stringtranslate.com

Сверхчувствительная реакция

Сверхчувствительная реакция ( ГР ) – механизм, используемый растениями для предотвращения распространения инфекции микробными возбудителями . HR характеризуется быстрой гибелью клеток в локальной области, окружающей инфекцию , и служит для ограничения роста и распространения патогенов на другие части растения . Он аналогичен врожденной иммунной системе, обнаруженной у животных , и обычно предшествует более медленному системному ответу (всего растения), который в конечном итоге приводит к системной приобретенной резистентности (SAR). [1] HR наблюдается у подавляющего большинства видов растений и индуцируется широким спектром растительных патогенов , таких как оомицеты , вирусы , грибы и даже насекомые . [2]

Поражения, вызванные реакцией гиперчувствительности растений

HR обычно рассматривается как эффективная стратегия защиты против биотрофных патогенов растений , которым необходимы живые ткани для получения питательных веществ . В случае некротрофных патогенов HR может быть даже полезен для патогена , поскольку для получения питательных веществ им требуются мертвые растительные клетки . Ситуация усложняется при рассмотрении таких возбудителей , как Phytophthora infestans , которые на начальных стадиях заражения действуют как биотрофы, но в дальнейшем переходят к некротрофному образу жизни. Предполагается, что в этом случае HR может быть полезен на ранних стадиях инфекции , но не на более поздних стадиях. [3]

Генетика

Первое представление о том, как возникает реакция гиперчувствительности, пришло из модели Гарольда Генри Флора « ген за геном» . Он постулировал, что каждому гену устойчивости (R), кодируемому растением , соответствует ген авирулентности (Avr), кодируемый микробом . Растение устойчиво к патогену , если при взаимодействии растения с патогеном присутствуют оба гена Avr и R. [4] Гены , участвующие во взаимодействии растений и патогенов, имеют тенденцию развиваться очень быстрыми темпами . [5]

Механизм активации растительного белка NLR после инвазии патогена

Очень часто устойчивость, опосредованная R-генами, обусловлена ​​тем, что они индуцируют HR, что приводит к апоптозу . Большинство R-генов растений кодируют белки NOD-подобных рецепторов (NLR) . [6] Архитектура домена белка NLR состоит из домена NB-ARC, который представляет собой нуклеотидсвязывающий домен , ответственный за конформационные изменения, связанные с активацией белка NLR . В неактивной форме домен NB-ARC связан с аденозиндифосфатом (ADP). Когда обнаруживается патоген , АДФ заменяется на аденозинтрифосфат (АТФ), и это вызывает конформационные изменения в белке NLR , что приводит к HR. На N-конце NLR имеет либо домен рецептора Toll-интерлейкина (TIR) ​​(также обнаруженный в толл-подобных рецепторах млекопитающих ), либо мотив спиральной спирали (CC). Оба домена TIR и CC участвуют в гибели клеток во время HR. С-конец NLR состоит из мотива богатого лейцином повтора (LRR), который участвует в распознавании факторов вирулентности патогена . [7]

Механизм

HR запускается растением, когда оно распознает патоген . Идентификация патогена обычно происходит, когда продукт гена вирулентности , секретируемый патогеном , связывается или опосредованно взаимодействует с продуктом гена R растения . Гены R высоко полиморфны , и многие растения производят несколько различных типов продуктов гена R , что позволяет им распознавать продукты вирулентности, продуцируемые многими различными патогенами . [8]

На первой фазе HR активация R-генов запускает поток ионов , включающий отток гидроксида и калия наружу из клеток и приток ионов кальция и водорода в клетки. [9]

На второй фазе клетки, участвующие в HR, генерируют окислительный взрыв , производя активные формы кислорода (АФК), супероксидные анионы , перекись водорода , гидроксильные радикалы и закись азота . Эти соединения влияют на функцию клеточных мембран , частично вызывая перекисное окисление липидов и вызывая повреждение липидов. [9]

