CID  43942017.
  5. ^ Тети, Джузеппе; Биондо, Кармело; Бенинати, Кончетта (2016). «Фагоцит, Мечников и основа иммунологии». Microbiology Spectrum . 4 (2): MCHD-0009-2015 (онлайн). doi : 10.1128/microbiolspec.MCHD-0009-2015 . ISSN  2165-0497. PMID  27227301.
  6. ^ Кауфманн, Стефан Х. Э. (2008). «Основание иммунологии: 100-летний юбилей Нобелевской премии Пауля Эрлиха и Эли Мечникова». Nature Immunology . 9 (7): 705–712. doi :10.1038/ni0708-705. ISSN  1529-2908. PMID  18563076. S2CID  205359637.
  7. ^ Гордон, Сиамон (2008). «Эли Мечников: отец естественного иммунитета». Европейский журнал иммунологии . 38 (12): 3257–3264. doi : 10.1002/eji.200838855 . ISSN  1521-4141. PMID  19039772. S2CID  658489.
  8. ^ abcd Стоссел, Томас П. (1999), «Ранняя история фагоцитоза», Фагоцитоз: Хозяин , Достижения в клеточной и молекулярной биологии мембран и органелл, т. 5, Elsevier, стр. 3–18, doi :10.1016/s1874-5172(99)80025-x, ISBN 978-1-55938-999-0, получено 2023-04-06
  9. ^ Кавайон, Жан-Марк (2011). «Исторические вехи в понимании биологии лейкоцитов, начатые Эли Мечниковым». Журнал биологии лейкоцитов . 90 (3): 413–424. doi :10.1189/jlb.0211094. ISSN  1938-3673. PMID  21628329. S2CID  6804829.
  10. ^ ab Gordon, Siamon (2016). «Эли Мечников, человек и миф». Журнал врожденного иммунитета . 8 (3): 223–227. doi :10.1159/000443331. ISSN  1662-8128. PMC 6738810. PMID 26836137  . 
  11. ^ ab Hallett, Maurice B. (2020). «Краткая история фагоцитоза». Молекулярная и клеточная биология фагоцитоза . Достижения экспериментальной медицины и биологии. Том 1246. С. 9–42. doi :10.1007/978-3-030-40406-2_2. ISBN 978-3-030-40405-5. ISSN  0065-2598. PMID  32399823. S2CID  218618570.
  12. ^ Ши, Ицзин; Квеллер, Дэвид К.; Тянь, Юэхуэй; Чжан, Сийи; Ян, Цинъюнь; Он, Чжили; Он, Женьчжэнь; У, Чэньюань; Ван, Ченг; Шу, Лунфэй (2021). «Экология и эволюция взаимодействий амебы и бактерий». Прикладная и экологическая микробиология . 87 (2): e01866–20. Бибкод : 2021ApEnM..87E1866S. дои : 10.1128/AEM.01866-20. ISSN  1098-5336. ПМЦ 7783332 . ПМИД  33158887. 
  13. ^ Jeon, KW (1995). «Большие свободноживущие амебы: замечательные клетки для биологических исследований». Журнал эукариотической микробиологии . 42 (1): 1–7. doi :10.1111/j.1550-7408.1995.tb01532.x. ISSN  1066-5234. PMID  7728136. S2CID  42349536.
  14. ^ ab Cheng, Thomas C. (1983). «Роль лизосом в воспалении моллюсков». American Zoologist . 23 (1): 129–144. doi :10.1093/icb/23.1.129. ISSN  0003-1569.
  15. ^ Ченг, Томас С. (1977), Булла, Ли А.; Ченг, Томас С. (ред.), «Биохимические и ультраструктурные доказательства двойной роли фагоцитоза у моллюсков: защита и питание», Comparative Pathobiology , Бостон, Массачусетс: Springer US, стр. 21–30, doi : 10.1007/978-1-4615-7299-2_2, ISBN 978-1-4615-7301-2, получено 2023-04-07
  16. ^ Koenderman, Leo; Hassani, Marwan; Mukherjee, Manali; Nair, Parameswaran (2021). «Мониторинг эозинофилов для определения терапии биологическими препаратами при астме: имеет ли значение компартмент?». Allergy . 76 (4): 1294–1297. doi :10.1111/all.14700. ISSN  1398-9995. PMC 8246958 . PMID  33301608. 
