stringtranslate.com

РуБисКО

Рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилаза/оксигеназа , обычно известная под аббревиатурами RuBisCo , rubisco , [1] RuBPCase , [2] или RuBPco , [3] — это фермент ( EC 4.1.1.39), участвующий в светонезависимой (или «темной») части фотосинтеза , включая фиксацию углерода , посредством которой атмосферный углекислый газ преобразуется растениями и другими фотосинтезирующими организмами в богатые энергией молекулы , такие как глюкоза . Он возник примерно четыре миллиарда лет назад в первичном метаболизме до появления кислорода на Земле. [4] Это , вероятно, самый распространенный фермент на Земле. С химической точки зрения он катализирует карбоксилирование рибулозо -1,5-бисфосфата (также известного как RuBP). [5] [6] [7]

Альтернативные пути фиксации углерода

RuBisCO важен с биологической точки зрения, поскольку он катализирует первичную химическую реакцию , посредством которой неорганический углерод попадает в биосферу . В то время как многие автотрофные бактерии и археи фиксируют углерод через восстановительный путь ацетил-КоА , цикл 3-гидроксипропионата или обратный цикл Кребса , эти пути вносят относительно небольшой вклад в глобальную фиксацию углерода по сравнению с тем, который катализирует RuBisCO. Фосфоенолпируваткарбоксилаза , в отличие от RuBisCO, фиксирует углерод только временно. Отражая свою важность, RuBisCO является наиболее распространенным белком в листьях , составляя 50% растворимого белка листьев в растениях C3 ( 20–30% от общего азота листьев) и 30% растворимого белка листьев в растениях C4 (5–9% от общего азота листьев). [7] Учитывая его важную роль в биосфере, генная инженерия RuBisCO в сельскохозяйственных культурах продолжает вызывать интерес (см. ниже).

Структура

Активный центр RuBisCO Galdieria sulphuraria с CO 2 : Остатки, участвующие как в активном центре, так и в стабилизации CO 2 для ферментативного катализа, показаны цветом и помечены. Расстояния водородных связей показаны в ангстремах. Ион Mg 2+ (зеленая сфера) показан координированным с CO 2 , и за ним следуют три молекулы воды (красные сферы). Все остальные остатки показаны в оттенках серого.
Расположение гена rbcL в хлоропластном геноме Arabidopsis thaliana (позиции примерно 55–56,4 кб). rbcL — один из 21 генов, кодирующих белок и участвующих в фотосинтезе (зеленые прямоугольники).

У растений, водорослей , цианобактерий , фототрофных и хемоавтотрофных Pseudomonadota (ранее протеобактерий) фермент обычно состоит из двух типов белковых субъединиц, называемых большой цепью ( L , около 55 000 Да ) и малой цепью ( S , около 13 000 Да). Ген большой цепи ( rbcL ) кодируется ДНК хлоропластов у растений. [8] Обычно в ядре растительных клеток имеется несколько родственных генов малых цепей , и небольшие цепи импортируются в стромальный отсек хлоропластов из цитозоля путем пересечения внешней мембраны хлоропласта . [6] [9] Ферментативно активные участки связывания субстрата ( рибулозо -1,5-бисфосфата) расположены в больших цепях , которые образуют димеры , в которых аминокислоты из каждой большой цепи вносят вклад в участки связывания. В общей сложности восемь больших цепей (= четыре димера) и восемь малых цепей собираются в более крупный комплекс массой около 540 000 Да. [10] У некоторых псевдомонад и динофлагеллят были обнаружены ферменты, состоящие только из больших субъединиц. [a]

Ионы магния ( Mg2 + ) необходимы для ферментативной активности. Правильное расположение Mg2 + в активном центре фермента подразумевает добавление «активирующей» молекулы диоксида углерода ( CO2 ) к лизину в активном центре (образуя карбамат ). [12] Mg2 + действует, управляя депротонированием остатка Lys210, заставляя остаток Lys поворачиваться на 120 градусов в транс -конформер, уменьшая расстояние между азотом Lys и углеродом CO2 . Непосредственная близость позволяет образовывать ковалентную связь, в результате чего образуется карбамат. [13] Сначала Mg2 + может связываться с активным центром за счет поворота His335 в альтернативную конформацию . Затем Mg 2+ координируется остатками His активного центра (His300, His302, His335) и частично нейтрализуется координацией трех молекул воды и их преобразованием в − OH. [13] Эта координация приводит к нестабильному комплексу, но создает благоприятную среду для связывания Mg 2+ . Образованию карбамата благоприятствует щелочной pH . pH и концентрация ионов магния в жидком отсеке (у растений — строме хлоропласта ) увеличиваются на свету. Роль изменения уровня pH и ионов магния в регуляции активности фермента RuBisCO обсуждается ниже. После образования карбамата His335 завершает активацию, возвращаясь в исходное положение посредством температурных колебаний. [13]

Ферментативная активность

Две основные реакции RuBisCo: фиксация CO2 и оксигенация.

RuBisCO является одним из многих ферментов в цикле Кальвина . Когда RubisCO облегчает атаку CO2 на углерод C2 RuBP и последующее расщепление связи между углеродом C3 и C2, образуются 2 молекулы глицерат-3-фосфата. Преобразование включает следующие этапы: енолизация , карбоксилирование , гидратация , расщепление связи CC и протонирование . [14] [15] [16]

Субстраты

Субстратами для RuBisCO являются рибулозо-1,5-бисфосфат и диоксид углерода (в отличие от «активирующего» диоксида углерода). RuBisCO также катализирует реакцию рибулозо-1,5-бисфосфата и молекулярного кислорода (O 2 ) вместо диоксида углерода (CO 2 ). [17] Различение субстратов CO 2 и O 2 объясняется различным взаимодействием квадрупольных моментов субстрата и высоким градиентом электростатического поля . [13] Этот градиент устанавливается димерной формой минимально активного RuBisCO, который с его двумя компонентами обеспечивает комбинацию противоположно заряженных доменов, необходимых для взаимодействия фермента с O 2 и CO 2 . Эти условия помогают объяснить низкую скорость оборота, обнаруженную в RuBisCO: для того, чтобы увеличить силу электрического поля, необходимого для достаточного взаимодействия с квадрупольными моментами субстратов , C- и N-концевые сегменты фермента должны быть закрыты, что позволяет изолировать активный центр от растворителя и снизить диэлектрическую постоянную . [18] Такая изоляция имеет значительные энтропийные издержки и приводит к низкой скорости оборота.