Изменение ионных компонентов в клетке и распад клеточных компонентов в присутствии АФК приводят к гибели пораженных клеток, а также к образованию локальных повреждений . Активные формы кислорода также вызывают отложение лигнина и каллозы , а также перекрестное сшивание предварительно сформированных богатых гидроксипролином гликопротеинов , таких как P33, с матриксом стенки через тирозин в мотиве PPPPY. [9] Эти соединения служат для укрепления стенок клеток, окружающих инфекцию , создавая барьер и препятствуя распространению инфекции . [10] Активация HR также приводит к нарушению цитоскелета, функции митохондрий и метаболическим изменениям, которые могут быть причастны к гибели клеток. [11] [12] [13]

Прямая и непрямая активация

HR можно активировать двумя основными способами: напрямую и косвенно. Прямое связывание факторов вирулентности с NLR может привести к активации HR. Однако, похоже, это довольно редкое явление. Чаще всего факторы вирулентности нацелены на определенные клеточные белки , которые они модифицируют, и эта модификация затем воспринимается NLR. Косвенное распознавание, по-видимому, более распространено, поскольку несколько факторов вирулентности могут модифицировать один и тот же клеточный белок с одинаковыми модификациями, что позволяет одному рецептору распознавать несколько факторов вирулентности . [14] Иногда белковые домены , на которые воздействуют факторы вирулентности, интегрируются в NLR. Примером этого может служить устойчивость растений к патогену рисового взрыва , где RGA5 NLR имеет домен, связанный с тяжелыми металлами (HMA) , интегрированный в его структуру, на который нацелено множество эффекторных белков . [15]

Пример непрямого узнавания: AvrPphB — эффекторный белок III типа, секретируемый Pseudomonas syringae . Это протеаза , которая расщепляет клеточную киназу PBS1. Модифицированная киназа распознается RPS5 NLR. [16]

Резистосома

Недавние структурные исследования белков CC-NLR показали, что после обнаружения факторов вирулентности NLR собираются в пентамерную структуру, известную как резистосома. Резистосома, по-видимому, имеет высокое сродство к клеточной мембране . Когда резистосома собрана, из N-конца каждого NLR торчит спираль , и это создает пору в мембране, которая позволяет происходить утечке ионов и, таким образом, клетка умирает . Однако этот механизм можно предположить только на основании структуры, и в настоящее время нет механистических исследований, подтверждающих это. До сих пор неизвестно, как активируются белки TIR-NLR. Недавние исследования показывают, что им требуются белки CC-NLR , расположенные ниже них, которые затем активируются для формирования резистосом и индуцирования HR. [17]

NLR-пары и сети

Известно, что NLR могут функционировать индивидуально, но бывают случаи, когда белки NLR работают парами. Пара состоит из сенсора NLR и вспомогательного NLR. Сенсор NLR отвечает за распознавание эффекторного белка, секретируемого патогеном , и активацию хелперного NLR, который затем осуществляет гибель клеток . Гены как сенсорного, так и соответствующего хелперного NLR обычно спарены в геноме , и их экспрессия может контролироваться одним и тем же промотором . Это позволяет разделять функциональную пару, а не отдельные компоненты, во время деления клетки , а также гарантирует, что в клетке образуются равные количества обоих NLR. [18]

Пары рецепторов действуют посредством двух основных механизмов: негативной регуляции или сотрудничества.

В сценарии негативной регуляции сенсорный NLR отвечает за негативную регуляцию хелперного NLR и предотвращение гибели клеток в нормальных условиях. Однако когда эффекторный белок вводится и распознается сенсором NLR, негативная регуляция хелперного NLR снимается и индуцируется HR. [19]

В механизмах сотрудничества, когда сенсорный NLR распознает эффекторный белок, он передает сигнал хелперному NLR, тем самым активируя его. [20]

Недавно было обнаружено, что растительные NLR не только действуют как одиночки или пары, но и могут действовать в сетях. В этих сетях обычно имеется множество сенсорных NLR, соединенных с относительно небольшим количеством вспомогательных NLR. [20]

