stringtranslate.com

Паразитоидная оса

Megarhyssa macrurus ( Ichneumonidae ), паразитоид , откладывающий яйца в своего хозяина через древесину дерева. Тело самки около 2 дюймов (50 мм) в длину, с яйцекладом около 4 дюймов (100 мм) в длину.
Самки паразитоидной осы Neoneurus vesculus ( Braconidae ), откладывающие яйца в рабочих особях муравья Formica cunicularia .
Паразитирующие личинки белокочанной капусты, показывающие, как личинки осы выходят из ее тела, плетя коконы. Воспроизведение на удвоенной скорости. Взрослые осы на нормальной скорости.

Паразитоидные осы — это большая группа надсемейств перепончатокрылых , все из которых, за исключением древесных ос ( Orussoidea ), относятся к Apocrita с талией в виде осы . Как паразитоиды , они откладывают яйца на тела других членистоногих или в них, рано или поздно вызывая смерть этих хозяев . Различные виды специализируются на хозяевах из разных отрядов насекомых, чаще всего из отряда чешуекрылых , хотя некоторые выбирают жуков , мух или клопов ; паукообразные осы ( Pompilidae ) нападают исключительно на пауков .

Виды паразитоидных ос различаются по тому, на какой стадии жизни хозяина они нападают: яйца, личинки, куколки или взрослые особи. В основном они следуют одной из двух основных стратегий паразитизма : либо они эндопаразиты, развивающиеся внутри хозяина, и коинобионты, позволяя хозяину продолжать питаться, развиваться и линять; либо они эктопаразиты, развивающиеся вне хозяина, и идиобионты, немедленно парализующие хозяина. Некоторые эндопаразитарные осы надсемейства Ichneumonoidea имеют мутуалистические отношения с полиднавирусами , вирусами, подавляющими иммунную защиту хозяина. [1]

Паразитоидизм развился только один раз у перепончатокрылых, в пермский период , что привело к образованию единственной клады, называемой Euhymenoptera, [2], но паразитический образ жизни вторично терялся несколько раз, в том числе среди муравьев , пчел и ос-веспид . В результате отряд перепончатокрылых содержит множество семейств паразитоидов, смешанных с непаразитоидными группами. Паразитоидные осы включают несколько очень больших групп, по некоторым оценкам, Chalcidoidea насчитывают до 500 000 видов, Ichneumonidae — 100 000 видов, а Braconidae — до 50 000 видов. Насекомые-хозяева выработали ряд защит от паразитоидных ос, включая сокрытие, извивание и маскировочные маркировки.

Многие паразитоидные осы считаются полезными для человека, поскольку они естественным образом контролируют сельскохозяйственных вредителей. Некоторые из них применяются в коммерческих целях в биологической борьбе с вредителями , начиная с 1920-х годов с Encarsia formosa для борьбы с белокрылкой в ​​теплицах . Исторически паразитоидизм ос повлиял на мышление Чарльза Дарвина . [3]

Паразитоидизм

У паразитоидных ос обнаружены две стратегии: эктопаразиты обычно идиобионтны, эндопаразиты — койнобионтны.

Паразитоидные осы варьируются от самых маленьких видов насекомых до ос длиной около дюйма. Большинство самок имеют длинный, острый яйцеклад на конце брюшка, иногда без ядовитых желез, и почти никогда не преобразуется в жало . [4]

Паразитоиды могут быть классифицированы различными способами. Они могут жить внутри тела своего хозяина как эндопаразитоиды или питаться им снаружи как эктопаразитоиды: обе стратегии встречаются среди ос. Паразитоиды также могут быть разделены в соответствии с их воздействием на своих хозяев. Идиобионты предотвращают дальнейшее развитие хозяина после первоначального обездвиживания его, в то время как койнобионты позволяют хозяину продолжать свое развитие, пока они питаются им; и снова, оба типа наблюдаются у паразитоидных ос. Большинство эктопаразитоидных ос являются идиобионтами, так как хозяин может повредить или сместить внешнего паразитоида, если позволить ему двигаться или линять . Большинство эндопаразитоидных ос являются койнобионтами, что дает им преимущество хозяина, который продолжает расти и сохраняет способность избегать хищников. [4]

Паукообразная оса (Pompilidae) , идиобионт, несет парализованного ею паука-скакуна обратно в свое гнездо, где откладывает на него яйцо.