Связывание РуБП

Карбамилирование ε-аминогруппы Lys210 стабилизируется координацией с Mg2 + . [19] Эта реакция включает связывание карбоксилатных концов Asp203 и Glu204 с ионом Mg2 + . Субстрат RuBP связывает Mg2 +, вытесняя два из трех лигандов aqua. [14] [20] [21]

Энолизация

Енолизация RuBP представляет собой преобразование кето-таутомера RuBP в ендиол(ат). Енолизация инициируется депротонированием при C3. Основа фермента на этом этапе обсуждалась, [20] [22], но стерические ограничения, наблюдаемые в кристаллических структурах, сделали Lys210 наиболее вероятным кандидатом. [14] В частности, карбаматный кислород на Lys210, который не координируется с ионом Mg, депротонирует углерод C3 RuBP, образуя 2,3-ендиолят. [20] [21]

Карбоксилирование

Трехмерное изображение активного центра шпината RuBisCO в комплексе с ингибитором 2-карбоксиарабинитол-1,5-бисфосфатом, CO 2 и Mg 2+ . (PDB: 1IR1; Ligand View [CAP]501:A)

Карбоксилирование 2,3-ендиолята приводит к промежуточному 3-кето-2-карбоксиарабинитол-1,5-бисфосфату, а Lys334 располагается так, чтобы облегчить добавление субстрата CO2, поскольку он заменяет третью молекулу воды, координированную Mg2 +, и присоединяется непосредственно к ендиолу. В этом процессе комплекс Михаэлиса не образуется. [14] [22] Гидратация этого кетона приводит к образованию дополнительной гидроксигруппы на C3, образуя промежуточное соединение гем-диол . [20] [23] Карбоксилирование и гидратация были предложены как один согласованный шаг [20] или как два последовательных шага. [23] Согласованный механизм поддерживается близостью молекулы воды к C3 RuBP в множественных кристаллических структурах. В структуре шпината другие остатки хорошо размещены, чтобы помочь на этапе гидратации, поскольку они находятся в пределах расстояния водородной связи молекулы воды. [14]

разрыв связи CC

Промежуточный продукт гем-диол расщепляется по связи C2-C3, образуя одну молекулу глицерат-3-фосфата и отрицательно заряженный карбоксилат. [14] Стереоспецифическое протонирование C2 этого карбаниона приводит к образованию другой молекулы глицерат-3-фосфата. Считается, что этот шаг облегчается Lys175 или потенциально карбамилированным Lys210. [14]

Продукция

Когда субстратом является углекислый газ, продукт реакции карбоксилазы представляет собой нестабильное фосфорилированное промежуточное соединение с шестью атомами углерода, известное как 3-кето-2-карбоксиарабинитол-1,5-бисфосфат, которое быстро распадается на две молекулы глицерат-3-фосфата . Этот продукт, также известный как 3-фосфоглицерат, может быть использован для получения более крупных молекул, таких как глюкоза .

Когда субстратом является молекулярный кислород, продуктами реакции оксигеназы являются фосфогликолят и 3-фосфоглицерат. Фосфогликолят рециркулируется через последовательность реакций, называемых фотодыхание , в которой участвуют ферменты и цитохромы, расположенные в митохондриях и пероксисомах (это случай восстановления метаболитов ). В этом процессе две молекулы фосфогликолята преобразуются в одну молекулу углекислого газа и одну молекулу 3-фосфоглицерата, которые могут повторно войти в цикл Кальвина. Часть фосфогликолята, входящего в этот путь, может быть сохранена растениями для производства других молекул, таких как глицин . При уровнях углекислого газа и кислорода в окружающей среде соотношение реакций составляет около 4 к 1, что приводит к чистой фиксации углекислого газа всего лишь 3,5. Таким образом, неспособность фермента предотвратить реакцию с кислородом значительно снижает фотосинтетическую способность многих растений. Некоторые растения, многие водоросли и фотосинтезирующие бактерии преодолели это ограничение , разработав способы увеличения концентрации углекислого газа вокруг фермента, включая фиксацию углерода C4 , метаболизм крассуловой кислоты и использование пиреноида .

Побочные действия Рубиско могут привести к бесполезным или ингибирующим побочным продуктам. Важные ингибирующие побочные продукты включают ксилулозо-1,5-бисфосфат и глицеро-2,3-пентодиулозо-1,5-бисфосфат, оба вызваны «ошибками» на полпути в реакции енолизации-карбоксилирования. У высших растений этот процесс вызывает самоингибирование Рубиско, которое может быть вызвано насыщением концентраций CO 2 и РуБФ и решено Рубиско-активазой (см. ниже). [24]

Скорость ферментативной активности

Обзор цикла Кальвина и фиксации углерода.

Некоторые ферменты могут проводить тысячи химических реакций в секунду. Однако RuBisCO медленный, фиксируя только 3-10 молекул углекислого газа в секунду на молекулу фермента. [25] Реакция, катализируемая RuBisCO, является, таким образом, основным фактором, ограничивающим скорость цикла Кальвина в течение дня. Тем не менее, в большинстве условий и когда свет не ограничивает фотосинтез иным образом, скорость RuBisCO положительно реагирует на увеличение концентрации углекислого газа.

RuBisCO обычно активен только днем, так как рибулозо-1,5-бисфосфат не регенерируется в темноте. Это связано с регуляцией нескольких других ферментов цикла Кальвина. Кроме того, активность RuBisCO координируется с активностью других ферментов цикла Кальвина несколькими другими способами:

Ионами

При освещении хлоропластов pH стромы повышается с 7,0 до 8,0 из-за градиента протонов (ионов водорода, H + ), создаваемого через тилакоидную мембрану. Движение протонов в тилакоиды управляется светом и имеет основополагающее значение для синтеза АТФ в хлоропластах (Дополнительная информация: Фотосинтетический реакционный центр ; Светозависимые реакции ) . Чтобы сбалансировать ионный потенциал через мембрану, ионы магния ( Mg 2+ ) в ответ выходят из тилакоидов, увеличивая концентрацию магния в строме хлоропластов. RuBisCO имеет высокий оптимальный pH (может быть >9,0, в зависимости от концентрации ионов магния) и, таким образом, становится «активированным» при введении углекислого газа и магния в активные центры, как описано выше.

