Гистон-модифицирующие ферменты — это ферменты , участвующие в модификации гистоновых субстратов после трансляции белков и влияющие на клеточные процессы, включая экспрессию генов . [1] [2] Для безопасного хранения эукариотического генома ДНК оборачивается вокруг четырех основных гистоновых белков (H3, H4, H2A, H2B), которые затем соединяются, образуя нуклеосомы . Эти нуклеосомы далее складываются в высококонденсированный хроматин , что делает генетический материал организма гораздо менее доступным для факторов, необходимых для транскрипции генов , репликации ДНК , рекомбинации и репарации . [3] [4] Впоследствии эукариотические организмы разработали сложные механизмы для преодоления этого репрессивного барьера, налагаемого хроматином, посредством модификации гистонов , типа посттрансляционной модификации , которая обычно включает ковалентное присоединение определенных групп к остаткам гистонов. После добавления к гистону эти группы (прямо или косвенно) вызывают либо свободную и открытую конформацию гистона, эухроматин , либо плотную и закрытую конформацию гистона, гетерохроматин . Эухроматин отмечает активную транскрипцию и экспрессию генов , поскольку легкая упаковка гистонов таким образом позволяет проникать белкам, участвующим в процессе транскрипции. Таким образом, плотно упакованный гетерохроматин отмечает отсутствие текущей экспрессии генов. [4]
Четыре общие модификации гистонов и соответствующие им ферменты-писатели и стиратели показаны в таблице ниже. [16] [17] [18] [19] [20] [21] [22] [23] [24] [25] [26]
Убиквитинирование — это посттрансляционная модификация, включающая добавление белков убиквитина к целевым белкам. Гистоны часто убиквитинируются одной молекулой убиквитина (моноубиквитинирование), но также могут быть модифицированы цепями убиквитина (полиубиквитинирование), оба из которых могут иметь различные эффекты на транскрипцию генов. [23] Убиквитинлигазы добавляют эти белки убиквитина, в то время как деубиквитинирующие ферменты (DUB) удаляют эти группы. [24] Убиквитинирование основного гистона H2A обычно подавляет экспрессию гена, поскольку оно предотвращает метилирование в H3K4, в то время как убиквитинирование H2B необходимо для метилирования H3K4 и может привести как к активации гена, так и к его подавлению. [ необходима цитата ] Кроме того, убиквитинирование гистонов связано с поддержанием генома, поскольку убиквитинирование гистона H2AX участвует в распознавании повреждений ДНК при двухцепочечных разрывах ДНК . [26]
Необычные модификации гистонов
Дополнительные редкие модификации гистонов и их эффекты перечислены в таблице ниже. [28] [29] [30] [31] [32] [33] [34] [35] [36] [37] [38] [39] [40] [41]
О-ГлкНАцилирование
Известно, что присутствие O-GlcNAcylation (O-GlcNAc) на остатках гистонов серина (S) и треонина (T) опосредует другие посттранскрипционные модификации гистонов. Добавление и удаление групп GlcNAc выполняется O-GlcNAc трансферазой (OGT) и O-GlcNAcase (OGA) соответственно. Хотя наше понимание этих процессов ограничено, было обнаружено, что GlcNAcylation S112 на основном гистоне H2B способствует моноубиквитинированию K120. [28] Аналогично, OGT ассоциируется с комплексом HCF1 , который взаимодействует с BAP1 для опосредования деубиквитинирования H2A. OGT также участвует в триметилировании H3K27 и создает комплекс корепрессора для содействия деацетилированию гистона при связывании с SIN3A . [29]
Цитруллинирование , или деиминирование, представляет собой процесс, посредством которого аминокислота аргинин (R) превращается в цитруллин . Белковые аргининдезиминазы (PAD) заменяют кетиминовую группу аргинина на кетоновую группу, образуя цитруллин. [42] PAD4 — это дезаминаза, участвующая в модификации гистонов и преобразующая аргинин в цитруллин на гистонах H3 и H4; поскольку метилирование аргинина на этих гистонах важно для активации транскрипции, цитруллинирование определенных остатков может привести к возможной потере метилирования, что приводит к снижению транскрипции генов; [37] специфическое цитруллинирование остатков H3R2, H3R8, H3R17 и H3R26 было выявлено в клетках рака молочной железы. [38] По данным исследований, проведенных в 2019 году, этот процесс считается необратимым. [39]
H3P38 находится рядом с остатком лизина (K) H3K36, и изменения в P38 могут влиять на статус метилирования K36. Два возможных доступных изомера P38, цис и транс, вызывают дифференциальные эффекты, которые противоположны друг другу. Цис-позиция индуцирует компактные гистоны и снижает способность белков связываться с ДНК, тем самым предотвращая метилирование K36 и уменьшая транскрипцию гена. Наоборот, транс-позиция P38 способствует более открытой конформации гистона, допуская метилирование K36 и приводя к увеличению транскрипции гена. [40]
Роль в исследовании
Рак
Изменения в функциях ферментов, модифицирующих гистоны, нарушают контроль процессов, основанных на хроматине, что в конечном итоге приводит к онкогенной трансформации и раку . [43] Как метилирование ДНК , так и модификации гистонов демонстрируют закономерности распределения в раковых клетках. [44] [45] Эти эпигенетические изменения могут происходить на разных стадиях опухолегенеза и, таким образом, способствовать как развитию, так и прогрессированию рака. [45]
^ Морган МА, Шилатифард А (декабрь 2020 г.). «Переоценка ролей гистон-модифицирующих ферментов и связанных с ними модификаций хроматина в регуляции транскрипции». Nature Genetics . 52 (12): 1271–1281. doi :10.1038/s41588-020-00736-4. PMID 33257899. S2CID 227242638.