NLR Singleton, пара и сеть

Одним из примеров белков , участвующих в сетях NLR, являются белки, принадлежащие к суперкладу NRC. Похоже, что сети развились из события дупликации генетически связанной пары NLR в несвязанный локус, который позволил новой паре развиваться, чтобы реагировать на новый патоген . Это разделение, по-видимому, обеспечивает пластичность системы, поскольку позволяет сенсорным NLRs развиваться быстрее в ответ на быструю эволюцию эффекторов патогена , тогда как хелперный NLR может развиваться гораздо медленнее, чтобы поддерживать свою способность индуцировать HR. Однако, по-видимому, в ходе эволюции также развились новые вспомогательные NLR, предположительно, потому что некоторым сенсорным NLR необходимы определенные вспомогательные NLR для оптимального функционирования. [20]

Биоинформатический анализ растительных NLR показал, что на N-конце хелперных NLR, но не сенсорных NLR, имеется консервативный мотив MADA . Около 20% всех CC-NLR имеют мотив MADA, что подразумевает важность этого мотива для реализации HR. [21]

Регулирование

Случайная активация HR через белки NLR может вызвать обширное разрушение растительной ткани , поэтому NLR сохраняются в неактивной форме за счет жесткой негативной регуляции как на транскрипционном , так и на посттрансляционном уровнях. В нормальных условиях мРНК NLR транскрибируются на очень низком уровне, что приводит к низкому уровню белка в клетке. NLR также требуют значительного количества белков-шаперонов для своего сворачивания. Неправильно свернутые белки немедленно убиквитинируются и разрушаются протеасомой . [22] Было замечено, что во многих случаях, если белки-шапероны, участвующие в биосинтезе NLR, нокаутированы , HR отменяется, а уровни NLR значительно снижаются. [23]

Доменная структура типичного растительного NLR

Внутримолекулярные взаимодействия также важны для регуляции HR. Белки NLR нелинейны: домен NB-ARC расположен между доменами LRR и TIR / CC . В нормальных условиях в цитоплазме присутствует намного больше АТФ , чем АДФ , и такое расположение белков NLR предотвращает спонтанный обмен АДФ на АТФ и, таким образом, активацию HR. Только когда обнаруживается фактор вирулентности , АДФ заменяется на АТФ . [14]

Мутации в некоторых компонентах защитного механизма растений приводят к активации HR без присутствия эффекторных белков патогена . Некоторые из этих мутаций наблюдаются в генах NLR и приводят к тому, что эти белки NLR становятся аутоактивными из-за нарушения внутримолекулярных регуляторных механизмов. Другие мутации, вызывающие спонтанную HR, присутствуют в белках , участвующих в выработке АФК во время инвазии патогена . [3]

HR также является термочувствительным процессом, и было замечено, что во многих случаях взаимодействия растений и патогенов не вызывают HR при температурах выше 30 °C, что впоследствии приводит к повышению восприимчивости к патогену . [24] Механизмы влияния температуры на устойчивость растений к патогенам детально не изучены, однако исследования показывают, что уровни белка NLR могут иметь важное значение в этой регуляции. [25] Также предполагается, что при более высоких температурах белки NLR с меньшей вероятностью образуют олигомерные комплексы , тем самым ингибируя их способность индуцировать HR. [26]

Также было показано, что ЧСС зависит от условий освещения, что может быть связано с активностью хлоропластов и, главным образом, их способностью генерировать АФК . [27]

Медиаторы

Было показано, что несколько ферментов участвуют в генерации АФК . Например , медьаминооксидаза катализирует окислительное дезаминирование полиаминов , особенно путресцина , и высвобождает медиаторы АФК перекись водорода и аммиак . [28] Другие ферменты, которые, как полагают, играют роль в производстве АФК , включают ксантиноксидазу , НАДФН-оксидазу , оксалатоксидазу , пероксидазы и флавинсодержащие аминоксидазы. [9]

В некоторых случаях клетки, окружающие очаг поражения, синтезируют противомикробные соединения, включая фенольные соединения , фитоалексины и белки , связанные с патогенезом (PR) , включая β-глюканазы и хитиназы . Эти соединения могут действовать, прокалывая стенки бактериальных клеток ; или путем задержки созревания, нарушения метаболизма или предотвращения размножения рассматриваемого патогена .