Активаза RuBisCO

В растениях и некоторых водорослях другой фермент, RuBisCO-активаза (Rca, GO:0046863, P10896 ), необходим для быстрого образования критического карбамата в активном центре RuBisCO. [26] [27] Это необходимо, поскольку рибулозо-1,5-бисфосфат (RuBP) сильнее связывается с активными центрами RuBisCO, когда присутствует избыток карбамата, что препятствует дальнейшему развитию процессов. На свету RuBisCO-активаза способствует высвобождению ингибирующего (или — в некоторых представлениях — запасающего) RuBP из каталитических центров RuBisCO. Активаза также необходима некоторым растениям (например, табаку и многим бобам), поскольку в темноте RuBisCO ингибируется (или защищается от гидролиза) конкурентным ингибитором, синтезируемым этими растениями, аналогом субстрата 2-карбокси-D-арабитинол-1-фосфатом (CA1P). [28] CA1P прочно связывается с активным сайтом карбамилированного RuBisCO и еще больше ингибирует каталитическую активность. Было также показано, что CA1P сохраняет RuBisCO в конформации , защищенной от протеолиза . [29] На свету активаза RuBisCO также способствует высвобождению CA1P из каталитических сайтов. После того, как CA1P высвобождается из RuBisCO, он быстро преобразуется в неингибирующую форму активируемой светом фосфатазой CA1P . Даже без этих сильных ингибиторов, один раз на несколько сотен реакций, нормальные реакции с углекислым газом или кислородом не завершаются; другие аналоги ингибирующего субстрата все еще образуются в активном сайте. И снова активаза RuBisCO может способствовать высвобождению этих аналогов из каталитических сайтов и поддерживать фермент в каталитически активной форме. Однако при высоких температурах активаза RuBisCO агрегирует и больше не может активировать RuBisCO. Это способствует снижению карбоксилирующей способности, наблюдаемому во время теплового стресса. [30] [31]

По активиз

Удаление ингибирующего RuBP, CA1P и других аналогов ингибирующего субстрата активазой требует потребления АТФ . Эта реакция ингибируется присутствием АДФ , и, таким образом, активность активазы зависит от соотношения этих соединений в строме хлоропласта. Кроме того, у большинства растений чувствительность активазы к соотношению АТФ/АДФ модифицируется стромальным восстановительно-окислительным ( редокс ) состоянием через другой небольшой регуляторный белок, тиоредоксин . Таким образом, активность активазы и состояние активации RuBisCO могут модулироваться в ответ на интенсивность света и, таким образом, на скорость образования субстрата рибулозо-1,5-бисфосфата. [32]

По фосфату

В цианобактериях неорганический фосфат (P i ) также участвует в скоординированной регуляции фотосинтеза: P i связывается с активным сайтом RuBisCO и с другим сайтом на большой цепи, где он может влиять на переходы между активированными и менее активными конформациями фермента. Таким образом, активация бактериального RuBisCO может быть особенно чувствительна к уровням P i , что может заставить его действовать аналогично тому, как функционирует активаза RuBisCO в высших растениях. [33]

Углекислым газом

Поскольку углекислый газ и кислород конкурируют в активном центре RuBisCO, фиксация углерода RuBisCO может быть усилена за счет повышения уровня углекислого газа в отсеке, содержащем RuBisCO ( строма хлоропласта ). Несколько раз в ходе эволюции растений развивались механизмы для повышения уровня углекислого газа в строме (см. фиксация углерода C 4 ). Использование кислорода в качестве субстрата, по-видимому, является загадочным процессом, поскольку он, по-видимому, выбрасывает захваченную энергию. Однако это может быть механизмом для предотвращения перегрузки углеводами в периоды сильного светового потока. Эта слабость фермента является причиной фотодыхания , так что здоровые листья на ярком свете могут иметь нулевую чистую фиксацию углерода, когда соотношение O 2 к CO 2 , доступное для RuBisCO, слишком сильно смещается в сторону кислорода. Это явление в первую очередь зависит от температуры: высокие температуры могут снизить концентрацию CO 2 , растворенного во влаге тканей листа. Это явление также связано с водным стрессом : поскольку листья растений охлаждаются испарением, ограниченное количество воды вызывает высокие температуры листьев. Растения C 4 изначально используют фермент PEP-карбоксилазу , которая имеет более высокое сродство к CO 2 . В ходе этого процесса сначала образуется 4-углеродное промежуточное соединение, отсюда и название C 4 -растения, которое перемещается в место фотосинтеза C 3 , а затем декарбоксилируется, выделяя CO 2 для повышения концентрации CO 2 .

Растения толстянковых кислотного метаболизма (CAM) держат свои устьица закрытыми в течение дня, что сохраняет воду, но препятствует протеканию светонезависимых реакций (также известных как цикл Кальвина ), поскольку для этих реакций требуется, чтобы CO2 проходил через эти отверстия путем газообмена. Испарение через верхнюю сторону листа предотвращается слоем воска .

Генная инженерия

Поскольку RuBisCO часто ограничивает скорость фотосинтеза в растениях, можно улучшить эффективность фотосинтеза , модифицируя гены RuBisCO в растениях для повышения каталитической активности и/или снижения скорости оксигенации. [34] [35] [36] [37] Это может улучшить секвестрацию CO2 и стать стратегией повышения урожайности. [38] Исследуемые подходы включают перенос генов RuBisCO из одного организма в другой, конструирование активазы RubisCO из термофильных цианобактерий в растения, чувствительные к температуре, повышение уровня экспрессии субъединиц RuBisCO, экспрессию небольших цепей RuBisCO из ДНК хлоропластов и изменение генов RuBisCO для повышения специфичности к углекислому газу или иного повышения скорости фиксации углерода. [39] [40]

Мутагенез в растениях

В целом, направленный мутагенез RuBisCO в основном оказался безуспешным, [38] хотя мутировавшие формы белка были получены в растениях табака с видами субъединицы C4 , [ 41] а RuBisCO с более C4 - подобными кинетическими характеристиками был получен в рисе посредством ядерной трансформации. [42] Было показано, что возможна надежная и прочная инженерия для получения RuBisCO и других ферментов в цикле C3 , [43] и впервые она была достигнута в 2019 году с помощью подхода синтетической биологии. [37]