^ Винаячандран, В. и др. (14 февраля 2018 г.). «Широко распространенное и точное перепрограммирование взаимодействий генома дрожжевых белков в ответ на тепловой шок». Genome Research . 28 (3): 357–366. doi :10.1101/gr.226761.117. PMC 5848614 . PMID 29444801.
^ McGinty RK, Tan S (март 2015). «Структура и функция нуклеосомы». Chemical Reviews . 115 (6): 2255–2273. doi : 10.1021/cr500373h. PMC 4378457. PMID 25495456.
^ ab Kouzarides T (февраль 2007 г.). «Модификации хроматина и их функции». Cell . 128 (4): 693–705. doi : 10.1016/j.cell.2007.02.005 . PMID 17320507. S2CID 11691263.
^ Sterner DE, Berger SL (июнь 2000 г.). «Ацетилирование гистонов и факторы, связанные с транскрипцией». Microbiology and Molecular Biology Reviews . 64 (2): 435–459. doi :10.1128/MMBR.64.2.435-459.2000. PMC 98999. PMID 10839822.
^ Zhang Y, Reinberg D (сентябрь 2001 г.). «Регуляция транскрипции метилированием гистонов: взаимодействие между различными ковалентными модификациями хвостов основных гистонов». Genes & Development . 15 (18): 2343–2360. doi : 10.1101/gad.927301 . PMID 11562345.
^ Nowak SJ, Corces VG (апрель 2004 г.). «Фосфорилирование гистона H3: балансирующий акт между конденсацией хромосом и активацией транскрипции». Trends in Genetics . 20 (4): 214–220. doi :10.1016/j.tig.2004.02.007. PMID 15041176.
^ Shilatifard A (2006). «Модификации хроматина путем метилирования и убиквитинирования: влияние на регуляцию экспрессии генов». Annual Review of Biochemistry . 75 : 243–269. doi : 10.1146/annurev.biochem.75.103004.142422. PMID 16756492.
^ Sakabe K, Wang Z, Hart GW (ноябрь 2010 г.). «Бета-N-ацетилглюкозамин (O-GlcNAc) является частью кода гистонов». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 107 (46): 19915–19920. Bibcode : 2010PNAS..10719915S. doi : 10.1073/pnas.1009023107 . PMC 2993388. PMID 21045127 .
^ Nathan D, Ingvarsdottir K, Sterner DE, Bylebyl GR, Dokmanovic M, Dorsey JA и др. (апрель 2006 г.). «Сумоилирование гистонов является отрицательным регулятором в Saccharomyces cerevisiae и демонстрирует динамическое взаимодействие с позитивно действующими модификациями гистонов». Genes & Development . 20 (8): 966–976. doi :10.1101/gad.1404206. PMC 1472304 . PMID 16598039.
^ Hassa PO, Haenni SS, Elser M, Hottiger MO (сентябрь 2006 г.). «Ядерные реакции АДФ-рибозилирования в клетках млекопитающих: где мы сегодня и куда идем?». Microbiology and Molecular Biology Reviews . 70 (3): 789–829. doi :10.1128/MMBR.00040-05. PMC 1594587. PMID 16959969 .
^ Cuthbert GL, Daujat S, Snowden AW, Erdjument-Bromage H, Hagiwara T, Yamada M и др. (сентябрь 2004 г.). «Деиминирование гистонов противодействует метилированию аргинина». Cell . 118 (5): 545–553. doi : 10.1016/j.cell.2004.08.020 . PMID 15339660. S2CID 8948511.
