Сворачивание белка - это физический процесс , посредством которого белок , после синтеза рибосомой в виде линейной цепи аминокислот , переходит из нестабильной случайной спирали в более упорядоченную трехмерную структуру . Эта структура позволяет белку стать биологически функциональным. [1]
Сворачивание многих белков начинается еще во время трансляции полипептидной цепи. Аминокислоты взаимодействуют друг с другом, образуя четко определенную трехмерную структуру, известную как нативное состояние белка . Эта структура определяется последовательностью аминокислот или первичной структурой . [2]
Правильная трехмерная структура необходима для функционирования, хотя некоторые части функциональных белков могут оставаться развернутыми , [3] что указывает на важность динамики белков . Неспособность сворачиваться в нативную структуру обычно приводит к неактивным белкам, но в некоторых случаях неправильно свернутые белки имеют измененную или токсичную функциональность. Считается, что несколько нейродегенеративных и других заболеваний являются результатом накопления амилоидных фибрилл, образованных неправильно свернутыми белками, инфекционные разновидности которых известны как прионы . [4] Многие аллергии вызваны неправильным сворачиванием некоторых белков, поскольку иммунная система не вырабатывает антитела для определенных структур белков. [5]
Денатурация белков — это процесс перехода из свернутого в развернутое состояние . Это происходит при приготовлении пищи , ожогах , протеинопатиях и других ситуациях. Остаточная структура, присутствующая, если таковая имеется, в предположительно развернутом состоянии, может образовывать место инициации сворачивания и направлять последующие реакции сворачивания. [6]
Продолжительность процесса сворачивания существенно варьируется в зависимости от интересующего белка. При изучении вне клетки , самым медленным сворачивающимся белкам требуется много минут или часов для сворачивания, в первую очередь из-за изомеризации пролина , и они должны пройти через ряд промежуточных состояний, таких как контрольные точки, прежде чем процесс будет завершен. [7] С другой стороны, очень маленькие однодоменные белки длиной до ста аминокислот обычно сворачиваются за один шаг. [8] Временные масштабы в миллисекунды являются нормой, и самые быстрые известные реакции сворачивания белка завершаются в течение нескольких микросекунд. [9] Временной масштаб сворачивания белка зависит от его размера, порядка контактов и топологии цепи . [10]
Понимание и моделирование процесса сворачивания белка стало важной задачей вычислительной биологии с конца 1960-х годов.
Первичная структура белка, его линейная аминокислотная последовательность, определяет его нативную конформацию. [11] Конкретные аминокислотные остатки и их положение в полипептидной цепи являются определяющими факторами, по которым части белка складываются близко друг к другу и формируют его трехмерную конформацию. Аминокислотный состав не так важен, как последовательность. [12] Однако существенным фактом сворачивания остается то, что аминокислотная последовательность каждого белка содержит информацию, которая определяет как нативную структуру, так и путь достижения этого состояния. Это не означает, что почти идентичные аминокислотные последовательности всегда сворачиваются одинаково. [13] Конформации различаются также в зависимости от факторов окружающей среды; похожие белки сворачиваются по-разному в зависимости от того, где они находятся.
Формирование вторичной структуры является первым шагом в процессе сворачивания, который белок предпринимает, чтобы принять свою нативную структуру. Характерными для вторичной структуры являются структуры, известные как альфа-спирали и бета-слои , которые быстро сворачиваются, поскольку они стабилизируются внутримолекулярными водородными связями , как это впервые охарактеризовал Линус Полинг . Образование внутримолекулярных водородных связей обеспечивает еще один важный вклад в стабильность белка. [14] α-спирали образуются путем водородного связывания остова , образуя спиральную форму (см. рисунок справа). [12] β-складчатый слой представляет собой структуру, которая образуется при изгибе остова, образуя водородные связи (как показано на рисунке слева). Водородные связи образуются между амидным водородом и карбонильным кислородом пептидной связи . Существуют антипараллельные β-складчатые слои и параллельные β-складчатые слои, где стабильность водородных связей сильнее в антипараллельном β-слое, поскольку водородные связи образуются под идеальным углом в 180 градусов по сравнению с наклонными водородными связями, образованными параллельными слоями. [12]