Исследования показали, что фактический способ и последовательность демонтажа клеточных компонентов растений зависит от каждого отдельного взаимодействия растения и патогена, но все HR, по-видимому, требуют участия цистеиновых протеаз . Индукция гибели клеток и уничтожение патогенов также требует активного синтеза белка , интактного актинового цитоскелета и присутствия салициловой кислоты . [8]

Уклонение от патогена

Патогены разработали несколько стратегий подавления защитных реакций растений . Процессы-хозяева, на которые обычно нацелены бактерии, включают; изменения в запрограммированных путях гибели клеток, ингибирование защиты клеточной стенки и изменение передачи сигналов растительных гормонов и экспрессии защитных генов . [29]

Системный иммунитет

Показано, что локальное инициирование HR в ответ на определенные некротрофные патогены позволяет растениям развивать системный иммунитет против патогена . [30] Ученые пытались использовать способность HR вызывать системную устойчивость растений, чтобы создать трансгенные растения , устойчивые к определенным патогенам . Патоген-индуцируемые промоторы были связаны с аутоактивными генами NLR , чтобы индуцировать реакцию HR только тогда, когда патоген присутствует, но не в любое другое время. Однако этот подход по большей части оказался неосуществимым, поскольку модификация также приводит к существенному снижению урожайности растений . [3]

Реакция сверхчувствительности как движущая сила видообразования растений

У Arabidopsis было замечено , что иногда при скрещивании двух разных линий растений в потомстве проявляются признаки гибридного некроза . Это связано с тем, что родительские растения содержат несовместимые NLR, которые при совместной экспрессии в одной клетке индуцируют спонтанную HR. [31]

Это наблюдение породило гипотезу о том, что фитопатогены могут приводить к видообразованию растений — если в популяциях растений одного и того же вида развиваются несовместимые NLR в ответ на разные эффекторы патогена , это может привести к гибридному некрозу потомства F1 , что существенно снижает приспособленность потомство и гены передаются последующим поколениям . [32]

Сравнение с врожденным иммунитетом животных

И у растений , и у животных есть белки NLR , которые, судя по всему, выполняют одну и ту же биологическую функцию – вызывать гибель клеток . N-концы NLR растений и животных различаются, но кажется, что оба имеют домены LRR на C-конце. [33]

Большая разница между NLR животных и растений заключается в том, что они признают. NLR животных в основном распознают молекулярные паттерны, связанные с патогенами (PAMP), тогда как NLR растений в основном распознают эффекторные белки патогенов . Это имеет смысл, поскольку NLR присутствуют внутри клетки , а у растений редко имеются внутриклеточные патогены , за исключением вирусов , а вирусы не имеют PAMP , поскольку они быстро развиваются. С другой стороны, у животных имеются внутриклеточные патогены . [34]

Подавляющее большинство линий растений, за исключением некоторых водорослей , таких как Chlamydomonas , имеют NLR. NLRs также присутствуют у многих видов животных , однако их нет, например, у Drosophila melanogaster и Arthropods . [33]

При распознавании PAMPs NLRs у животных NLRs олигомеризуются с образованием структуры, известной как инфламмасома , которая активирует пироптоз . Структурные исследования растений показали, что NLR также олигомеризуются с образованием структуры , называемой резистосомой, что также приводит к гибели клеток . Похоже, что и у растений , и у животных образование резистосомы или инфламмасомы соответственно приводит к гибели клеток за счет образования пор в мембране . Из белковых структур можно сделать вывод , что у растений за образование пор в мембране отвечают сами NLR , тогда как в случае инфламмасомы порообразующая активность возникает за счет газдермина D , который расщепляется каспазами в результате олигомеризации НЛР. [35] [36] Растительные клетки не имеют каспаз . [37]