^ Wang Y, Wysocka J, Sayegh J, Lee YH, Perlin JR, Leonelli L и др. (октябрь 2004 г.). «Человеческий PAD4 регулирует уровни метилирования аргинина гистона посредством деметилиминирования». Science . 306 (5694): 279–283. Bibcode :2004Sci...306..279W. doi :10.1126/science.1101400. PMID 15345777. S2CID 1579362.
^ Сэмс, К. Л.; Мукай, К.; Маркс, БА; Миттал, К.; Деметер, EA; Нелиссен, С.; Гренье, Дж. К.; Тейт, А. Е.; Ахмед, Ф.; Кунрод, СА (октябрь 2022 г.). «Задержка полового созревания, аномалии гонадотропина и субфертильность у самцов мышей с двойным нокаутом Padi2/Padi4». Reprod Biol Endocrinol . 20 (1): 150. doi : 10.1186/s12958-022-01018-w . PMC 9555066. PMID 36224627 .
^ Nelson CJ, Santos-Rosa H, Kouzarides T (сентябрь 2006 г.). «Изомеризация пролина гистона H3 регулирует метилирование лизина и экспрессию генов». Cell . 126 (5): 905–916. doi : 10.1016/j.cell.2006.07.026 . PMID 16959570. S2CID 17789997.
^ ab Gräff J, Tsai LH (февраль 2013 г.). «Ацетилирование гистонов: молекулярная мнемоника хроматина». Nature Reviews. Neuroscience . 14 (2): 97–111. doi :10.1038/nrn3427. PMID 23324667. S2CID 205508482.
^ ab Roth SY, Denu JM, Allis CD (2001-06-01). "Ацетилтрансферазы гистонов". Annual Review of Biochemistry . 70 (1): 81–120. doi :10.1146/annurev.biochem.70.1.81. PMID 11395403.
^ аб Воэт, Д; Воэт, Дж. Г. (2004). Биохимия (3-е изд.). Хобокен, Нью-Джерси: John Wiley & Sons. ISBN978-0-471-19350-0.
^ ab Jambhekar A, Dhall A, Shi Y (октябрь 2019 г.). «Роли и регуляция метилирования гистонов в развитии животных». Nature Reviews. Molecular Cell Biology . 20 (10): 625–641. doi :10.1038/s41580-019-0151-1. PMC 6774358. PMID 31267065 .
^ ab Ikura T, Tashiro S, Kakino A, Shima H, Jacob N, Amunugama R и др. (октябрь 2007 г.). «Ацетилирование и убиквитинирование H2AX, зависящие от повреждения ДНК, усиливают динамику хроматина». Молекулярная и клеточная биология . 27 (20): 7028–7040. doi :10.1128/MCB.00579-07. PMC 2168918. PMID 17709392.
^ ab Fujiki R, Hashiba W, Sekine H, Yokoyama A, Chikanishi T, Ito S и др. (ноябрь 2011 г.). «GlcNAcylation of histone H2B promotes its monoubiquitination». Nature . 480 (7378): 557–560. Bibcode :2011Natur.480..557F. doi :10.1038/nature10656. PMC 7289526 . PMID 22121020.
^ ab Yang X, Qian K (июль 2017 г.). «Protein O-GlcNAcylation: emerging mechanism and functions». Nature Reviews. Molecular Cell Biology . 18 (7): 452–465. doi :10.1038/nrm.2017.22. PMC 5667541. PMID 28488703 .
^ ab Gareau JR, Lima CD (декабрь 2010 г.). «Путь SUMO: возникающие механизмы, которые формируют специфичность, сопряжение и распознавание». Nature Reviews. Молекулярная клеточная биология . 11 (12): 861–871. doi :10.1038/nrm3011. PMC 3079294. PMID 21102611 .
^ ab Lyst MJ, Stancheva I (декабрь 2007 г.). «Роль модификации SUMO в репрессии и активации транскрипции». Biochemical Society Transactions . 35 (Pt 6): 1389–1392. doi :10.1042/BST0351389. PMC 2871292 . PMID 18031228.
^ ab Jalal D, Chalissery J, Hassan AH (март 2017 г.). «Поддержание генома в Saccharomyces cerevisiae: роль SUMO и SUMO-таргетированных убиквитинлигаз». Nucleic Acids Research . 45 (5): 2242–2261. doi :10.1093/nar/gkw1369. PMC 5389695. PMID 28115630.
^ ab Ziegler M (март 2000 г.). «Новые функции давно известной молекулы. Новые роли НАД в клеточной сигнализации». European Journal of Biochemistry . 267 (6): 1550–1564. doi : 10.1046/j.1432-1327.2000.01187.x . PMID 10712584.