Хозяева

Многие паразитоидные осы используют личинок Lepidoptera в качестве хозяев, но некоторые группы паразитируют на разных стадиях жизни хозяина (яйцо, личинка или нимфа, куколка, взрослая особь) почти всех других отрядов насекомых, особенно Coleoptera , Diptera , Hemiptera и других Hymenoptera. Некоторые нападают на членистоногих, отличных от насекомых: например, Pompilidae специализируются на ловле пауков : это быстрая и опасная добыча, часто такая же большая, как и сама оса, но паучья оса быстрее, стремительно жаля свою добычу, чтобы обездвижить ее. Взрослые самки ос большинства видов откладывают яйца в тела или яйца своих хозяев. Реже паразитоидные осы могут использовать в качестве хозяев семена растений, такие как Torymus druparum . [5]

Некоторые также вводят смесь секреторных продуктов, которые парализуют хозяина или защищают яйцо от иммунной системы хозяина; к ним относятся полиднавирусы , белки яичников и яд. Если включен полиднавирус, он заражает ядра гемоцитов хозяина и другие клетки, вызывая симптомы, которые выгодны паразиту. [6] [7]

Размер хозяина важен для развития паразитоида, так как хозяин является его единственным источником пищи до тех пор, пока он не станет взрослой особью; мелкие хозяева часто производят более мелких паразитоидов. [8] Некоторые виды предпочитают откладывать женские яйца в более крупных хозяев, а мужские — в более мелких, так как репродуктивные возможности самцов менее ограничены меньшим размером тела взрослой особи. [9]

Бражник с коконами паразитической осы
Бражник с коконами паразитической осы

Некоторые паразитоидные осы помечают хозяина химическими сигналами, чтобы показать, что там отложено яйцо. Это может как удерживать конкурентов от откладывания яиц, так и сигнализировать себе, что в этом хозяине больше не нужно яиц, эффективно снижая вероятность того, что потомству придется конкурировать за еду, и увеличивая выживаемость потомства. [10] [11]

Жизненный цикл

Оса-гончар (Eumeninae) — идиобионт, строящий гнездо из глины; затем она снабжает его парализованными насекомыми, на которых откладывает яйца; затем она запечатывает гнездо и больше не заботится о своем потомстве.

На хозяине или внутри него из яйца паразитоида вылупляется личинка или две или более личинок ( полиэмбриония ). Яйца эндопаразитоида могут поглощать жидкости из тела хозяина и увеличиваться в размерах в несколько раз с момента их первой откладки до вылупления. Личинки первой стадии часто очень подвижны и могут иметь сильные мандибулы или другие структуры, чтобы конкурировать с другими личинками паразитоидов. Следующие стадии, как правило, больше похожи на личинок. Личинки паразитоидов имеют неполную пищеварительную систему без заднего отверстия. Это предотвращает загрязнение хозяев их отходами. Личинка питается тканями хозяина до тех пор, пока не будет готова к окукливанию; к тому времени хозяин, как правило, либо мертв, либо почти мертв. Меконий , или накопленные отходы личинки, выбрасываются, когда личинка переходит в предкуколку . [12] [13] В зависимости от вида паразитоид может затем прогрызть себе путь наружу из хозяина или остаться в более или менее пустой коже. В любом случае он обычно плетет кокон и окукливается. Будучи взрослыми, паразитоидные осы питаются в основном нектаром из цветов. Самки некоторых видов также пьют гемолимфу из хозяев, чтобы получить дополнительные питательные вещества для производства яиц. [14]

Мутуализм полиднавируса и осы : вирус защищает яйца и личинки койнобионтной осы от подавления иммунитета гемоцитами хозяина .

Мутуализм с полиднавирусом

Полиднавирусы — это уникальная группа вирусов насекомых, которые имеют мутуалистические отношения с некоторыми паразитическими осами. Полиднавирус реплицируется в яйцеводах взрослой самки паразитоидной осы. Оса получает выгоду от этих отношений , поскольку вирус обеспечивает защиту паразитическим личинкам внутри хозяина, (i) ослабляя иммунную систему хозяина и (ii) изменяя клетки хозяина, чтобы они были более полезными для паразита. Связь между этими вирусами и осой обязательна в том смысле, что все особи инфицированы вирусами; вирус был включен в геном осы и передается по наследству. [15] [16] [17]

Защиты хозяина

Паразитоидная оса ( Ichneumonidae ) направляет яйцеклад на личинку киноварной моли сразу после откладки яиц. Личинка энергично извивается, пытаясь избежать атаки.