α-спирали и β-слои обычно амфипатичны, то есть имеют гидрофильную и гидрофобную части. Эта способность помогает формировать третичную структуру белка, в которой сворачивание происходит таким образом, что гидрофильные стороны обращены к водной среде, окружающей белок, а гидрофобные стороны обращены к гидрофобному ядру белка. [15] Вторичная структура иерархически уступает место образованию третичной структуры. После того, как третичная структура белка сформирована и стабилизирована гидрофобными взаимодействиями, может также существовать ковалентная связь в форме дисульфидных мостиков, образованных между двумя остатками цистеина . Эти нековалентные и ковалентные контакты принимают определенное топологическое расположение в нативной структуре белка. Третичная структура белка включает одну полипептидную цепь; однако дополнительные взаимодействия сложенных полипептидных цепей приводят к образованию четвертичной структуры. [16]
Третичная структура может уступить место образованию четвертичной структуры в некоторых белках, что обычно включает «сборку» или «совместную сборку» субъединиц, которые уже были свернутыми; другими словами, несколько полипептидных цепей могут взаимодействовать, образуя полностью функциональный четвертичный белок. [12]
Сворачивание — это спонтанный процесс , который в основном направляется гидрофобными взаимодействиями, образованием внутримолекулярных водородных связей , силами Ван-дер-Ваальса и ему противостоит конформационная энтропия . [17] Процесс сворачивания часто начинается котрансляционно , так что N-конец белка начинает сворачиваться, в то время как C-концевая часть белка все еще синтезируется рибосомой ; однако молекула белка может сворачиваться спонтанно во время или после биосинтеза . [18] Хотя эти макромолекулы можно рассматривать как « сворачивающиеся сами по себе » , процесс также зависит от растворителя ( вода или липидный бислой ), [19] концентрации солей , pH , температуры , возможного присутствия кофакторов и молекулярных шаперонов .
Белки будут иметь ограничения на свои способности к сворачиванию из-за ограниченных углов изгиба или возможных конформаций. Эти допустимые углы сворачивания белка описываются двумерным графиком, известным как график Рамачандрана , изображенным с помощью углов пси и фи допустимого вращения. [20]
Сворачивание белка должно быть термодинамически выгодным внутри клетки, чтобы это была спонтанная реакция. Поскольку известно, что сворачивание белка является спонтанной реакцией, то оно должно предполагать отрицательное значение свободной энергии Гиббса . Свободная энергия Гиббса при сворачивании белка напрямую связана с энтальпией и энтропией . [12] Для возникновения отрицательной дельта G и для того, чтобы сворачивание белка стало термодинамически выгодным, либо энтальпия, либо энтропия, либо оба термина должны быть выгодными.
Минимизация количества гидрофобных боковых цепей, подвергающихся воздействию воды, является важной движущей силой процесса сворачивания. [21] Гидрофобный эффект — это явление, при котором гидрофобные цепи белка схлопываются в ядро белка (вдали от гидрофильной среды). [12] В водной среде молекулы воды имеют тенденцию собираться вокруг гидрофобных областей или боковых цепей белка, создавая водные оболочки упорядоченных молекул воды. [22] Упорядочение молекул воды вокруг гидрофобной области увеличивает порядок в системе и, следовательно, вносит отрицательный вклад в изменение энтропии (меньше энтропии в системе). Молекулы воды фиксируются в этих водных клетках, что приводит к гидрофобному коллапсу или внутреннему сворачиванию гидрофобных групп. Гидрофобный коллапс возвращает энтропию в систему посредством разрушения водных клеток, что освобождает упорядоченные молекулы воды. [12] Множество гидрофобных групп, взаимодействующих внутри ядра глобулярного свернутого белка, вносит значительный вклад в стабильность белка после сворачивания из-за значительно накопленных сил Ван-дер-Ваальса (в частности, сил дисперсии Лондона ). [12] Гидрофобный эффект существует как движущая сила в термодинамике только в том случае, если присутствует водная среда с амфифильной молекулой, содержащей большую гидрофобную область. [23] Прочность водородных связей зависит от их окружения; таким образом, водородные связи, заключенные в гидрофобное ядро, вносят больший вклад, чем водородные связи, экспонированные в водной среде, в стабильность нативного состояния. [24]
В белках с глобулярными складками гидрофобные аминокислоты имеют тенденцию быть разбросанными вдоль первичной последовательности, а не беспорядочно распределенными или сгруппированными вместе. [25] [26] Однако белки, которые недавно родились de novo , которые, как правило, изначально неупорядочены , [27] [28] демонстрируют противоположную картину кластеризации гидрофобных аминокислот вдоль первичной последовательности. [29]