Одним из путей является введение в растения вариантов RuBisCO с естественно высокими значениями специфичности, таких как из красной водоросли Galdieria partita . Это может улучшить эффективность фотосинтеза сельскохозяйственных культур, хотя возможные негативные последствия еще предстоит изучить. [44] Достижения в этой области включают замену табачного фермента на фермент пурпурной фотосинтетической бактерии Rhodospirillum rubrum . [45] В 2014 году были созданы две транспластомные линии табака с функциональным RuBisCO из цианобактерии Synechococcus elongatus PCC7942 (Se7942) путем замены RuBisCO на гены большой и малой субъединиц фермента Se7942 в сочетании либо с соответствующим шапероном сборки Se7942, RbcX, либо с внутренним карбоксисомальным белком, CcmM35. Оба мутанта имели повышенную скорость фиксации CO 2 при измерении как молекул углерода на RuBisCO. Однако мутантные растения росли медленнее, чем дикие. [46]

Недавняя теория исследует компромисс между относительной специфичностью (т. е. способностью благоприятствовать фиксации CO 2 по сравнению с включением O 2 , что приводит к энергозатратному процессу фотодыхания ) и скоростью, с которой образуется продукт. Авторы приходят к выводу, что RuBisCO, возможно, на самом деле эволюционировал, чтобы достичь точки «почти совершенства» во многих растениях (с сильно различающейся доступностью субстрата и условиями окружающей среды), достигая компромисса между специфичностью и скоростью реакции. [47] Также было высказано предположение, что оксигеназная реакция RuBisCO предотвращает истощение CO 2 вблизи его активных участков и обеспечивает поддержание окислительно-восстановительного состояния хлоропласта. [48]

Поскольку фотосинтез является единственным наиболее эффективным естественным регулятором углекислого газа в атмосфере Земли , [49] биохимическая модель реакции RuBisCO используется в качестве основного модуля моделей изменения климата. Таким образом, правильная модель этой реакции имеет важное значение для базового понимания отношений и взаимодействий экологических моделей.

Экспрессия в бактериальных хозяевах

В настоящее время существует очень мало эффективных методов экспрессии функционального растительного Rubisco в бактериальных хозяевах для исследований генетических манипуляций. Это в значительной степени связано с необходимостью для Rubisco сложных клеточных механизмов для его биогенеза и метаболического поддержания, включая субъединицы RbcS, кодируемые ядром, которые обычно импортируются в хлоропласты в виде развернутых белков. [50] [51] Кроме того, достаточная экспрессия и взаимодействие с активазой Rubisco также являются серьезными проблемами. [39] Один из успешных методов экспрессии Rubisco в E. coli включает в себя коэкспрессию нескольких шаперонов хлоропластов, хотя это было показано только для Arabidopsis thaliana Rubisco. [52]

Истощение в протеомных исследованиях

Из-за своей высокой распространенности в растениях (обычно 40% от общего содержания белка) Рубиско часто затрудняет анализ важных сигнальных белков, таких как факторы транскрипции , киназы и регуляторные белки, которые в растениях встречаются в меньшем количестве (10-100 молекул на клетку). [53] Например, использование масс-спектрометрии на смесях растительных белков приведет к появлению множественных интенсивных пиков субъединиц Рубиско, которые будут мешать и скрывать пики других белков.

Недавно один из эффективных методов осаждения RuBisCO включал использование раствора сульфата протамина . [54] Другие существующие методы истощения RuBisCO и изучения белков с низким содержанием включают методы фракционирования с кальцием и фитатом, [55] гель-электрофорез с полиэтиленгликолем, [56] [57] аффинную хроматографию , [58] [59] и агрегацию с использованием DTT , [60], хотя эти методы более трудоемки и менее эффективны по сравнению с осаждением протаминсульфатом. [53]

Эволюция RuBisCO

Филогенетические исследования

Ген хлоропласта rbcL , который кодирует большую субъединицу RuBisCO, широко использовался в качестве подходящего локуса для анализа филогенетики в таксономии растений . [61]

Источник

Неуглеродфиксирующие белки, похожие на RuBisCO, называемые RuBisCO-подобными белками (RLP), также встречаются в дикой природе у таких распространенных организмов, как Bacillus subtilis . Эта бактерия имеет rbcL-подобный белок с функцией енолазы 2,3-дикето-5-метилтиопентил-1-фосфата , частью пути утилизации метионина. [62] Более поздние идентификации обнаружили функционально расходящиеся примеры, рассеянные по всем бактериям и археям, а также переходные ферменты, выполняющие функции как енолазы типа RLP, так и RuBisCO. В настоящее время считается, что текущий RuBisCO произошел от димерного предка RLP, сначала приобретя свою функцию карбоксилазы, а затем дополнительно олигомеризовавшись, а затем рекрутируя малую субъединицу для формирования знакомого современного фермента. [15] Малая субъединица, вероятно, впервые развилась в анаэробных и термофильных организмах, где она позволила RuBisCO катализировать свою реакцию при более высоких температурах. [63] В дополнение к ее влиянию на стабилизирующий катализ, она позволила развиться более высокой специфичности для CO2 по сравнению с O2 , модулируя эффект, который замены в RuBisCO оказывают на ферментативную функцию. Замены, которые не имеют эффекта без малой субъединицы, внезапно становятся полезными, когда она связана. Более того, малая субъединица позволила накопить замены, которые допустимы только в ее присутствии. Накопление таких замен приводит к строгой зависимости от малой субъединицы, что наблюдается в существующих Rubiscos, которые связывают малую субъединицу.