Смотрите также

Рекомендации

  1. ^ Фриман С (2003). «Глава 37: Системы защиты растений». Биологическая наука. Прентис Холл. Архивировано из оригинала 1 декабря 2012 г. Проверено 12 января 2007 г.
  2. ^ Хаммонд-Козак К.Е., Паркер Дж.Э. (апрель 2003 г.). «Расшифровка связи растений и патогенов: новые перспективы селекции молекулярной устойчивости». Современное мнение в области биотехнологии . 14 (2): 177–93. дои : 10.1016/S0958-1669(03)00035-1. ПМИД  12732319.
  3. ^ abc Балинт-Курти П (август 2019 г.). «Сверхчувствительная реакция растений: концепции, контроль и последствия». Молекулярная патология растений . 20 (8): 1163–1178. дои : 10.1111/mpp.12821 . ПМК 6640183 . ПМИД  31305008. 
  4. ^ Флор HH (сентябрь 1971 г.). «Текущее состояние концепции ген-за-ген». Ежегодный обзор фитопатологии . 9 (1): 275–296. doi : 10.1146/annurev.py.09.090171.001423. ISSN  0066-4286.
  5. ^ Тиффин П., Мёллер Д.А. (декабрь 2006 г.). «Молекулярная эволюция генов иммунной системы растений». Тенденции в генетике . 22 (12): 662–70. дои : 10.1016/j.tig.2006.09.011. ПМИД  17011664.
  6. ^ Бэггс Э., Дагдас Г., Красилева К.В. (август 2017 г.). «Разнообразие NLR, помощники и интегрированные домены: понимание идентификатора NLR». Современное мнение в области биологии растений . 38 : 59–67. дои : 10.1016/j.pbi.2017.04.012 . ПМИД  28494248.
  7. ^ Таккен, Флорида, Альбрехт М, Тамелинг, Висконсин (август 2006 г.). «Белки устойчивости: молекулярные переключатели защиты растений». Современное мнение в области биологии растений . 9 (4): 383–90. дои :10.1016/j.pbi.2006.05.009. ПМИД  16713729.
  8. ^ ab Heath MC (октябрь 2000 г.). «Смерть, связанная с гиперчувствительной реакцией». Молекулярная биология растений . 44 (3): 321–34. дои : 10.1023/А: 1026592509060. PMID  11199391. S2CID  22107876.
  9. ^ abcd Мэтьюз Б. «Сверхчувствительный ответ». Служба сельскохозяйственных исследований: Институт растениеводства . Министерство сельского хозяйства США. Архивировано из оригинала 22 февраля 2007 г. Проверено 12 января 2007 г.
  10. ^ Понтье Д., Балаге С., Роби Д. (сентябрь 1998 г.). «Сверхчувствительная реакция. Запрограммированная смерть клеток, связанная с устойчивостью растений». Comptes Rendus de l'Académie des Sciences, Série III . 321 (9): 721–34. Бибкод : 1998CRASG.321..721P. дои : 10.1016/s0764-4469(98)80013-9. ПМИД  9809204.
  11. ^ Кобаяши I, Кобаяши Ю, Хардхэм, Арканзас (декабрь 1994 г.). «Динамическая реорганизация микротрубочек и микрофиламентов в клетках льна во время резистентного ответа на инфекцию ржавчины льна». Планта . 195 (2). дои : 10.1007/BF00199684. S2CID  36902627.
  12. ^ Се Z, Чен Z (февраль 2000 г.). «Вызванная гарпином гибель сверхчувствительных клеток связана с изменением митохондриальных функций в клетках табака». Молекулярные растительно-микробные взаимодействия . 13 (2): 183–90. дои :10.1094/MPMI.2000.13.2.183. ПМИД  10659708.
  13. ^ Натон Б., Халброк К., Шмельцер Э. (сентябрь 1996 г.). «Корреляция быстрой гибели клеток с метаболическими изменениями в инфицированных грибком культивируемых клетках петрушки». Физиология растений . 112 (1): 433–444. дои : 10.1104/стр.112.1.433 . ПМК 157965 . ПМИД  12226400. 