Молекулярные шапероны — это класс белков, которые помогают в правильном сворачивании других белков in vivo . Шапероны существуют во всех клеточных компартментах и взаимодействуют с полипептидной цепью, чтобы обеспечить формирование нативной трехмерной конформации белка; однако сами шапероны не включены в конечную структуру белка, в формировании которого они участвуют. [30] Шапероны могут помогать в сворачивании, даже когда зарождающийся полипептид синтезируется рибосомой. [31] Молекулярные шапероны действуют путем связывания для стабилизации в противном случае нестабильной структуры белка на пути его сворачивания, но шапероны не содержат необходимой информации, чтобы знать правильную нативную структуру белка, которому они помогают; скорее, шапероны работают, предотвращая неправильные конформации сворачивания. [31] Таким образом, шапероны фактически не увеличивают скорость отдельных шагов, вовлеченных в путь сворачивания к нативной структуре; Вместо этого они работают, уменьшая возможные нежелательные агрегации полипептидной цепи, которые в противном случае могли бы замедлить поиск надлежащего промежуточного продукта, и они обеспечивают более эффективный путь для принятия полипептидной цепью правильных конформаций. [30] Шапероны не следует путать с белками- катализаторами сворачивания , которые катализируют химические реакции, ответственные за медленные этапы в путях сворачивания. Примерами катализаторов сворачивания являются протеиндисульфидизомеразы и пептидил -пролилизомеразы , которые могут участвовать в образовании дисульфидных связей или взаимопревращении между цис- и транс-стереоизомерами пептидной группы. [31] Показано, что шапероны играют решающую роль в процессе сворачивания белка in vivo, поскольку они предоставляют белку помощь, необходимую для принятия его правильных выравниваний и конформаций достаточно эффективно, чтобы стать «биологически значимым». [32] Это означает, что полипептидная цепь теоретически может сворачиваться в свою нативную структуру без помощи шаперонов, как продемонстрировано в экспериментах по сворачиванию белка, проведенных in vitro ; [32] Однако этот процесс оказался слишком неэффективным или слишком медленным, чтобы существовать в биологических системах; поэтому шапероны необходимы для сворачивания белка in vivo. Наряду с его ролью в содействии формированию нативной структуры, шапероны, как показано, участвуют в различных ролях, таких как транспорт белка, деградация и даже позволяют денатурированным белкам, подвергшимся воздействию определенных внешних денатурирующих факторов, снова сворачиваться в их правильные нативные структуры. [33]
Полностью денатурированный белок не имеет ни третичной, ни вторичной структуры и существует в виде так называемой случайной спирали . При определенных условиях некоторые белки могут повторно сворачиваться; однако во многих случаях денатурация необратима. [34] Иногда клетки защищают свои белки от денатурирующего воздействия тепла с помощью ферментов, известных как белки теплового шока (тип шаперона), которые помогают другим белкам как сворачиваться, так и оставаться свернутыми. Белки теплового шока были обнаружены у всех исследованных видов, от бактерий до людей, что позволяет предположить, что они эволюционировали очень рано и выполняют важную функцию. Некоторые белки вообще никогда не сворачиваются в клетках, за исключением случаев, когда им помогают шапероны, которые либо изолируют отдельные белки, чтобы их сворачивание не прерывалось взаимодействиями с другими белками, либо помогают разворачивать неправильно свернутые белки, позволяя им повторно сворачиваться в правильную нативную структуру. [35] Эта функция имеет решающее значение для предотвращения риска осаждения в нерастворимые аморфные агрегаты. Внешние факторы, участвующие в денатурации белка или нарушении нативного состояния, включают температуру, внешние поля (электрические, магнитные), [36] молекулярное скопление, [37] и даже ограничение пространства (т. е. заключение), которые могут иметь большое влияние на сворачивание белков. [38] Высокие концентрации растворенных веществ , экстремальные значения pH , механические силы и присутствие химических денатурантов также могут способствовать денатурации белка. Эти отдельные факторы вместе классифицируются как стрессы. Показано, что шапероны существуют в возрастающих концентрациях во время клеточного стресса и помогают правильному сворачиванию возникающих белков, а также денатурированных или неправильно свернутых. [30]
При некоторых условиях белки не будут складываться в свои биохимически функциональные формы. Температуры выше или ниже диапазона, в котором клетки, как правило, живут, заставят термически нестабильные белки разворачиваться или денатурировать (именно поэтому кипячение делает яичный белок непрозрачным). Однако термическая стабильность белков далека от постоянной; например, были обнаружены гипертермофильные бактерии , которые растут при температурах до 122 °C, [39] что, конечно, требует, чтобы их полный набор жизненно важных белков и белковых комплексов был стабильным при этой температуре или выше.
