В нейронауке синаптическая пластичность — это способность синапсов усиливаться или ослабевать с течением времени в ответ на увеличение или уменьшение их активности. [1] Поскольку постулируется , что воспоминания представлены тесно взаимосвязанными нейронными цепями в мозге , синаптическая пластичность является одной из важных нейрохимических основ обучения и памяти ( см. теорию Хебба ).
Пластические изменения часто возникают из-за изменения количества рецепторов нейротрансмиттеров , расположенных в синапсе. [2] Существует несколько основных механизмов, которые взаимодействуют для достижения синаптической пластичности, включая изменения количества нейротрансмиттеров, высвобождаемых в синапс, и изменения в том, насколько эффективно клетки реагируют на эти нейротрансмиттеры. [3] Было обнаружено, что синаптическая пластичность как в возбуждающих , так и в тормозных синапсах зависит от постсинаптического высвобождения кальция . [2]
В 1973 году Терье Лёмо и Тим Блисс впервые описали широко изучаемый в настоящее время феномен долговременной потенциации (ДП) в публикации в Journal of Physiology . Описанный эксперимент проводился на синапсе между перфорантным путем и зубчатой извилиной в гиппокампе анестезированных кроликов. Им удалось показать, что всплеск тетанического (100 Гц) стимула на волокнах перфорантного пути привел к резкому и длительному усилению постсинаптического ответа клеток, на которых эти волокна синаптически связаны в зубчатой извилине. В том же году пара опубликовала очень похожие данные, полученные от бодрствующих кроликов. Это открытие представляло особый интерес из-за предполагаемой роли гиппокампа в определенных формах памяти.
Два молекулярных механизма синаптической пластичности включают глутаматные рецепторы NMDA и AMPA . Открытие каналов NMDA (что связано с уровнем клеточной деполяризации ) приводит к повышению постсинаптической концентрации Ca 2+ , и это связано с долговременной потенциацией, LTP (а также с активацией протеинкиназы ) ; сильная деполяризация постсинаптической клетки полностью вытесняет ионы магния , которые блокируют ионные каналы NMDA, и позволяет ионам кальция проникать в клетку, что, вероятно, вызывает LTP, в то время как более слабая деполяризация лишь частично вытесняет ионы Mg 2+ , что приводит к меньшему количеству Ca 2+, поступающему в постсинаптический нейрон, и более низким внутриклеточным концентрациям Ca 2+ (которые активируют протеинфосфатазы и вызывают долговременную депрессию , LTD). [4]
Эти активированные протеинкиназы служат для фосфорилирования постсинаптических возбуждающих рецепторов (например, рецепторов AMPA ), улучшая катионную проводимость и тем самым потенцируя синапс. Кроме того, эти сигналы привлекают дополнительные рецепторы в постсинаптическую мембрану, стимулируя выработку модифицированного типа рецепторов, тем самым облегчая приток кальция. Это, в свою очередь, увеличивает постсинаптическое возбуждение данным пресинаптическим стимулом. Этот процесс может быть обращен вспять посредством активности протеинфосфатаз, которые действуют, дефосфорилируя эти катионные каналы. [5]
Второй механизм зависит от каскада вторичных мессенджеров , регулирующих транскрипцию генов и изменения уровней ключевых белков, таких как CaMKII и PKAII. Активация пути вторичного мессенджера приводит к повышению уровней CaMKII и PKAII в дендритном шипике . Эти протеинкиназы были связаны с ростом объема дендритных шипиков и процессами LTP, такими как добавление рецепторов AMPA к плазматической мембране и фосфорилирование ионных каналов для повышения проницаемости. [6] Локализация или компартментализация активированных белков происходит в присутствии их данного стимула, который создает локальные эффекты в дендритном шипике. Приток кальция от рецепторов NMDA необходим для активации CaMKII. Эта активация локализуется в шипиках с фокальной стимуляцией и инактивируется перед распространением на соседние шипики или стержень, что указывает на важный механизм LTP, заключающийся в том, что конкретные изменения в активации белка могут быть локализованы или компартментализированы для повышения чувствительности отдельных дендритных шипиков. Отдельные дендритные шипики способны формировать уникальные ответы на пресинаптические клетки. [7] Этот второй механизм может быть вызван фосфорилированием белка , но занимает больше времени и длится дольше, обеспечивая механизм для длительного хранения памяти. Длительность LTP может регулироваться расщеплением этих вторичных мессенджеров . Фосфодиэстераза , например, расщепляет вторичный мессенджер цАМФ , который участвует в повышенном синтезе рецептора AMPA в постсинаптическом нейроне [ требуется ссылка ] .