  14. ^ аб Бонарди В., Дангл Дж.Л. (2012). «Насколько сложны внутриклеточные сигнальные комплексы иммунных рецепторов?». Границы в науке о растениях . 3 : 237. doi : 10.3389/fpls.2012.00237 . ПМЦ 3478704 . ПМИД  23109935. 
  15. ^ Ортис Д., де Гильен К., Чезари С., Чалвон В., Грейси Дж., Падилья А., Крой Т. (январь 2017 г.). «Эффектор Magnaportthe oryzae AVR-Pia с помощью ложного домена иммунного рецептора NLR риса RGA5». Растительная клетка . 29 (1): 156–168. дои : 10.1105/tpc.16.00435 . ПМК 5304345 . ПМИД  28087830. 
  16. ^ Шао Ф., Гольштейн С., Аде Дж., Стаутемейер М., Диксон Дж.Э., Иннес Р.В. (август 2003 г.). «Расщепление Arabidopsis PBS1 бактериальным эффектором III типа». Наука . 301 (5637): 1230–3. Бибкод : 2003Sci...301.1230S. дои : 10.1126/science.1085671. PMID  12947197. S2CID  6418384.
  17. ^ Адачи Х, Камун С, Макбул А (май 2019 г.). «Выключатель смерти», активируемый резистосомами.". Природные растения . 5 (5): 457–458. doi : 10.1038/s41477-019-0425-9. PMID  31036914. S2CID  139104570.
  18. ^ ван Верш С, Ли X (август 2019 г.). «Сильнее, когда вместе: кластеризация генов устойчивости растений к болезням NLR». Тенденции в науке о растениях . 24 (8): 688–699. doi :10.1016/j.tplants.2019.05.005. PMID  31266697. S2CID  195787161.
  19. ^ Сезари С., Канзаки Х., Фудзивара Т., Берну М., Чалвон В., Кавано Ю. и др. (сентябрь 2014 г.). «Белки NB-LRR RGA4 и RGA5 взаимодействуют функционально и физически, придавая устойчивость к болезням». Журнал ЭМБО . 33 (17): 1941–59. дои : 10.15252/embj.201487923. ПМК 4195788 . ПМИД  25024433. 
  20. ^ abc Ву CH, Абд-эль-Халим А, Бозкурт Т.О., Белхадж К., Тераучи Р., Воссен Дж.Х., Камун С. (июль 2017 г.). «Сеть NLR обеспечивает иммунитет к различным патогенам растений». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 114 (30): 8113–8118. Бибкод : 2017PNAS..114.8113W. дои : 10.1073/pnas.1702041114 . ПМЦ 5544293 . ПМИД  28698366. 
  21. ^ Адачи Х, Контрерас М.П., ​​Харант А., Ву Ч., Деревнина Л., Сакаи Т. и др. (ноябрь 2019 г.). «N-концевой мотив иммунных рецепторов NLR функционально консервативен у отдаленно родственных видов растений». электронная жизнь . 8 . дои : 10.7554/eLife.49956 . ПМК 6944444 . ПМИД  31774397. 
  22. ^ Лай Ю, Юлгем Т (май 2018 г.). «Контроль экспрессии генов NLR растений на уровне транскрипта». Молекулярная патология растений . 19 (5): 1267–1281. дои : 10.1111/mpp.12607 . ПМК 6638128 . ПМИД  28834153. 
  23. ^ Азеведо С., Бецуяку С., Пирт Дж., Такахаши А., Ноэль Л., Саданандом А. и др. (май 2006 г.). «Роль SGT1 в накоплении белка устойчивости в иммунитете растений». Журнал ЭМБО . 25 (9): 2007–16. дои : 10.1038/sj.emboj.7601084. ПМК 1456927 . ПМИД  16619029. 
  24. ^ Уизем С., Маккормик С., Бейкер Б. (август 1996 г.). «Ген N табака придает трансгенным томатам устойчивость к вирусу табачной мозаики». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 93 (16): 8776–81. Бибкод : 1996PNAS...93.8776W. дои : 10.1073/pnas.93.16.8776 . ПМК 38750 . ПМИД  8710948. 
  25. ^ Биери С., Мауч С., Шен К.Х., Пирт Дж., Девото А., Касайс С. и др. (декабрь 2004 г.). «RAR1 положительно контролирует устойчивые уровни белков устойчивости ячменя к MLA и обеспечивает достаточное накопление MLA6 для эффективной устойчивости». Растительная клетка . 16 (12): 3480–95. дои : 10.1105/tpc.104.026682 . ПМК 535887 . ПМИД  15548741. 