Бактерия E. coli является хозяином для бактериофага T4 , а кодируемый фагом белок gp31 ( P17313 ), по-видимому, структурно и функционально гомологичен шаперонному белку GroES E. coli и способен заменять его при сборке вирусных частиц бактериофага T4 во время инфекции. [40] Подобно GroES, gp31 образует стабильный комплекс с шаперонином GroEL , который абсолютно необходим для сворачивания и сборки in vivo основного капсидного белка бактериофага T4 gp23. [40]
Некоторые белки имеют множественные собственные структуры и меняют свою укладку в зависимости от некоторых внешних факторов. Например, белок KaiB переключается на укладку в течение дня , действуя как часы для цианобактерий. Было подсчитано, что около 0,5–4% белков PDB ( Protein Data Bank ) переключают укладку. [41]
Белок считается неправильно свернутым, если он не может достичь своего нормального нативного состояния. Это может быть связано с мутациями в аминокислотной последовательности или нарушением нормального процесса сворачивания внешними факторами. [42] Неправильно свернутый белок обычно содержит β-слои , которые организованы в надмолекулярном расположении, известном как кросс-β-структура. Эти богатые β-слоями сборки очень стабильны, очень нерастворимы и, как правило, устойчивы к протеолизу. [43] Структурная стабильность этих фибриллярных сборок обусловлена обширными взаимодействиями между мономерами белка, образованными водородными связями остова между их β-цепями. [43] Неправильное сворачивание белков может спровоцировать дальнейшее неправильное сворачивание и накопление других белков в агрегаты или олигомеры. Повышенные уровни агрегированных белков в клетке приводят к образованию амилоидоподобных структур, которые могут вызывать дегенеративные расстройства и гибель клеток. [42] Амилоиды представляют собой фибриллярные структуры, содержащие межмолекулярные водородные связи, которые являются крайне нерастворимыми и образованы из преобразованных белковых агрегатов. [42] Поэтому протеасомный путь может быть недостаточно эффективным для деградации неправильно свернутых белков до агрегации. Неправильно свернутые белки могут взаимодействовать друг с другом и образовывать структурированные агрегаты и приобретать токсичность через межмолекулярные взаимодействия. [42]
Агрегированные белки связаны с заболеваниями, связанными с прионами , такими как болезнь Крейтцфельдта-Якоба , губчатая энцефалопатия крупного рогатого скота (коровье бешенство), заболеваниями, связанными с амилоидом, такими как болезнь Альцгеймера и семейная амилоидная кардиомиопатия или полинейропатия , [44], а также с заболеваниями внутриклеточной агрегации, такими как болезнь Хантингтона и болезнь Паркинсона . [4] [45] Эти дегенеративные заболевания, возникающие в возрасте, связаны с агрегацией неправильно свернутых белков в нерастворимые внеклеточные агрегаты и/или внутриклеточные включения, включая перекрестные β- амилоидные фибриллы . Не совсем ясно, являются ли агрегаты причиной или просто отражением потери гомеостаза белка, баланса между синтезом, сворачиванием, агрегацией и оборотом белка. Недавно Европейское агентство по лекарственным средствам одобрило использование Тафамидиса или Виндакеля (кинетический стабилизатор тетрамерного транстиретина) для лечения транстиретиновых амилоидных заболеваний. Это говорит о том, что процесс образования амилоидных фибрилл (а не сами фибриллы) вызывает дегенерацию постмитотической ткани при амилоидных заболеваниях человека. [46] Неправильное сворачивание и чрезмерная деградация вместо сворачивания и функционирования приводят к ряду заболеваний протеопатии, таких как эмфизема , связанная с антитрипсином , кистозный фиброз и лизосомные болезни накопления , где потеря функции является причиной расстройства. В то время как заместительная терапия белками исторически использовалась для коррекции последних расстройств, новый подход заключается в использовании фармацевтических шаперонов для сворачивания мутировавших белков с целью сделать их функциональными.
Хотя выводы о сворачивании белков можно сделать с помощью мутационных исследований , экспериментальные методы изучения сворачивания белков, как правило, основаны на постепенном развертывании или сворачивании белков и наблюдении за конформационными изменениями с использованием стандартных некристаллографических методов.