Хозяева паразитоидов выработали несколько уровней защиты. Многие хозяева пытаются спрятаться от паразитоидов в недоступных местах обитания. Они также могут избавляться от своих экскрементов (отходов организма) и избегать растений, которые они жевали, поскольку и то, и другое может сигнализировать о своем присутствии паразитоидам, охотящимся за хозяевами. Яйцевая скорлупа и кутикула потенциальных хозяев утолщены, чтобы не дать паразитоиду проникнуть в них. Хозяева могут использовать поведенческое уклонение, когда они сталкиваются с самкой паразитоида, откладывающей яйца, например, падать с растения, на котором они находятся, скручиваться и бить, чтобы сбросить или убить самку, и даже срыгивать на осу, чтобы запутать ее. Извивание иногда может помочь, заставляя осу «пропустить» откладку яйца на хозяине и вместо этого разместить его поблизости. Извивание куколок может привести к тому, что оса потеряет хватку на гладкой твердой куколке или запутается в шелковых нитях. Некоторые гусеницы даже кусают самок ос, которые приближаются к ним. Некоторые насекомые выделяют ядовитые соединения, которые убивают или отгоняют паразитоида. Муравьи, которые находятся в симбиотических отношениях с гусеницами, тлями или щитовками, могут защитить их от нападения ос. [18] [19]

Паразитоидные осы уязвимы для гиперпаразитоидов. Некоторые паразитоидные осы изменяют поведение зараженного хозяина, заставляя его строить шелковую паутину вокруг куколок ос после того, как они появляются из его тела, чтобы защитить их от гиперпаразитоидов. [20]

Хозяева могут убивать эндопаразитоидов, прикрепляя гемоциты к яйцу или личинке в процессе, называемом инкапсуляцией. [21] У тлей присутствие определенного вида γ-3 Pseudomonadota делает тлю относительно невосприимчивой к их паразитоидным осам, убивая многие из яиц. Поскольку выживание паразитоида зависит от его способности уклоняться от иммунного ответа хозяина, некоторые паразитоидные осы разработали контрстратегию откладывания большего количества яиц в тлях, имеющих эндосимбионт, так что по крайней мере один из них может вылупиться и паразитировать на тле. [22] [23]

Некоторые гусеницы едят растения, которые токсичны как для них самих, так и для паразита, чтобы вылечиться. [24] Личинки Drosophila melanogaster также занимаются самолечением с помощью этанола для лечения паразитизма. [25] Самки D. melanogaster откладывают яйца в пищу, содержащую токсичные количества алкоголя, если обнаруживают поблизости паразитоидных ос. Алкоголь защищает их от ос, за счет замедления их собственного роста. [26]

Эволюция и таксономия

Эволюция

На основании генетического и ископаемого анализа паразитоидизм развился только один раз у перепончатокрылых, в пермский период , что привело к образованию единственной клады . Все паразитоидные осы произошли от этой линии. Узкоталиевые Apocrita появились в юрский период . [27] [28 ] [29] [30] Aculeata , включающая пчел, муравьев и паразитоидных паучьих ос, произошли от Apocrita; они содержат много семейств паразитоидов, за исключением Ichneumonoidea , Cynipoidea и Chalcidoidea . Hymenoptera, Apocrita и Aculeata — все это клады, но поскольку каждая из них содержит непаразитические виды, паразитоидные осы, ранее известные как Parasitica, не образуют кладу сами по себе. [30] [31] Общий предок, у которого развился паразитоидизм, жил примерно 247 миллионов лет назад и ранее считался эктопаразитоидной древесной осой, которая питалась личинками жуков-древоточцев. Виды, схожие по образу жизни и морфологии с этим предком, все еще существуют среди Ichneumonoidea. [32] [33] Однако недавний молекулярный и морфологический анализ предполагает, что этот предок был эндофагом, то есть он питался изнутри своего хозяина. [30] Значительная радиация видов у перепончатокрылых произошла вскоре после эволюции паразитоидии в отряде и, как полагают, была ее результатом. [31] [33] Эволюция осиной талии, сужения в брюшке Apocrita, способствовала быстрой диверсификации, поскольку она увеличила маневренность яйцеклада, органа на заднем сегменте брюшка, используемого для откладывания яиц. [34]