  26. ^ Джонс Дж.Д., Вэнс Р.Э., Дангл Дж.Л. (декабрь 2016 г.). «Устройства внутриклеточного наблюдения за врожденным иммунитетом у растений и животных». Наука . 354 (6316): ааф6395. doi : 10.1126/science.aaf6395 . ПМИД  27934708.
  27. ^ Лю Ю, Рен Д., Пайк С., Палларди С., Гассманн В., Чжан С. (сентябрь 2007 г.). «Активные формы кислорода, генерируемые хлоропластами, участвуют в гиперчувствительной реакции, подобной гибели клеток, опосредованной митоген-активируемым протеинкиназным каскадом». Заводской журнал . 51 (6): 941–54. дои : 10.1111/j.1365-313X.2007.03191.x . ПМИД  17651371.
  28. ^ Коянаги Т., Мацумура К., Курода С., Танидзава К. (апрель 2000 г.). «Молекулярное клонирование и гетерологичная экспрессия медноаминооксидазы проростков гороха». Бионауки, биотехнологии и биохимия . 64 (4): 717–22. дои : 10.1271/bbb.64.717 . ПМИД  10830482.
  29. ^ Абрамович Р.Б., Мартин ГБ (август 2004 г.). «Стратегии, используемые бактериальными патогенами для подавления защиты растений». Современное мнение в области биологии растений . 7 (4): 356–64. doi :10.1016/j.pbi.2004.05.002. ПМИД  15231256.
  30. ^ Грант М., Лэмб С. (август 2006 г.). «Системный иммунитет». Современное мнение в области биологии растений . 9 (4): 414–20. дои : 10.1016/j.pbi.2006.05.013. ПМИД  16753329.
  31. ^ Тран Д.Т., Чунг Э.Х., Хабринг-Мюллер А., Демар М., Шваб Р., Дангл Дж.Л. и др. (апрель 2017 г.). «Активация растительного комплекса NLR посредством гетеромерной ассоциации с вариантом другого NLR с аутоиммунным риском». Современная биология . 27 (8): 1148–1160. дои : 10.1016/j.cub.2017.03.018 . ПМК 5405217 . ПМИД  28416116. 
  32. ^ Фаднис Н., Малик Х.С. (декабрь 2014 г.). «Видообразования посредством аутоиммунитета: опасная смесь». Клетка . 159 (6): 1247–9. дои : 10.1016/j.cell.2014.11.028 . ПМИД  25480288.
  33. ^ аб Маэкава Т., Куфер Т.А., Шульце-Леферт П. (август 2011 г.). «Функции NLR в иммунных системах растений и животных: так далеко и в то же время так близко». Природная иммунология . 12 (9): 817–26. дои : 10.1038/ni.2083. PMID  21852785. S2CID  205364432.
  34. ^ Бердетт Х., Кобе Б., Андерсон Пенсильвания (июль 2019 г.). «NLR животных продолжают определять структуру и функции NLR растений» (PDF) . Архив биохимии и биофизики . 670 : 58–68. дои : 10.1016/j.abb.2019.05.001. PMID  31071301. S2CID  149446493.
  35. ^ Лю X, Чжан Z, Руан Дж, Пан Ю, Магупалли В.Г., Ву Х, Либерман Дж (июль 2016 г.). «Активируемый воспалительными процессами газдермин D вызывает пироптоз, образуя поры мембраны». Природа . 535 (7610): 153–8. Бибкод : 2016Natur.535..153L. дои : 10.1038/nature18629. ПМК 5539988 . ПМИД  27383986. 
  36. ^ Ван Дж, Ху М, Ван Дж, Ци Дж, Хан З, Ван Г и др. (апрель 2019 г.). «Восстановление и структура резистосомы NLR растения, обеспечивающей иммунитет». Наука . 364 (6435): eaav5870. дои : 10.1126/science.aav5870 . PMID  30948527. S2CID  96434803.
  37. ^ Дикман М., Уильямс Б., Ли Ю., де Фигейредо П., Вольперт Т. (октябрь 2017 г.). «Переоценка апоптоза у растений». Природные растения . 3 (10): 773–779. дои : 10.1038/s41477-017-0020-x. PMID  28947814. S2CID  3290201.