Рентгеновская кристаллография является одним из наиболее эффективных и важных методов для попытки расшифровать трехмерную конфигурацию свернутого белка. [47] Чтобы иметь возможность проводить рентгеновскую кристаллографию, исследуемый белок должен быть расположен внутри кристаллической решетки. Чтобы поместить белок внутрь кристаллической решетки, необходимо иметь подходящий растворитель для кристаллизации, получить чистый белок на пересыщенных уровнях в растворе и осадить кристаллы в растворе. [48] После того, как белок кристаллизован, рентгеновские лучи могут быть сконцентрированы через кристаллическую решетку, которая будет дифрагировать лучи или выстреливать ими наружу в различных направлениях. Эти выходящие лучи коррелируют с определенной трехмерной конфигурацией белка, заключенного внутри. Рентгеновские лучи специфически взаимодействуют с электронными облаками, окружающими отдельные атомы внутри кристаллической решетки белка, и создают различимую дифракционную картину. [15] Только связывая облака электронной плотности с амплитудой рентгеновских лучей, можно прочитать эту картину и сделать предположения о фазах или фазовых углах, которые усложняют этот метод. [49] Без связи, установленной с помощью математической основы, известной как преобразование Фурье , « проблема фазы » сделала бы предсказание дифракционных картин очень сложным. [15] Новые методы, такие как множественное изоморфное замещение, используют присутствие иона тяжелого металла для дифракции рентгеновских лучей более предсказуемым образом, уменьшая количество задействованных переменных и решая проблему фазы. [47]
Флуоресцентная спектроскопия является высокочувствительным методом изучения состояния сворачивания белков. Три аминокислоты, фенилаланин (Phe), тирозин (Tyr) и триптофан (Trp), обладают собственными флуоресцентными свойствами, но только Tyr и Trp используются экспериментально, поскольку их квантовые выходы достаточно высоки, чтобы давать хорошие сигналы флуоресценции. Оба Trp и Tyr возбуждаются длиной волны 280 нм, тогда как только Trp возбуждается длиной волны 295 нм. Из-за своего ароматического характера остатки Trp и Tyr часто обнаруживаются полностью или частично скрытыми в гидрофобном ядре белков, на границе между двумя доменами белка или на границе между субъединицами олигомерных белков. В этой неполярной среде они имеют высокие квантовые выходы и, следовательно, высокую интенсивность флуоресценции. При нарушении третичной или четвертичной структуры белка эти боковые цепи становятся более подверженными гидрофильной среде растворителя, и их квантовые выходы уменьшаются, что приводит к низкой интенсивности флуоресценции. Для остатков Trp длина волны их максимальной флуоресцентной эмиссии также зависит от их среды.
Флуоресцентная спектроскопия может быть использована для характеристики равновесного развертывания белков путем измерения изменения интенсивности флуоресцентного излучения или длины волны максимального излучения в зависимости от значения денатуранта. [50] [51] Денатурантом может быть химическая молекула (мочевина, гидрохлорид гуанидиния), температура, pH, давление и т. д. Равновесие между различными, но дискретными состояниями белка, т. е. нативным состоянием, промежуточными состояниями, развернутым состоянием, зависит от значения денатуранта; следовательно, глобальный сигнал флуоресценции их равновесной смеси также зависит от этого значения. Таким образом, можно получить профиль, связывающий глобальный сигнал белка со значением денатуранта. Профиль равновесного развертывания может позволить обнаружить и идентифицировать промежуточные продукты развертывания. [52] [53] Общие уравнения были разработаны Хьюгом Бедуэлем для получения термодинамических параметров, которые характеризуют равновесия развертывания для гомомерных или гетеромерных белков, вплоть до тримеров и потенциально тетрамеров, из таких профилей. [50] Флуоресцентную спектроскопию можно комбинировать с устройствами быстрого смешивания, такими как остановленный поток , для измерения кинетики сворачивания белка, [54] создания шевронного графика и получения анализа значения Фи .
Круговой дихроизм является одним из наиболее общих и основных инструментов для изучения сворачивания белка. Спектроскопия кругового дихроизма измеряет поглощение кругово поляризованного света . В белках такие структуры, как альфа-спирали и бета-слои, являются хиральными и, таким образом, поглощают такой свет. Поглощение этого света действует как маркер степени сворачиваемости белкового ансамбля. Этот метод использовался для измерения равновесного разворачивания белка путем измерения изменения этого поглощения в зависимости от концентрации денатуранта или температуры . Расплав денатуранта измеряет свободную энергию разворачивания, а также значение m белка или зависимость от денатуранта. Расплав температуры измеряет температуру денатурации (Tm) белка. [50] Что касается флуоресцентной спектроскопии, спектроскопию кругового дихроизма можно комбинировать с быстро смешивающими устройствами, такими как остановленный поток, для измерения кинетики сворачивания белка и создания шевронных диаграмм .
Более поздние разработки методов вибрационного кругового дихроизма (VCD) для белков, в настоящее время включающие приборы преобразования Фурье (FT), предоставляют мощные средства для определения конформаций белков в растворе даже для очень больших молекул белков. Такие исследования VCD белков можно комбинировать с данными рентгеновской дифракции для кристаллов белков, данными FT-IR для растворов белков в тяжелой воде (D 2 O) или квантовыми вычислениями .