С4

С массовой конвергентной эволюцией пути фиксации C 4 в разнообразии растительных линий предковый C 3 -тип RuBisCO эволюционировал, чтобы иметь более быстрый оборот CO 2 в обмен на более низкую специфичность в результате большей локализации CO 2 из клеток мезофилла в клетки обкладки пучка . [64] Это было достигнуто за счет повышения конформационной гибкости «открыто-закрытого» перехода в цикле Кальвина . Лабораторные филогенетические исследования показали, что эта эволюция была ограничена компромиссом между стабильностью и активностью, вызванным серией необходимых мутаций для C 4 RuBisCO. [65] Более того, для того, чтобы поддерживать дестабилизирующие мутации, эволюции до C 4 RuBisCO предшествовал период, в течение которого мутации предоставили ферменту повышенную стабильность, создав буфер для поддержания и сохранения мутаций, необходимых для C 4 RuBisCO. Для содействия этому процессу буферизации было обнаружено, что недавно эволюционировавший фермент далее развил ряд стабилизирующих мутаций. Хотя RuBisCO всегда накапливал новые мутации, большинство из этих выживших мутаций не оказали значительного влияния на стабильность белка. Дестабилизирующие мутации C 4 в RuBisCO поддерживались давлением окружающей среды, таким как низкие концентрации CO 2 , требующие жертвы стабильности ради новых адаптивных функций. [65]

История термина

Термин «RuBisCO» был придуман в шутку в 1979 году Дэвидом Айзенбергом на семинаре, посвященном уходу на пенсию одного из первых выдающихся исследователей RuBisCO Сэма Уайлдмена , а также ссылался на торговое название закусок « Nabisco » в связи с попытками Уайлдмена создать пищевую белковую добавку из листьев табака. [66] [67]

Заглавные буквы в названии долго обсуждались. Можно писать заглавными буквами каждую букву полного названия ( Ribuloss - 1,5 bis phosphat carboxylase / o xygenase), но также утверждалось, что все они должны быть строчными (rubisco), подобно другим терминам, таким как scuba или laser. [ 1]