Филогенетическое дерево дает сжатый обзор позиций паразитоидных групп ( жирный шрифт ) среди групп ( курсив ), таких как Vespidae, которые вторично отказались от паразитоидной привычки. Приблизительное количество видов, предположительно входящих в эти группы, часто намного больше, чем число, описанное до сих пор, показано в скобках, а оценки для самых многочисленных также показаны жирным шрифтом , например "( 150,000 )". Не все виды в этих группах являются паразитоидными: например, некоторые Cynipoidea являются фитофагами .

Таксономия

Trissolcus (семейство Platygastridae) наяйцах Chinavia
Куколки мухи , убитые личинками паразитоидной осы (вероятно, Pteromalidae ). Каждая куколка имеет одно отверстие, через которое выползает одна взрослая оса, питающаяся личинкой мухи.

Паразитоидные осы являются парафилетическими, поскольку муравьи , пчелы и непаразитические осы, такие как Vespidae, не включены, и есть много членов в основном паразитоидных семейств, которые сами по себе не являются паразитическими. Перечислены семейства перепончатокрылых, большинство членов которых ведут паразитоидный образ жизни. [35]

Симфита :

Апокрита :

Взаимодействие с людьми

Биологическая борьба с вредителями

Encarsia formosa — эндопаразитическая оса -афелинида , выведенная в коммерческих целях для борьбы с белокрылкой в ​​теплицах.
Trioxys complanatus ( Aphidiinae ) откладывает яйца в пятнистую люцерновую тлю , коммерческого вредителя в Австралии. [а]

Паразитоидные осы считаются полезными, поскольку они естественным образом контролируют популяцию многих насекомых-вредителей . Они широко используются в коммерческих целях (наряду с другими паразитоидами, такими как тахины ) для биологической борьбы с вредителями , для которой наиболее важными группами являются ихневмониды , которые охотятся в основном на гусениц бабочек и моли ; бракониды , которые нападают на гусениц и широкий спектр других насекомых, включая тлю ; хальцидоидные осы , которые паразитируют на яйцах и личинках тли, белокрылки , гусениц капустницы и щитовок . [37]

Одним из первых паразитоидных ос, которые вошли в коммерческое использование, была Encarsia formosa , эндопаразитическая афелинида . Она использовалась для борьбы с белокрылкой в ​​теплицах с 1920-х годов. Использование этого насекомого практически сошло на нет, и к 1940-м годам его заменили химические пестициды . С 1970-х годов использование возродилось, причем возобновилось в Европе и России. [38] В некоторых странах, таких как Новая Зеландия, это основной биологический агент контроля, используемый для борьбы с белокрылкой в ​​теплицах , особенно на таких культурах, как томат , на котором хищникам особенно трудно обосноваться. [39]

В коммерческих целях существует два типа систем разведения: краткосрочная сезонная суточная производительность с высоким уровнем производства паразитоидов в день и долгосрочная круглогодичная низкая суточная производительность с диапазоном производства от 4 до 1000 миллионов самок паразитоидов в неделю для удовлетворения спроса на подходящих паразитоидов для различных культур. [40]

В культуре

Паразитоидные осы повлияли на мышление Чарльза Дарвина . [b] В письме 1860 года американскому натуралисту Асе Грею Дарвин писал: «Я не могу убедить себя, что благодетельный и всемогущий Бог намеренно создал паразитических ос с явным намерением, чтобы они питались живыми телами гусениц». [3] Палеонтолог Дональд Протеро отмечает, что религиозно настроенные люди викторианской эпохи , включая Дарвина, были в ужасе от этого примера явной жестокости в природе, особенно заметной у ихневмонид . [42]

Примечания

  1. ^ Trioxys complanatus был завезен в Австралию для борьбы с пятнистой люцерновой тлей. [36]
  2. ↑ Дарвин упоминает «паразитических» ос в «Происхождении видов» , глава 7, стр. 218. [41]