Ядерный магнитный резонанс (ЯМР) белков способен собирать структурные данные белков, индуцируя магнитное поле через образцы концентрированного белка. В ЯМР, в зависимости от химической среды, определенные ядра будут поглощать определенные радиочастоты. [55] [56] Поскольку структурные изменения белков происходят во временной шкале от нс до мс, ЯМР особенно подходит для изучения промежуточных структур во временных масштабах от пс до с. [57] Некоторые из основных методов изучения структуры белков и нефолдинговых структурных изменений белков включают COSY , TOCSY , HSQC , релаксацию во времени (T1 и T2) и NOE . [55] NOE особенно полезен, поскольку можно наблюдать переносы намагниченности между пространственно близкими атомами водорода. [55] Различные эксперименты ЯМР имеют разную степень чувствительности к временной шкале, которая подходит для различных структурных изменений белков. NOE может улавливать колебания связей или вращения боковых цепей, однако NOE слишком чувствителен, чтобы улавливать сворачивание белка, поскольку оно происходит в более широких временных масштабах. [57]
Поскольку сворачивание белка происходит примерно за 50–3000 с −1 , релаксационная дисперсия CPMG и перенос насыщения химического обмена стали одними из основных методов ЯМР-анализа сворачивания. [56] Кроме того, оба метода используются для обнаружения возбужденных промежуточных состояний в ландшафте сворачивания белка. [58] Для этого релаксационная дисперсия CPMG использует явление спинового эха . Этот метод подвергает целевые ядра воздействию 90-кратного импульса, за которым следует один или несколько 180-кратных импульсов. [59] По мере того, как ядра перефокусируются, широкое распределение указывает на то, что целевые ядра вовлечены в промежуточное возбужденное состояние. Рассматривая графики релаксационной дисперсии, данные собирают информацию о термодинамике и кинетике между возбужденным и основным состояниями. [59] [58] Перенос насыщения измеряет изменения сигнала от основного состояния по мере того, как возбужденные состояния становятся возмущенными. Он использует слабое радиочастотное облучение для насыщения возбужденного состояния определенного ядра, которое переводит его насыщение в основное состояние. [56] Этот сигнал усиливается за счет уменьшения намагниченности (и сигнала) основного состояния. [56] [58]
Основным ограничением ЯМР является то, что его разрешение уменьшается для белков, которые больше 25 кДа, и оно не такое подробное, как рентгеновская кристаллография . [56] Кроме того, анализ белков ЯМР довольно сложен и может предложить несколько решений из одного и того же спектра ЯМР. [55]
В исследовании, посвященном сворачиванию белка SOD1 , вовлеченного в боковой амиотрофический склероз , возбужденные промежуточные состояния изучались с помощью релаксационной дисперсии и переноса насыщения. [60] SOD1 ранее был связан со многими мутантами, вызывающими заболевания, которые, как предполагалось, участвовали в агрегации белков, однако механизм все еще был неизвестен. С помощью экспериментов по релаксационной дисперсии и переносу насыщения было обнаружено множество возбужденных промежуточных состояний, неправильно сворачивающихся в мутантах SOD1. [60]
Двойная поляризационная интерферометрия — это метод измерения оптических свойств молекулярных слоев на основе поверхности. При использовании для характеристики сворачивания белка он измеряет конформацию , определяя общий размер монослоя белка и его плотность в реальном времени с субангстремным разрешением [61] , хотя измерение кинетики сворачивания белка в реальном времени ограничено процессами, которые происходят медленнее ~10 Гц. Подобно круговому дихроизму , стимулом для сворачивания может быть денатурант или температура .
Изучение сворачивания белка значительно продвинулось в последние годы благодаря разработке быстрых, разрешенных во времени методов. Экспериментаторы быстро запускают сворачивание образца развернутого белка и наблюдают результирующую динамику . Быстрые методы включают нейтронное рассеяние , [62] сверхбыстрое смешивание растворов, фотохимические методы и лазерную спектроскопию скачков температуры . Среди многих ученых, которые внесли вклад в разработку этих методов, можно назвать Джереми Кука, Генриха Родера, Терри Оаса, Гарри Грея , Мартина Грюбеле , Брайана Дайера, Уильяма Итона, Шину Рэдфорд , Криса Добсона , Алана Фершта , Бенгта Нёльтинга и Ларса Конермана.