^ abcd Ryu KW, Kim DS, Kraus WL (март 2015). «Новые грани в регуляции экспрессии генов с помощью АДФ-рибозилирования и поли(АДФ-рибозо)полимераз». Chemical Reviews . 115 (6): 2453–2481. doi :10.1021/cr5004248. PMC 4378458 . PMID 25575290.
^ ab Karch KR, Langelier MF, Pascal JM, Garcia BA (ноябрь 2017 г.). «Поверхность нуклеосомы является основной целью АДФ-рибозилирования гистонов в ответ на повреждение ДНК». Molecular BioSystems . 13 (12): 2660–2671. doi :10.1039/c7mb00498b. PMC 5702540 . PMID 29058739.
^ ab Rack JG, Ariza A, Drown BS, Henfrey C, Bartlett E, Shirai T и др. (декабрь 2018 г.). «(АДФ-рибозил)гидролазы: структурная основа для дифференциального распознавания субстратов и ингибирования». Cell Chemical Biology . 25 (12): 1533–1546.e12. doi :10.1016/j.chembiol.2018.11.001. PMC 6309922 . PMID 30472116.
^ ab Cuthbert GL, Daujat S, Snowden AW, Erdjument-Bromage H, Hagiwara T, Yamada M и др. (сентябрь 2004 г.). «Деиминирование гистонов противодействует метилированию аргинина». Cell . 118 (5): 545–553. doi : 10.1016/j.cell.2004.08.020 . PMID 15339660. S2CID 8948511.
^ ab Zhu D, Zhang Y, Wang S (июнь 2021 г.). «Цитруллинирование гистонов: новая цель для опухолей». Molecular Cancer . 20 (1): 90. doi : 10.1186/s12943-021-01373-z . PMC 8192683. PMID 34116679 .
^ ab Darrah E, Andrade F (январь 2018 г.). «Ревматоидный артрит и цитруллинирование». Current Opinion in Rheumatology . 30 (1): 72–78. doi :10.1097/BOR.00000000000000452. PMC 5848217. PMID 28937414.
^ abc Sadakierska-Chudy A, Filip M (февраль 2015 г.). «Комплексный взгляд на эпигенетический ландшафт. Часть II: посттрансляционная модификация гистонов, уровень нуклеосом и регуляция хроматина некодируемыми РНК». Neurotoxicity Research . 27 (2): 172–197. doi :10.1007/s12640-014-9508-6. PMC 4300421 . PMID 25516120.
^ ab Monneau YR, Soufari H, Nelson CJ, Mackereth CD (сентябрь 2013 г.). «Структура и активность домена пептидил-пролилизомеразы от шаперона гистонов Fpr4 к изомеризации пролина гистона H3». Журнал биологической химии . 288 (36): 25826–25837. doi : 10.1074/jbc.M113.479964 . PMC 3764789. PMID 23888048 .
^ Саван, Карла; Герцег, Зденко (2010-01-01), «Модификации гистонов и рак», в Herceg, Zdenko; Ushijima, Toshikazu (ред.), Epigenetics and Cancer, Часть A, Advances in Genetics, т. 70, Academic Press, стр. 57–85, doi :10.1016/B978-0-12-380866-0.60003-4, ISBN9780123808660, PMID 20920745 , получено 2021-12-03
^ Audia JE, Campbell RM (апрель 2016 г.). «Модификации гистонов и рак». Cold Spring Harbor Perspectives in Biology . 8 (4): a019521. doi :10.1101/cshperspect.a019521. PMC 4817802. PMID 27037415 .
^ ab Kurdistani SK (июль 2007 г.). «Модификации гистонов как маркеры прогноза рака: клеточный взгляд». British Journal of Cancer . 97 (1): 1–5. doi :10.1038/sj.bjc.6603844. PMC 2359665 . PMID 17592497.
^ Сарасвати КН, Ансари СН, Каур Г, Джоши ПЦ, Чандел С (апрель 2019 г.). «Связь гипергомоцистеинемии, опосредованной витамином В12, с депрессией и тревожным расстройством: поперечное исследование среди коренного населения Бхил в Индии». Клиническое питание ESPEN . 30 : 199–203. doi : 10.1016/j.clnesp.2019.01.009. PMID 30904222. S2CID 85497723.
^ Ferrari A, Fiorino E, Giudici M, Gilardi F, Galmozzi A, Mitro N и др. (ноябрь 2012 г.). «Связь эпигенетики с метаболизмом липидов: фокус на гистондеацетилазы». Molecular Membrane Biology . 29 (7): 257–266. doi :10.3109/09687688.2012.729094. PMID 23095054. S2CID 39956339.