Ссылки

  1. ^ Эрниу, Элизабет А.; Юге, Элизабет; Тезе, Жюльен; Безье, Энни; Перике, Жорж; Дрезен, Жан-Мишель (19 сентября 2013 г.). «Когда осы-паразиты захватили вирусы: геномная и функциональная эволюция полиднавирусов». Фил. Пер. Р. Сок. Б.​ 368 (1626): 20130051. doi :10.1098/rstb.2013.0051. ПМЦ  3758193 . ПМИД  23938758.
  2. ^ Чжан, Ци; Копылов, Дмитрий С.; Расницын, Александр П.; Чжэн, Янь; Чжан, Хайчунь (ноябрь 2020 г.). Смит, Эндрю (ред.). «Burmorussidae, новое семейство паразитических ос (Insecta, Hymenoptera) из бирманского янтаря среднего мела». Статьи по палеонтологии . 6 (4): 593–603. doi :10.1002/spp2.1312. ISSN  2056-2802. S2CID  219039881.
  3. ^ ab "Письмо 2814 — Дарвин, CR, Грею, Асе, 22 мая [1860]" . Получено 2011-04-05 .
  4. ^ ab Gullan, PJ; Cranston, PS (2010). Насекомые: Очерк энтомологии (5-е изд.). Wiley. С. 362–370. ISBN 978-1-118-84615-5.
  5. ^ Cushman RA (1916). «Syntomaspis druparum, халцид из семян яблок». Журнал сельскохозяйственных исследований . 7 : 487–502.
  6. ^ Миллер, Лоис К.; Болл, Лоренс Эндрю (1998). Вирусы насекомых. Springer. ISBN 978-0-306-45881-1.
  7. ^ Стрэнд, Майкл Р.; Берк, Гейлен Р. (май 2015 г.). «Полиднавирусы: от открытия до современных идей». Вирусология . 479–480: 393–402. doi :10.1016/j.virol.2015.01.018. PMC 4424053. PMID 25670535  . 
  8. ^ Cohen, JE; Jonsson, T.; Muller, CB; Godfray, HCJ; Savage, VM (12 января 2005 г.). «Размеры тел хозяев и паразитоидов в индивидуальных отношениях питания». Труды Национальной академии наук . 102 (3): 684–689. Bibcode : 2005PNAS..102..684C. doi : 10.1073 /pnas.0408780102 . PMC 545575. PMID  15647346. Значок открытого доступа
  9. ^ Джонс, В. Томас (1982). «Соотношение полов и размер хозяина у паразитоидной осы». Поведенческая экология и социобиология . 10 (3): 207–210. doi :10.1007/bf00299686. JSTOR  4599484. S2CID  28101144.
  10. ^ Couchoux, Christelle; Seppä, Perttu; van Nouhuys, Saskya (2015). «Поведенческие и генетические подходы к оценке эффективности отпугивающей маркировки паразитоидной осой». Behaviour . 152 (9): 1257–1276. doi :10.1163/1568539X-00003277.
  11. ^ Нуфио, Сезар Р.; Папай, Дэниел Р. (2001). «Поведение маркировки хозяина у насекомых-фитофагов и паразитоидов». Энтомология экспериментальная и прикладная . 99 (3): 273–293. дои : 10.1046/j.1570-7458.2001.00827.x .Значок открытого доступа
  12. ^ Паладино, Леонела Зусель Карабахал; Папески, Альба Грасиела; Кладера, Хорхе Луис (январь 2010 г.). «Неполовозрелые стадии развития паразитоидной осы Diachasmimorpha longicaudata». Журнал науки о насекомых . 10 (1): 56. дои : 10.1673/031.010.5601. ПМК 3014816 . ПМИД  20569133. Значок открытого доступа
  13. ^ "Cotesia congregata - оса-паразитоид" . entnemdept.ufl.edu . Проверено 2 октября 2017 г.
  14. ^ Джервис, MA; Кидд, NA C (ноябрь 1986 г.). «Стратегии кормления хозяина у паразитоидов перепончатокрылых». Biological Reviews . 61 (4): 395–434. doi :10.1111/j.1469-185x.1986.tb00660.x. S2CID  84430254.
  15. ^ Флеминг, Дж. Г.; Саммерс, М. Д. (1991). «ДНК полиднавируса интегрирована в ДНК его хозяина-паразитоидной осы». PNAS . 88 (21): 9770–9774. Bibcode :1991PNAS...88.9770F. doi : 10.1073/pnas.88.21.9770 . PMC 52802 . PMID  1946402. 