Смотрите также

Ссылки

  1. ^ Структура RuBisCO из фотосинтетической бактерии Rhodospirillum rubrum была определена методом рентгеновской кристаллографии , см.: PDB : 9RUB ​. Сравнение структур эукариотического и бактериального RuBisCO показано в Protein Data Bank "Molecule of the Month" #11. [11]
  1. ^ ab Sharkey TD (май 2019). «Открытие канонического цикла Кальвина-Бенсона». Photosynthesis Research . 140 (2): 235–252. Bibcode :2019PhoRe.140..235S. doi :10.1007/s11120-018-0600-2. OSTI  1607740. PMID  30374727. S2CID  53092349.
  2. ^ Нивисон, Хелен; Стокинг, К. (1983). «Синтез рибулозобисфосфаткарбоксилазы в листьях ячменя». Физиология растений . 73 (4): 906–911. doi :10.1104/pp.73.4.906. PMC 1066578. PMID 16663341  . 
  3. ^ Мяхлер, Феликс; Нёсбергер, Йозеф (1988). «Бикарбонат ингибирует рибулозо-1,5-бифосфаткарбоксилазу». Физиология растений . 88 (2): 462–465. doi :10.1104/pp.88.2.462. PMC 1055600. PMID  16666327 . 
  4. ^ Назад в будущее фотосинтеза: воскрешение ферментов возрастом в миллиард лет показывает, как фотосинтез адаптировался к росту содержания кислорода., Новости Общества Макса Планка, 13 октября 2022 г.
  5. ^ Cooper GM (2000). "10.The Chloroplast Genome". Клетка: молекулярный подход (2-е изд.). Вашингтон, округ Колумбия: ASM Press. ISBN 978-0-87893-106-4. , одна из субъединиц рибулозобисфосфаткарбоксилазы (рубиско) кодируется хлоропластной ДНК. Рубиско является критическим ферментом, который катализирует добавление CO 2 к рибулозо-1,5-бисфосфату в цикле Кальвина. Он также считается самым распространенным белком на Земле, поэтому примечательно, что одна из его субъединиц кодируется хлоропластным геномом.
  6. ^ ab Dhingra A, Portis AR, Daniell H (апрель 2004 г.). «Усиленная трансляция гена RbcS, экспрессируемого в хлоропласте, восстанавливает уровни малых субъединиц и фотосинтез в антисмысловых растениях ядерного RbcS». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 101 (16): 6315–6320. Bibcode : 2004PNAS..101.6315D. doi : 10.1073/pnas.0400981101 . PMC 395966. PMID  15067115. (Рубиско ) является наиболее распространенным ферментом на этой планете, на его долю приходится 30–50% от общего количества растворимого белка в хлоропласте; 
  7. ^ ab Feller U, Anders I, Mae T (2008). «Рубисколитики: судьба Рубиско после прекращения его ферментативной функции в клетке». Журнал экспериментальной ботаники . 59 (7): 1615–1624. doi : 10.1093/jxb/erm242 . PMID  17975207.
  8. ^ Витлин Грубер А, Фейц Л (2018). «Сборка Рубиско в хлоропласте». Frontiers in Molecular Biosciences . 5 : 24. doi : 10.3389/fmolb.2018.00024 . PMC 5859369. PMID  29594130. 
  9. ^ Arabidopsis thaliana имеет четыре гена малой цепи RuBisCO. Yoon M, Putterill JJ, Ross GS, Laing WA (апрель 2001 г.). «Определение относительных уровней экспрессии генов малой субъединицы rubisco в Arabidopsis путем быстрой амплификации концов кДНК». Аналитическая биохимия . 291 (2): 237–244. doi :10.1006/abio.2001.5042. PMID  11401297.
  10. ^ Stryer L, Berg JM, Tymoczko JL (2002). "Глава 20: Цикл Кальвина и пентозофосфатный путь". Биохимия (5-е изд.). Сан-Франциско: WH Freeman. ISBN 978-0-7167-3051-4. Рисунок 20.3. Структура Рубиско.] (Цветная ленточная диаграмма)
  11. ^ Goodsell D (ноябрь 2000 г.). "Rubisco". Молекула месяца . RCSB PDB (Research Collaboratory for Structural Bioinformatics PDB). doi :10.2210/rcsb_pdb/mom_2000_11.
  12. ^ Lodish H, Berk A, Zipursky SL, Matsudaira P, Baltimore D, Darnell JE (2000). «Молекулярная клеточная биология» (4-е изд.). Нью-Йорк: WH Freeman & Co.На рисунке 16-48 показана структурная модель активного центра, включая участие магния.
  13. ^ abcd Stec B (ноябрь 2012 г.). «Структурный механизм активации RuBisCO карбамилированием лизина активного сайта». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 109 (46): 18785–18790. Bibcode : 2012PNAS..10918785S. doi : 10.1073/pnas.1210754109 . PMC 3503183. PMID  23112176 . 
  14. ^ abcdefg Андерссон I (май 2008). «Катализ и регуляция в Рубиско». Журнал экспериментальной ботаники . 59 (7): 1555–1568. doi : 10.1093/jxb/ern091 . PMID  18417482.
  15. ^ ab Erb TJ, Zarzycki J (февраль 2018 г.). «Краткая история RubisCO: взлет и падение (?) основного фермента фиксации CO2 в природе». Current Opinion in Biotechnology . 49 : 100–107. doi : 10.1016/j.copbio.2017.07.017 . PMC 7610757. PMID  28843191 . 
  16. ^ Lundqvist T, Schneider G (июль 1991). «Кристаллическая структура активированной рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилазы в комплексе с ее субстратом, рибулозо-1,5-бисфосфатом». Журнал биологической химии . 266 (19): 12604–12611. doi : 10.1016/S0021-9258(18)98942-8 . PMID  1905726.
  17. ^ Goodsell D (ноябрь 2000 г.). "Rubisco". Молекула месяца . RCSB PDB (Research Collaboratory for Structural Bioinformatics PDB). doi :10.2210/rcsb_pdb/mom_2000_11.
  18. ^ Satagopan S, Spreitzer RJ (июль 2008 г.). «Замены, подобные растительным, в карбоксильном конце большой субъединицы Chlamydomonas Rubisco увеличивают специфичность CO2/O2». BMC Plant Biology . 8 : 85. doi : 10.1186/1471-2229-8-85 . PMC 2527014 . PMID  18664299. 
  19. ^ Lorimer GH, Miziorko HM (ноябрь 1980 г.). «Образование карбамата на эпсилон-аминогруппе остатка лизила как основа активации рибулозобисфосфаткарбоксилазы CO2 и Mg2+». Биохимия . 19 (23): 5321–5328. doi :10.1021/bi00564a027. PMID  6778504.
  20. ^ abcde Cleland WW, Andrews TJ, Gutteridge S, Hartman FC, Lorimer GH (апрель 1998 г.). «Механизм Рубиско: Карбамат как общее основание». Chemical Reviews . 98 (2): 549–562. doi :10.1021/cr970010r. PMID  11848907.
  21. ^ ab Andersson I, Knight S, Schneider G, Lindqvist Y, Lundqvist T, Brändén CI, Lorimer GH (1989). "Кристаллическая структура активного центра рибулозобисфосфаткарбоксилазы". Nature . 337 (6204): 229–234. Bibcode :1989Natur.337..229A. doi :10.1038/337229a0. S2CID  4370073.
  22. ^ ab Hartman FC, Harpel MR (1994). «Структура, функция, регуляция и сборка D-рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилазы/оксигеназы». Annual Review of Biochemistry . 63 : 197–234. doi :10.1146/annurev.bi.63.070194.001213. PMID  7979237.