Протеолиз обычно используется для исследования фракции, развернутой в широком диапазоне условий раствора (например, быстрый параллельный протеолиз (FASTpp) . [63] [64]
Методы исследования отдельных молекул, такие как оптический пинцет и АСМ, использовались для понимания механизмов сворачивания белков изолированных белков, а также белков с шаперонами. [65] Оптический пинцет использовался для растягивания отдельных молекул белка с их C- и N-концов и их разворачивания, чтобы можно было изучить последующее повторное сворачивание. [66] Этот метод позволяет измерять скорости сворачивания на уровне отдельных молекул; например, оптический пинцет недавно применялся для изучения сворачивания и разворачивания белков, участвующих в свертывании крови. Фактор фон Виллебранда (vWF) — это белок, играющий важную роль в процессе образования сгустка крови. Было обнаружено — с помощью измерения с помощью оптического пинцета отдельной молекулы — что связанный с кальцием vWF действует как датчик силы сдвига в крови. Сила сдвига приводит к разворачиванию домена A2 vWF, скорость повторного сворачивания которого резко увеличивается в присутствии кальция. [67] Недавно было также показано, что простой домен src SH3 под действием силы получает доступ к нескольким путям разворачивания. [68]
Биотиновая окраска позволяет делать клеточные снимки (не)сложенных белков в зависимости от состояния. Биотиновая «окраска» показывает смещение в сторону предсказанных Внутренне неупорядоченных белков . [69]
Вычислительные исследования сворачивания белков включают три основных аспекта, связанных с прогнозированием стабильности белка, кинетики и структуры. Обзор 2013 года суммирует доступные вычислительные методы для сворачивания белков. [70]
В 1969 году Сайрус Левинталь заметил, что из-за очень большого числа степеней свободы в развернутой полипептидной цепи молекула имеет астрономическое число возможных конформаций. В одной из его статей была сделана оценка в 3 300 или 10 143. [71] Парадокс Левинталя — это мысленный эксперимент, основанный на наблюдении, что если бы белок был свернут путем последовательной выборки всех возможных конформаций, то это заняло бы астрономическое количество времени, даже если бы конформации были отобраны с большой скоростью (в наносекундном или пикосекундном масштабе ). [72] Основываясь на наблюдении, что белки свернут намного быстрее этого, Левинталь затем предположил, что случайный конформационный поиск не происходит, и поэтому белок должен свернуться через ряд метастабильных промежуточных состояний .
Конфигурационное пространство белка во время сворачивания можно визуализировать как энергетический ландшафт . Согласно Джозефу Брингельсону и Питеру Волайнсу , белки следуют принципу минимальной фрустрации , что означает, что естественным образом эволюционировавшие белки оптимизировали свои энергетические ландшафты сворачивания, [73] и что природа выбрала аминокислотные последовательности таким образом, чтобы свернутое состояние белка было достаточно стабильным. Кроме того, приобретение свернутого состояния должно было стать достаточно быстрым процессом. Несмотря на то, что природа снизила уровень фрустрации в белках, некоторая ее степень сохраняется до сих пор, что можно наблюдать по наличию локальных минимумов в энергетическом ландшафте белков.
Следствием этих эволюционно отобранных последовательностей является то, что белки, как правило, считаются имеющими глобально «воронкообразные энергетические ландшафты» (термин, введенный Хосе Онучичем ) [74] , которые в значительной степени направлены к нативному состоянию. Этот « складывающийся воронкообразный » ландшафт позволяет белку сворачиваться в нативное состояние через любой из большого количества путей и промежуточных продуктов, а не ограничиваться одним механизмом. Теория подтверждается как вычислительным моделированием модельных белков , так и экспериментальными исследованиями [73], и она использовалась для улучшения методов прогнозирования и проектирования структуры белка . [73] Описание сворачивания белка с помощью выравнивающего ландшафта свободной энергии также согласуется со 2-м законом термодинамики. [75] Физически думать о ландшафтах в терминах визуализируемых потенциальных или полных энергетических поверхностей просто с максимумами, седловыми точками, минимумами и воронками, скорее как о географических ландшафтах, возможно, немного вводит в заблуждение. Соответствующее описание на самом деле представляет собой многомерное фазовое пространство, в котором многообразия могут принимать различные более сложные топологические формы. [76]