  16. ^ Вебб, Брюс А. (1998). «Биология полиднавирусов, структура генома и эволюция». В Miller, LK; Ball, LA (ред.). Вирусы насекомых . Springer, Boston, MA. стр. 105–139. doi :10.1007/978-1-4615-5341-0_5. ISBN 9781461374374.
  17. ^ Руссинк, М. Дж. (2011). «Изменения в популяционной динамике мутуалистических и патогенных вирусов». Вирусы . 3 (12): 12–19. doi : 10.3390/v3010012 . PMC 3187592. PMID  21994724 . Значок открытого доступа
  18. ^ Strand, MR; Pech, LL (1995). «Иммунологическая основа совместимости в отношениях паразитоид-хозяин». Annual Review of Entomology . 40 : 31–56. doi :10.1146/annurev.en.40.010195.000335. PMID  7810989.
  19. ^ Гросс, П. (1993). «Поведенческая и морфологическая защита насекомых от паразитоидов». Annual Review of Entomology . 38 : 251–273. doi :10.1146/annurev.en.38.010193.001343.
  20. ^ Танака, С.; Охсаки, Н. (2006). «Поведенческая манипуляция гусениц-хозяев первичной паразитоидной осой Cotesia glomerata (L.) для создания защитных сетей против гиперпаразитизма». Ecological Research . 21 (4): 570. doi :10.1007/s11284-006-0153-2. S2CID  23457678.
  21. ^ Пеннаккио, Франческо; Качча, Сильвия; Диджилио, Мария Кристина (декабрь 2014 г.). «Регулирование хозяина и пищевая эксплуатация паразитическими осами». Current Opinion in Insect Science . 6 : 74–79. doi :10.1016/j.cois.2014.09.018. ISSN  2214-5745. PMID  32846685.
  22. ^ Оливер, К. М.; Рассел, Дж. А.; Моран, Н. А.; Хантер, М. С. (2003). «Факультативные бактериальные симбионты тлей придают устойчивость паразитическим осам». Труды Национальной академии наук . 100 (4): 1803–7. Bibcode : 2003PNAS..100.1803O. doi : 10.1073/pnas.0335320100 . PMC 149914. PMID  12563031. 
  23. ^ Оливер, К. М.; Ноге, К.; Хуан, Э. М.; Кампос, Дж. М.; Бесерра, Дж. Х.; Хантер, М. С. (2012). «Реакции паразитических ос на защиту тлей, основанную на симбионтах». BMC Biology . 10 : 11. doi : 10.1186/1741-7007-10-11 . PMC 3312838. PMID  22364271 . 
  24. ^ Сингер, М.С.; Мейс, К.С.; Бернайс, EA (2009). Мэй, Робин Чарльз (ред.). «Самолечение как адаптивная пластичность: повышенное потребление растительных токсинов паразитированными гусеницами». PLOS ONE . 4 (3): e4796. Bibcode : 2009PLoSO...4.4796S. doi : 10.1371/journal.pone.0004796 . PMC 2652102. PMID  19274098 . 
  25. ^ Милан, Н. Ф.; Качсох, Б. З.; Шленке, ТА (2012). «Употребление алкоголя как самолечение против паразитов, передающихся через кровь, у плодовой мухи». Current Biology . 22 (6): 488–493. doi :10.1016/j.cub.2012.01.045. PMC 3311762. PMID  22342747 . 
  26. ^ Kacsoh, BZ; Lynch, ZR; Mortimer, NT; Schlenke, TA (2013). «Фруктовые мухи лечат потомство, увидев паразитов». Science . 339 (6122): 947–50. Bibcode :2013Sci...339..947K. doi :10.1126/science.1229625. PMC 3760715 . PMID  23430653. 
  27. ^ Branstetter, Michael G.; Danforth, Bryan N.; Pitts, James P.; Faircloth, Brant C.; Ward, Philip S.; Buffington, Matthew L.; Gates, Michael W.; Kula, Robert R.; Brady, Sean G. (2017). «Филогеномные идеи эволюции жалящих ос и происхождения муравьев и пчел». Current Biology . 27 (7): 1019–1025. doi : 10.1016/j.cub.2017.03.027 . PMID  28376325.Значок открытого доступа