  23. ^ ab Taylor TC, Andersson I (январь 1997). «Структура комплекса между рубиско и его природным субстратом рибулозо-1,5-бисфосфатом». Журнал молекулярной биологии . 265 (4): 432–444. doi :10.1006/jmbi.1996.0738. PMID  9034362.
  24. ^ Pearce FG (ноябрь 2006 г.). «Образование каталитических побочных продуктов и связывание лигандов рибулозобисфосфаткарбоксилазами из разных филогений». Биохимический журнал . 399 (3): 525–534. doi :10.1042/BJ20060430. PMC 1615894. PMID  16822231 . 
  25. ^ Эллис Р. Дж. (январь 2010 г.). «Биохимия: борьба с неразумным дизайном». Nature . 463 (7278): 164–165. Bibcode :2010Natur.463..164E. doi :10.1038/463164a. PMID  20075906. S2CID  205052478.
  26. ^ Portis AR (2003). «Rubisco activase — каталитический шаперон Rubisco». Photosynthesis Research . 75 (1): 11–27. doi :10.1023/A:1022458108678. PMID  16245090. S2CID  2632.
  27. ^ Jin SH, Jiang DA, Li XQ, Sun JW (август 2004 г.). «Характеристики фотосинтеза в растениях риса, трансформированных антисмысловым геном Rubisco-активазы». Journal of Zhejiang University Science . 5 (8): 897–899. doi :10.1631/jzus.2004.0897. PMID  15236471. S2CID  1496584.
  28. ^ Andralojc PJ, Dawson GW, Parry MA, Keys AJ (декабрь 1994 г.). «Включение углерода из продуктов фотосинтеза в 2-карбоксиарабинитол-1-фосфат и 2-карбоксиарабинитол». The Biochemical Journal . 304 (3): 781–786. doi :10.1042/bj3040781. PMC 1137402 . PMID  7818481. 
  29. ^ Хан С., Андралойц П.Дж., Ли П.Дж., Парри МА. (декабрь 1999 г.). «2'-карбокси-D-арабитинол 1-фосфат защищает рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилазу/оксигеназу от протеолитического расщепления». Европейский журнал биохимии . 266 (3): 840–847. doi : 10.1046/j.1432-1327.1999.00913.x . PMID  10583377.
  30. ^ Salvucci ME, Osteryoung KW, Crafts-Brandner SJ, Vierling E (ноябрь 2001 г.). «Исключительная чувствительность Rubisco-активазы к тепловой денатурации in vitro и in vivo». Plant Physiology . 127 (3): 1053–1064. doi :10.1104/pp.010357. PMC 129275 . PMID  11706186. 
  31. ^ Crafts-Brandner SJ, Salvucci ME (ноябрь 2000 г.). «Рубиско-активаза ограничивает фотосинтетический потенциал листьев при высокой температуре и CO2». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 97 (24): 13430–13435. Bibcode : 2000PNAS...9713430C. doi : 10.1073 /pnas.230451497 . PMC 27241. PMID  11069297. 
  32. ^ Zhang N, Kallis RP, Ewy RG, Portis AR (март 2002 г.). «Световая модуляция Rubisco в Arabidopsis требует возможности окислительно-восстановительной регуляции более крупной изоформы Rubisco-активазы». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 99 (5): 3330–3334. Bibcode : 2002PNAS...99.3330Z. doi : 10.1073/pnas.042529999 . PMC 122518. PMID  11854454 . 
  33. ^ Marcus Y, Gurevitz M (октябрь 2000 г.). «Активация цианобактериальной RuBP-карбоксилазы/оксигеназы облегчается неорганическим фосфатом посредством двух независимых механизмов». European Journal of Biochemistry . 267 (19): 5995–6003. doi : 10.1046/j.1432-1327.2000.01674.x . PMID  10998060.
  34. ^ Spreitzer RJ, Salvucci ME (2002). «Рубиско: структура, регуляторные взаимодействия и возможности для лучшего фермента». Annual Review of Plant Biology . 53 : 449–475. doi : 10.1146/annurev.arplant.53.100301.135233. PMID  12221984. S2CID  9387705.
  35. ^ Timmer J (7 декабря 2017 г.). «Теперь мы можем создать самый важный паршивый фермент на планете». Ars Technica . Получено 5 января 2019 г.
  36. ^ Timmer J (3 января 2019 г.). «Исправление фотосинтеза путем его переделки для переработки токсичной ошибки». Ars Technica . Получено 5 января 2019 г.
  37. ^ ab South PF, Cavanagh AP, Liu HW, Ort DR (январь 2019 г.). «Пути метаболизма синтетического гликолата стимулируют рост и производительность сельскохозяйственных культур в поле». Science . 363 (6422): eaat9077. doi : 10.1126/science.aat9077 . PMC 7745124 . PMID  30606819. 
  38. ^ ab Furbank RT, Quick WP, Sirault XR (2015). «Улучшение фотосинтеза и урожайности зерновых культур путем целенаправленной генетической манипуляции: перспективы, прогресс и проблемы». Field Crops Research . 182 : 19–29. doi : 10.1016/j.fcr.2015.04.009 .
  39. ^ ab Parry MA, Andralojc PJ, Mitchell RA, Madgwick PJ, Keys AJ (май 2003 г.). «Манипуляция Rubisco: количество, активность, функция и регуляция». Journal of Experimental Botany . 54 (386): 1321–1333. doi : 10.1093/jxb/erg141 . PMID  12709478.
  40. ^ Ogbaga CC, Stepien P, Athar HU, Ashraf M (июнь 2018 г.). «Инженерия Rubisco activase из термофильных цианобактерий в растения, чувствительные к высоким температурам». Critical Reviews in Biotechnology . 38 (4): 559–572. doi :10.1080/07388551.2017.1378998. PMID  28937283. S2CID  4191791.
  41. ^ Whitney SM, Sharwood RE, Orr D, White SJ, Alonso H, Galmés J (август 2011 г.). «Изолейцин 309 действует как каталитический переключатель C4, который увеличивает скорость карбоксилирования рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилазы/оксигеназы (рубиско) у Flaveria». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 108 (35): 14688–14693. Bibcode : 2011PNAS..10814688W. doi : 10.1073/pnas.1109503108 . PMC 3167554. PMID  21849620 . 
  42. ^ Ishikawa C, Hatanaka T, Misoo S, Miyake C, Fukayama H (июль 2011 г.). «Функциональное включение малой субъединицы сорго увеличивает скорость каталитического оборота Rubisco в трансгенном рисе». Plant Physiology . 156 (3): 1603–1611. doi :10.1104/pp.111.177030. PMC 3135941 . PMID  21562335. 
  43. ^ Stracquadanio G, Umeton R, Papini A, Lio P, Nicosia G (2010). «Анализ и оптимизация фотосинтетического метаболизма углерода C3». Международная конференция IEEE по биоинформатике и биоинженерии 2010 г. Филадельфия, Пенсильвания, США: IEEE. стр. 44–51. doi :10.1109/BIBE.2010.17. hdl : 1721.1/101094 . ISBN 978-1-4244-7494-3. S2CID  5568464.
  44. ^ Whitney SM, Andrews TJ (декабрь 2001 г.). «Кодируемая пластомом бактериальная рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилаза/оксигеназа (RubisCO) поддерживает фотосинтез и рост табака». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 98 (25): 14738–14743. Bibcode : 2001PNAS...9814738W. doi : 10.1073/pnas.261417298 . PMC 64751. PMID  11724961 . 