Долгосрочные изменения эффективности синаптических связей ( долгосрочная потенциация , или LTP) между двумя нейронами могут включать создание и разрыв синаптических контактов. Гены, такие как активин ß-A, который кодирует субъединицу активина A , активируются на ранней стадии LTP. Молекула активина модулирует динамику актина в дендритных шипиках через путь MAP-киназы . Изменяя структуру цитоскелета F-актина дендритных шипиков, шейки шипиков удлиняются, что обеспечивает повышенную электрическую изоляцию. [8] Конечным результатом является долгосрочное поддержание LTP. [9]
Количество ионных каналов на постсинаптической мембране влияет на прочность синапса. [10] Исследования показывают, что плотность рецепторов на постсинаптических мембранах изменяется, влияя на возбудимость нейрона в ответ на стимулы. В динамическом процессе, который поддерживается в равновесии, рецептор N-метил D-аспартата (рецептор NMDA) и рецепторы AMPA добавляются к мембране путем экзоцитоза и удаляются путем эндоцитоза . [11] [12] [13] Эти процессы, и, как следствие, количество рецепторов на мембране, могут быть изменены синаптической активностью. [11] [13] Эксперименты показали, что рецепторы AMPA доставляются в синапс посредством слияния везикулярной мембраны с постсинаптической мембраной через протеинкиназу CaMKII, которая активируется притоком кальция через рецепторы NMDA. CaMKII также улучшает ионную проводимость AMPA посредством фосфорилирования. [14] При высокочастотной активации рецепторов NMDA увеличивается экспрессия белка PSD-95 , который увеличивает синаптическую емкость рецепторов AMPA. [15] Это приводит к долгосрочному увеличению количества рецепторов AMPA и, следовательно, синаптической прочности и пластичности.
Если сила синапса только усиливается стимуляцией или ослабляется ее отсутствием, то будет развиваться положительная обратная связь , в результате чего некоторые клетки никогда не будут активироваться, а некоторые будут активироваться слишком часто. Но существуют также две регуляторные формы пластичности, называемые масштабированием и метапластичностью , которые обеспечивают отрицательную обратную связь . [13] Синаптическое масштабирование является основным механизмом, с помощью которого нейрон способен стабилизировать частоту активации вверх или вниз. [16]
Синаптическое масштабирование служит для поддержания прочности синапсов относительно друг друга, снижая амплитуды небольших возбуждающих постсинаптических потенциалов в ответ на постоянное возбуждение и повышая их после длительной блокировки или торможения. [13] Этот эффект происходит постепенно в течение часов или дней, путем изменения количества рецепторов NMDA в синапсе (Pérez-Otaño и Ehlers, 2005). Метапластичность изменяет пороговый уровень, при котором происходит пластичность, позволяя интегрированным ответам на синаптическую активность, разнесенную во времени, и предотвращая насыщенные состояния LTP и LTD. Поскольку LTP и LTD ( долгосрочная депрессия ) полагаются на приток Ca 2+ через каналы NMDA, метапластичность может быть вызвана изменениями в рецепторах NMDA, измененной буферизацией кальция, измененными состояниями киназ или фосфатаз и праймингом аппарата синтеза белка. [17] Синаптическое масштабирование является основным механизмом, посредством которого нейрон избирателен к своим изменяющимся входам. [18] Нейронная схема, затронутая LTP/LTD и измененная масштабированием и метапластичностью, приводит к реверберационному развитию нейронной схемы и регуляции в хеббовской манере, что проявляется как память, тогда как изменения в нейронной схеме, которые начинаются на уровне синапса, являются неотъемлемой частью способности организма к обучению. [19]
Существует также элемент специфичности биохимических взаимодействий для создания синаптической пластичности, а именно важность местоположения. Процессы происходят в микродоменах – например, экзоцитоз рецепторов AMPA пространственно регулируется t-SNARE STX4 . [20] Специфичность также является важным аспектом сигнализации CAMKII с участием нанодоменного кальция. [7] Пространственный градиент PKA между дендритными шипиками и стержнями также важен для силы и регуляции синаптической пластичности. [6] Важно помнить, что биохимические механизмы, изменяющие синаптическую пластичность, происходят на уровне отдельных синапсов нейрона. Поскольку биохимические механизмы ограничены этими «микродоменами», результирующая синаптическая пластичность влияет только на конкретный синапс, в котором она имела место.
Двунаправленная модель, описывающая как LTP, так и LTD, синаптической пластичности оказалась необходимой для ряда различных механизмов обучения в вычислительной нейронауке , нейронных сетях и биофизике . Три основные гипотезы молекулярной природы этой пластичности были хорошо изучены, и ни одна из них не обязана быть исключительным механизмом:
Из них последние две гипотезы были недавно математически исследованы на предмет наличия идентичной динамики, зависящей от кальция, что дает веские теоретические доказательства в пользу модели пластичности, основанной на кальции, которая в линейной модели, где общее число рецепторов сохраняется, выглядит следующим образом:
где
Оба и найдены экспериментально и согласуются с результатами обеих гипотез. Модель делает важные упрощения, которые делают ее непригодной для реальных экспериментальных предсказаний, но обеспечивает существенную основу для гипотезы о зависимости синаптической пластичности от кальция. [21]
Краткосрочная синаптическая пластичность действует в масштабе времени от десятков миллисекунд до нескольких минут в отличие от долгосрочная пластичность, которая длится от минут до часов. Краткосрочная пластичность может либо усилить, либо ослабить синапс.