  17. ↑ Джонс, Томас Уортон (1846-12-31). "V. Кровяное тельце, рассматриваемое в различных фазах развития в ряду животных. Мемуар II.— Беспозвоночные". Philosophical Transactions of the Royal Society of London . 136 : 89–101. doi : 10.1098/rstl.1846.0006 . ISSN  0261-0523. S2CID  111214402.
  18. ↑ Джонс, Томас Уортон (1846-12-31). "VI. Кровяное тельце, рассматриваемое в различных фазах развития в ряду животных. Мемуар III.— Сравнение между кровяным тельцем позвоночных и беспозвоночных". Philosophical Transactions of the Royal Society of London . 136 : 103–106. doi :10.1098/rstl.1846.0007. ISSN  0261-0523. S2CID  110072210.
  19. ^ Кей, AB (2015). «Ранняя история эозинофила». Клиническая и экспериментальная аллергия . 45 (3): 575–582. doi :10.1111/cea.12480. ISSN  1365-2222. PMID  25544991. S2CID  198242.
  20. ↑ Джонс, Томас Уортон (1846-12-31). "IV. Кровяное тельце, рассматриваемое в различных фазах развития в ряду животных. Мемуар I.—Позвоночные". Философские труды Лондонского королевского общества . 136 : 63–87. doi :10.1098/rstl.1846.0005. ISSN  0261-0523. S2CID  52938309.
  21. ^ ab Rebuck, JW; Crowley, JH (1955-03-24). "Метод изучения лейкоцитарных функций in vivo". Annals of the New York Academy of Sciences . 59 (5): 757–805. Bibcode : 1955NYASA..59..757R. doi : 10.1111/j.1749-6632.1955.tb45983.x. ISSN  0077-8923. PMID  13259351. S2CID  39306211.
  22. ^ Геккель, Э. (1962). Die Radiolarien (Rhizopoda radiaria): eine Monographye. OCLC  1042894741 . Проверено 7 апреля 2023 г. - через www.worldcat.org.
  23. ^ ab Ричардсон, Джозеф Г. (1869-07-01). «Мемуары: О тождественности белых кровяных телец со слюнными, гнойными и слизистыми телец». Журнал клеточной науки . s2-9 (35): 245–250. doi :10.1242/jcs.s2-9.35.245. ISSN  1477-9137.
  24. ^ Ричардсон, Джозеф Гиббон ​​(1869). «О тождестве белых кровяных телец со слюнными, гнойными и слизистыми тельцами». Цифровые коллекции — Национальная медицинская библиотека . Получено 14.04.2023 .
  25. ^ Ричардсон, Джозеф Гиббонс (1869). «О тождестве белых кровяных телец со слюнными, гнойными и слизистыми тельцами». Wellcome Collection . Получено 14.04.2023 .
  26. ^ abcd Розен, Джордж (1949). «Ослер о чахотке шахтеров». Журнал истории медицины и смежных наук . IV (3): 259–266. doi :10.1093/jhmas/IV.3.259. ISSN  0022-5045. JSTOR  24619120.
  27. ^ Ричардсон, Джозеф Г. (2022) [1871]. Справочник по медицинской микроскопии. Книги по запросу [Verlag]. стр. 177. ISBN 978-3-368-12882-1.
  28. ^ Ричардсон, Джозеф (1870). «О тождественности белых кровяных телец со слюнным гноем и слизистыми тельцами». Американский журнал стоматологической науки . 4 (8): 364–369. PMC 6098400. PMID  30752625 . 
  29. ↑ Дэй, Джон (1869). «О цветовых тестах как средствах диагностики». Australian Medical Journal . 14 : 333.
  30. ^ аб Славянский, Кранид (1869). «Experimentelle Beiträge zur Pneumonokoniosis-Lehre» [Экспериментальный вклад в теорию пневмонокониоза]. Archiv für Pathologische Anatomie und Physiologie und für Klinische Medicin (на немецком языке). 48 (2): 326–332. дои : 10.1007/BF01986371. ISSN  0945-6317. S2CID  34022056.
  31. ^ Мацуура, Y.; Чин, W.; Курихара, T.; Ясуи, K.; Асао, M.; Хаяши, T.; Фукусима, M.; Абэ, H.; Курата, A. (1990). "[Кардиомиопатия, вызванная тахикардией: отчет о случае]". Журнал кардиологии . 20 (2): 509–518. ISSN  0914-5087. PMID  2104425.