  28. ^ Шульмейстер, С. (2003). «Одновременный анализ базальных перепончатокрылых (Insecta), введение в анализ чувствительности с надежным выбором». Биологический журнал Линнеевского общества . 79 (2): 245–275. doi : 10.1046/j.1095-8312.2003.00233.x .Значок открытого доступа
  29. ^ Schulmeister, S. "Symphyta". Архивировано из оригинала 21 июня 2010 года . Получено 28 ноября 2016 года .
  30. ^ abc Peters, Ralph S.; Krogmann, Lars; Mayer, Christoph; Donath, Alexander; Gunkel, Simon; Meusemann, Karen; Kozlov, Alexey; Podsiadlowski, Lars; Petersen, Malte (2017). "Evolutionary History of the Hymenoptera". Current Biology . 27 (7): 1013–1018. Bibcode :2017CBio...27.1013P. doi : 10.1016/j.cub.2017.01.027 . hdl : 2434/801122 . PMID  28343967.
  31. ^ аб Герати, Джон; Ронквист, Фредрик; Карпентер, Джеймс М.; Хоукс, Дэвид; Шульмейстер, Сюзанна; Даулинг, Эшли П.; Мюррей, Дебра; Манро, Джеймс; Уилер, Уорд К. (2011). «Эволюция мегарадиации перепончатокрылых» (PDF) . Молекулярная филогенетика и эволюция . 60 (1): 73–88. doi :10.1016/j.ympev.2011.04.003. ПМИД  21540117.
  32. ^ Пеннаккио, Франческо; Стрэнд, Майкл Р. (январь 2006 г.). «Эволюция стратегий развития у паразитических перепончатокрылых». Annual Review of Entomology . 51 (1): 233–258. doi :10.1146/annurev.ento.51.110104.151029. PMID  16332211.
  33. ^ ab Whitfield, James B. (2003). "Филогенетические взгляды на эволюцию паразитизма у перепончатокрылых". Advances in Parasitology . 54 : 69–100. doi :10.1016/S0065-308X(03)54002-7. ISBN 978-0-12-031754-7. PMID  14711084.
  34. ^ Питерс, Ральф С.; Крогманн, Ларс; Майер, Кристоф; Донат, Александр; Гункель, Саймон; Мейсеманн, Карен; Козлов, Алексей; Подсядловский, Ларс; Петерсен, Мальта (апрель 2017 г.). «Эволюционная история перепончатокрылых». Современная биология . 27 (7): 1013–1018. Бибкод : 2017CBio...27.1013P. дои : 10.1016/j.cub.2017.01.027 . hdl : 2434/801122 . ISSN  0960-9822. ПМИД  28343967.
  35. ^ Гуле, Анри; Хубер, Джон Т., ред. (1993). Перепончатокрылые мира: руководство по идентификации семейств . Центр исследований земельных и биологических ресурсов. ISBN 978-0660149332. OCLC  28024976.
  36. ^ Уилсон, CG; Суинсер, Делавэр; Уолден, К.Дж. (1982). «Интродукция Trioxys Complanatus Quilis (Hymenoptera: Aphidiidae), внутреннего паразита пятнистой люцерновой тли, в Южную Австралию». Австралийский журнал энтомологии . 21 (1): 13–27. doi :10.1111/j.1440-6055.1982.tb01758.x. S2CID  84996305.
  37. ^ "Паразитоидные осы (Hymenoptera)". Университет Мэриленда. Архивировано из оригинала 27 августа 2016 года . Получено 6 июня 2016 года .
  38. ^ Hoddle, MS; Van Driesche, RG; Sanderson, JP (1998). «Биология и использование паразитоида белокрылки Encarsia Formosa». Annual Review of Entomology . 43 (1): 645–669. doi :10.1146/annurev.ento.43.1.645. PMID  15012401.
  39. ^ "Enforce for Greenhouse Whitefly Control". Новая Зеландия: Bioforce Limited . Получено 26 января 2024 г.
  40. ^ Смит, СМ (1996). «Биологический контроль с помощью трихограммы: достижения, успехи и потенциал их использования». Annual Review of Entomology . 41 : 375–406. doi :10.1146/annurev.en.41.010196.002111. PMID  15012334.
  41. ↑ О происхождении видов , Глава 7, стр. 218.
  42. ^ Протеро, Дональд Р. (2017). Эволюция: что говорят ископаемые и почему это важно. Columbia University Press. С. 84–86. ISBN 978-0-231-54316-3.