Кратковременное синаптическое усиление возникает из-за повышенной вероятности высвобождения трансмиттеров синаптических окончаний в ответ на пресинаптические потенциалы действия. Синапсы будут усиливаться в течение короткого времени из-за увеличения количества упакованного трансмиттера, высвобождаемого в ответ на каждый потенциал действия. [22] В зависимости от временных масштабов, в которых оно действует, синаптическое усиление классифицируется как нейронное облегчение , синаптическое усиление или посттетаническое потенцирование .
Синаптическая усталость или депрессия обычно приписывается истощению легко высвобождаемых везикул. Депрессия может также возникнуть из-за постсинаптических процессов и из-за активации пресинаптических рецепторов по принципу обратной связи. [23] Считается, что гетеросинаптическая депрессия связана с высвобождением аденозинтрифосфата (АТФ) из астроцитов . [24]
Длительная депрессия (LTD) и длительная потенциация (LTP) — это две формы длительной пластичности, длящиеся минуты или более, которые возникают в возбуждающих синапсах. [2] NMDA-зависимые LTD и LTP были тщательно исследованы, и было обнаружено, что для активации рецепторов NMDA требуется связывание глутамата и глицина или D-серина . [24] Было обнаружено, что поворотный момент для синаптической модификации синапса сам по себе может быть изменен в зависимости от истории синапса. [25] В последнее время было предпринято несколько попыток предложить всеобъемлющую модель, которая могла бы объяснить большинство форм синаптической пластичности. [26]
Кратковременная активация возбуждающего пути может вызвать то, что известно как долгосрочная депрессия (LTD) синаптической передачи во многих областях мозга. LTD индуцируется минимальным уровнем постсинаптической деполяризации и одновременным увеличением внутриклеточной концентрации кальция в постсинаптическом нейроне. LTD может быть инициирована в неактивных синапсах, если концентрация кальция повышается до минимально необходимого уровня гетеросинаптической активацией или если повышается внеклеточная концентрация. Эти альтернативные условия, способные вызвать LTD, отличаются от правила Хебба и вместо этого зависят от модификаций синаптической активности. Было обнаружено, что высвобождение D-серина астроцитами приводит к значительному снижению LTD в гиппокампе. [24] Зависимая от активности LTD была исследована в 2011 году для электрических синапсов (модификация эффективности щелевых контактов посредством их активности). [27] В мозге мозжечок является одной из структур, где LTD является формой нейропластичности. [28]
Долгосрочная потенциация, обычно называемая LTP, представляет собой увеличение синаптической реакции после потенцирующих импульсов электрических стимулов, которая поддерживается на уровне выше базового ответа в течение нескольких часов или дольше. LTP включает взаимодействия между постсинаптическими нейронами и определенными пресинаптическими входами, которые формируют синаптическую ассоциацию, и является специфичной для стимулированного пути синаптической передачи. Долгосрочная стабилизация синаптических изменений определяется параллельным увеличением пре- и постсинаптических структур, таких как аксональный бутон , дендритный шипик и постсинаптическая плотность . [15] На молекулярном уровне было показано, что увеличение постсинаптических строительных белков PSD-95 и Homer1c коррелирует со стабилизацией синаптического расширения. [15]
Было обнаружено, что изменение покрытия астроцитами синапсов в гиппокампе является результатом индукции LTP , которая, как было обнаружено, связана с высвобождением D-серина , оксида азота и хемокина s100B астроцитами . [24] LTP также является моделью для изучения синаптической основы пластичности Хебба . Условия индукции напоминают те , которые описаны для инициации длительной депрессии (LTD), но для достижения LTP необходимы более сильная деполяризация и большее увеличение кальция. [29] Эксперименты, проведенные путем стимуляции массива отдельных дендритных шипиков, показали, что синаптическая кооперативность всего лишь двух соседних дендритных шипиков предотвращает LTD, допуская только LTP. [30]
Изменение синаптической силы называется функциональной пластичностью. Изменения синаптической силы включают различные механизмы определенных типов глиальных клеток , наиболее изученным типом которых являются астроциты . [24]
Каждый вид синаптической пластичности имеет различные вычислительные применения. [31] Было показано, что кратковременное облегчение служит как рабочей памятью, так и входными данными для отображения для считывания, кратковременная депрессия — для удаления автокорреляции. Долговременное потенцирование используется для пространственного хранения памяти, тогда как долговременная депрессия — для кодирования пространственных характеристик, избирательного ослабления синапсов и очистки старых следов памяти соответственно. Прямая пластичность, зависящая от времени спайка, используется для долгосрочной временной корреляции, временного кодирования и пространственно-временного кодирования. Обратная пластичность, зависящая от времени спайка, действует как сенсорная фильтрация.