  32. ^ ab Ambrose, Charles T. (2006). «Слайд Ослера, демонстрация фагоцитоза с 1876 года: Сообщения о фагоцитозе до статьи Мечникова 1880 года». Cellular Immunology . 240 (1): 1–4. doi :10.1016/j.cellimm.2006.05.008. PMID  16876776.
  33. ^ abc Oslar, William (1875). «О патологии легких шахтеров» (PDF) . Canada Medical and Surgical Journal . 4 : 145–169.
  34. ^ ab Тети, Джузеппе; Биондо, Кармело; Бенинати, Кончетта (2016). «Фагоцит, Мечников и основы иммунологии». Microbiology Spectrum . 4 (2): MCHD-0009-2015. doi : 10.1128/microbiolspec.MCHD-0009-2015 . ISSN  2165-0497. PMID  27227301.
  35. ^ Гордон, Сиамон (2008). «Эли Мечников: отец естественного иммунитета». Европейский журнал иммунологии . 38 (12): 3257–3264. doi : 10.1002/eji.200838855 . ISSN  1521-4141. PMID  19039772.
  36. ^ Кавайон, Жан-Марк (2011). «Исторические вехи в понимании биологии лейкоцитов, начатые Эли Мечниковым». Журнал биологии лейкоцитов . 90 (3): 413–424. doi : 10.1189/jlb.0211094 . ISSN  1938-3673. PMID  21628329.
  37. ^ Мериен, Фабрис (2016). «Путешествие с Эли Мечниковым: от врожденных клеточных механизмов инфекционных заболеваний к квантовой биологии». Frontiers in Public Health . 4 : 125. doi : 10.3389/fpubh.2016.00125 . ISSN  2296-2565. PMC 4909730. PMID 27379227  . 
  38. ^ ab Ghiselin, MT; Groeben, C. (1997). «Элиас Мечникофф, Антон Дорн и общий предок метазоа». Журнал истории биологии . 30 (2): 211–228. doi :10.1023/a:1004279501998. JSTOR  4331432. PMID  11619470. S2CID  2949166.
  39. ^ ab Черняк, Леон; Таубер, Альфред И. (1988). «Рождение иммунологии: Мечников, эмбриолог». Клеточная иммунология . 117 (1): 218–233. doi :10.1016/0008-8749(88)90090-1. PMID  3052859.
  40. ^ Vaughan, RB (1965). «Романтический рационалист: исследование Ильи Мечникова». Medical History . 9 (3): 201–215. doi :10.1017/s0025727300030702. ISSN  0025-7273. PMC 1033501. PMID 14321564  . 
  41. ^ Ренар, Эммануэль; Вацелет, Жан; Газав, Эв; Лапеби, Паскаль; Боркиеллини, Кэрол; Эресковский, Александр В. (2009). «Происхождение нейросенсорной системы: новые и ожидаемые знания о губках». Интегративная зоология . 4 (3): 294–308. doi : 10.1111/j.1749-4877.2009.00167.x . ISSN  1749-4877. PMID  21392302.
  42. ^ Левит, Георгий С.; Хоссфельд, Уве; Науманн, Бенджамин; Лукас, Пол; Олссон, Леннарт (2022). «Биогенетический закон и теория гастреи: от открытий Эрнста Геккеля до современных взглядов». Журнал экспериментальной зоологии. Часть B, Молекулярная и эволюционная эволюция . 338 (1–2): 13–27. doi :10.1002/jez.b.23039. ISSN  1552-5015. PMID  33724681. S2CID  232242294.
  43. ^ abc Корж, В.; Брегестовский, П. (2016). «Эли Мечников: отец теории фагоцитоза и пионер экспериментов in vivo». Цитология и генетика . 50 (2): 143–150. doi :10.3103/S0095452716020080. ISSN  0095-4527. PMID  27281928. S2CID  255429705.
  44. ^ Коэн, Шломо (2008). «Новая интерпретация васкулита в свете эволюции». Американский журнал медицинских наук . 335 (6): 469–476. doi :10.1097/MAJ.0b013e318173e1b0. ISSN  0002-9629. PMID  18552578.
  45. ^ Тримарчи, Ф. (1993). «Царская полиция, розы, побережье, дрессированные обезьяны и фагоцитоз». Журнал Королевского медицинского общества . 86 (4): 225. doi :10.1177/014107689308600414. ISSN  0141-0768. PMC 1293955. PMID 8505733  .