Развернутая полипептидная цепь начинается в верхней части воронки, где она может предполагать наибольшее количество развернутых вариаций и находится в своем наивысшем энергетическом состоянии. Энергетические ландшафты, такие как эти, указывают на то, что существует большое количество начальных возможностей, но возможно только одно нативное состояние; однако они не раскрывают многочисленные возможные пути сворачивания. Другая молекула того же самого белка может быть способна следовать незначительно отличающимся путям сворачивания, ища другие промежуточные продукты с более низкой энергией, пока достигается та же самая нативная структура. [77] Различные пути могут иметь разные частоты использования в зависимости от термодинамической благоприятности каждого пути. Это означает, что если один путь оказывается более термодинамически благоприятным, чем другой, он, вероятно, будет использоваться чаще в поисках нативной структуры. [77] Когда белок начинает сворачиваться и принимать свои различные конформации, он всегда ищет более термодинамически благоприятную структуру, чем раньше, и, таким образом, продолжает движение по энергетической воронке. Образование вторичных структур является сильным признаком повышенной стабильности внутри белка, и только одна комбинация вторичных структур, предполагаемая полипептидным остовом, будет иметь самую низкую энергию и, следовательно, присутствовать в нативном состоянии белка. [77] Среди первых структур, которые образуются, как только полипептид начинает сворачиваться, находятся альфа-спирали и бета-повороты, где альфа-спирали могут образоваться всего за 100 наносекунд, а бета-повороты — за 1 микросекунду. [30]
В ландшафте энергетической воронки существует седловая точка, где находится переходное состояние для конкретного белка. [30] Переходное состояние на диаграмме энергетической воронки — это конформация, которую должна принять каждая молекула этого белка, если белок хочет окончательно принять нативную структуру. Ни один белок не может принять нативную структуру, не пройдя сначала через переходное состояние. [30] Переходное состояние можно назвать вариантом или преждевременной формой нативного состояния, а не просто еще одним промежуточным шагом. [78] Показано, что сворачивание переходного состояния является определяющим скорость, и даже если оно существует в более высоком энергетическом состоянии, чем нативное сворачивание, оно очень похоже на нативную структуру. В переходном состоянии существует ядро, вокруг которого белок может сворачиваться, образованное процессом, называемым «конденсацией зародыша», где структура начинает коллапсировать на ядро. [78]
Методы de novo или ab initio для прогнозирования структуры вычислительного белка могут использоваться для моделирования различных аспектов сворачивания белка. Молекулярная динамика (МД) использовалась в моделировании сворачивания белка и динамики in silico . [79] Первые моделирования равновесного сворачивания были выполнены с использованием неявной модели растворителя и зонтичной выборки . [80] Из-за вычислительных затрат моделирование сворачивания МД ab initio с явной водой ограничено пептидами и небольшими белками. [81] [82] Моделирование МД более крупных белков остается ограниченным динамикой экспериментальной структуры или ее высокотемпературным развертыванием. Длительные процессы сворачивания (более 1 миллисекунды), такие как сворачивание более крупных белков (>150 остатков), могут быть доступны с использованием крупнозернистых моделей . [83] [84] [85]
Несколько крупномасштабных вычислительных проектов, таких как Rosetta @home [86], Folding@home [87] и Foldit [88] , нацелены на изучение сворачивания белков.
Длинные непрерывные траекторные симуляции были выполнены на Anton , массивно-параллельном суперкомпьютере, разработанном и построенном на основе специализированных микросхем ASIC и межсоединений компанией DE Shaw Research . Самым длинным опубликованным результатом симуляции, выполненной с использованием Anton по состоянию на 2011 год, была симуляция NTL9 длительностью 2,936 миллисекунд при 355 К. [89] Такие симуляции в настоящее время способны разворачивать и повторно сворачивать небольшие белки (<150 аминокислотных остатков) в равновесии и предсказывать, как мутации влияют на кинетику сворачивания и стабильность. [90]
В 2020 году группа исследователей, использовавшая AlphaFold , программу прогнозирования структуры белка на основе искусственного интеллекта (ИИ), разработанную DeepMind, заняла первое место в CASP , давнем конкурсе по прогнозированию структуры. [91] Группа достигла уровня точности, намного превышающего уровень любой другой группы. [92] Она набрала более 90% для примерно двух третей белков в глобальном тесте расстояния CASP (GDT) , тесте, который измеряет степень сходства между структурой, предсказанной вычислительной программой, и эмпирической структурой, определенной экспериментально в лаборатории. Оценка 100 считается полным совпадением в пределах расстояния, используемого для расчета GDT. [93]
Результаты предсказания структуры белка AlphaFold в CASP были описаны как «трансформационные» и «поразительные». [94] [95] Некоторые исследователи отметили, что точность недостаточно высока для трети его предсказаний, и что он не раскрывает физический механизм сворачивания белка, чтобы проблема сворачивания белка могла считаться решенной. [96] Тем не менее, это считается значительным достижением в вычислительной биологии [93] и большим прогрессом на пути к десятилетней великой задаче биологии — предсказанию структуры белков. [94]