  45. ^ Джон Эндрюс Т, Уитни СМ (июнь 2003 г.). «Манипулирование рибулозобисфосфаткарбоксилазой/оксигеназой в хлоропластах высших растений». Архивы биохимии и биофизики . 414 (2): 159–169. doi :10.1016/S0003-9861(03)00100-0. PMID  12781767.
  46. ^ Lin MT, Occhialini A, Andralojc PJ, Parry MA, Hanson MR (сентябрь 2014 г.). «Быстрее Rubisco с потенциалом для увеличения фотосинтеза в сельскохозяйственных культурах». Nature . 513 (7519): 547–550. Bibcode :2014Natur.513..547L. doi :10.1038/nature13776. PMC 4176977 . PMID  25231869. 
  47. ^ Tcherkez GG, Farquhar GD, Andrews TJ (май 2006 г.). «Несмотря на медленный катализ и запутанную субстратную специфичность, все рибулозобисфосфаткарбоксилазы могут быть почти идеально оптимизированы». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 103 (19): 7246–7251. Bibcode : 2006PNAS..103.7246T. doi : 10.1073/pnas.0600605103 . PMC 1464328. PMID  16641091 . 
  48. ^ Игамбердиев AU (2015). «Контроль функции Рубиско через гомеостатическое равновесие поставки CO2». Frontiers in Plant Science . 6 : 106. doi : 10.3389 /fpls.2015.00106 . PMC 4341507. PMID  25767475. 
  49. ^ Igamberdiev AU, Lea PJ (февраль 2006 г.). «Наземные растения уравновешивают концентрации O2 и CO2 в атмосфере». Photosynthesis Research . 87 (2): 177–194. Bibcode : 2006PhoRe..87..177I. doi : 10.1007/s11120-005-8388-2. PMID  16432665. S2CID  10709679.
  50. ^ Bracher A, Whitney SM, Hartl FU, Hayer-Hartl M (апрель 2017 г.). «Биогенез и метаболическое поддержание Рубиско». Annual Review of Plant Biology . 68 : 29–60. doi : 10.1146/annurev-arplant-043015-111633 . PMID  28125284.
  51. ^ Sjuts I, Soll J, Bölter B (2017). «Импорт растворимых белков в хлоропласты и потенциальные регуляторные механизмы». Frontiers in Plant Science . 8 : 168. doi : 10.3389/fpls.2017.00168 . PMC 5296341. PMID  28228773. 
  52. ^ Aigner H, Wilson RH, Bracher A, Calisse L, Bhat JY, Hartl FU, Hayer-Hartl M (декабрь 2017 г.). «Сборка RuBisCo в растениях E. coli с пятью шаперонами хлоропластов, включая BSD2». Science . 358 (6368): 1272–1278. Bibcode :2017Sci...358.1272A. doi : 10.1126/science.aap9221 . hdl : 11858/00-001M-0000-002E-8B4D-B . PMID  29217567.
  53. ^ ab Heazlewood J (2012). Протеомные приложения в биологии . Нью-Йорк: InTech Manhattan. ISBN 978-953-307-613-3.
  54. ^ Гупта Р., Ким СТ. (2015). «Истощение белка RuBisCO с использованием метода преципитации протаминсульфатом». Протеомное профилирование . Методы в молекулярной биологии. Т. 1295. Нью-Йорк, Нью-Йорк: Humana Press. С. 225–33. doi :10.1007/978-1-4939-2550-6_17. ISBN 978-1-4939-2549-0. PMID  25820725.
  55. ^ Кришнан ХБ, Натараджан СС (декабрь 2009 г.). «Быстрый метод истощения Рубиско из листьев сои (Glycine max) для протеомного анализа белков с низким содержанием». Фитохимия . 70 (17–18): 1958–1964. Bibcode : 2009PChem..70.1958K. doi : 10.1016/j.phytochem.2009.08.020. PMID  19766275.
  56. ^ Kim ST, Cho KS, Jang YS, Kang KY (июнь 2001 г.). «Двумерный электрофоретический анализ белков риса методом фракционирования полиэтиленгликолем для белковых массивов». Электрофорез . 22 (10): 2103–2109. doi :10.1002/1522-2683(200106)22:10<2103::aid-elps2103>3.0.co;2-w. PMID  11465512. S2CID  38878805.
  57. ^ Xi J, Wang X, Li S, Zhou X, Yue L, Fan J, Hao D (ноябрь 2006 г.). «Фракционирование полиэтиленгликоля улучшило обнаружение малораспространенных белков с помощью двумерного электрофоретического анализа растительного протеома». Фитохимия . 67 (21): 2341–2348. Bibcode : 2006PChem..67.2341X. doi : 10.1016/j.phytochem.2006.08.005. PMID  16973185.
  58. ^ Cellar NA, Kuppannan K, Langhorst ML, Ni W, Xu P, Young SA (январь 2008 г.). «Применимость колонок с обильным истощением белка для рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилазы/оксигеназы к разным видам». Журнал хроматографии. B, Аналитические технологии в биомедицинских и биологических науках . 861 (1): 29–39. doi :10.1016/j.jchromb.2007.11.024. PMID  18063427.
  59. ^ Агравал ГК, Джва Н.С., Раквал Р. (февраль 2009 г.). «Протеомика риса: окончание фазы I и начало фазы II». Протеомика . 9 (4): 935–963. doi :10.1002/pmic.200800594. PMID  19212951. S2CID  2455432.
  60. ^ Cho JH, Hwang H, Cho MH, Kwon YK, Jeon JS, Bhoo SH, Hahn TR (июль 2008 г.). «Влияние DTT на белковые препараты для протеомного анализа: удаление высоко распространенного растительного фермента, рибулозобисфосфаткарбоксилазы/оксигеназы». Журнал биологии растений . 51 (4): 297–301. Bibcode : 2008JPBio..51..297C. doi : 10.1007/BF03036130. ISSN  1226-9239. S2CID  23636617.
  61. ^ Chase MW, Soltis DE, Olmstead RG, Morgan D, Les DH, Mishler BD и др. (1993). «Филогенетика семенных растений: анализ нуклеотидных последовательностей из пластидного гена rbcL» (PDF) . Annals of the Missouri Botanical Garden . 80 (3): 528–580. doi :10.2307/2399846. hdl : 1969.1/179875 . JSTOR  2399846.
  62. ^ Ashida H, Saito Y, Nakano T, Tandeau de Marsac N, Sekowska A, Danchin A, Yokota A (19 июня 2007 г.). «RuBisCO-подобные белки как фермент енолазы в пути утилизации метионина: функциональные и эволюционные связи между RuBisCO-подобными белками и фотосинтетическим RuBisCO». Журнал экспериментальной ботаники . 59 (7): 1543–1554. doi : 10.1093/jxb/ern104 . PMID  18403380.
  63. ^ Шульц, Л.; Го, З.; Зажицкий, Дж.; Штайнхен, В.; Шуллер, Дж. М.; Хеймерль, Т.; Принц, С.; Мюллер-Кахар, О.; Эрб, Т. Дж.; Хохберг, Г. К. А. (14.10.2022). «Эволюция повышенной сложности и специфичности на заре формы I Рубиско». Science . 378 (6616): 155–160. Bibcode :2022Sci...378..155S. doi :10.1126/science.abq1416. PMID  36227987. S2CID  252897276.
  64. ^ Sage RF, Sage TL, Kocacinar F (2012). «Фотодыхание и эволюция фотосинтеза C4». Annual Review of Plant Biology . 63 : 19–47. doi : 10.1146/annurev-arplant-042811-105511. PMID  22404472. S2CID  24199852.
  65. ^ ab Studer RA, Christin PA, Williams MA, Orengo CA (февраль 2014 г.). «Компромиссы между стабильностью и активностью ограничивают адаптивную эволюцию RubisCO». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 111 (6): 2223–2228. Bibcode : 2014PNAS..111.2223S. doi : 10.1073 /pnas.1310811111 . PMC 3926066. PMID  24469821. 
  66. ^ Wildman SG (2002). «По следу от белка фракции I к Рубиско (рибулозобисфосфаткарбоксилаза-оксигеназа)». Photosynthesis Research . 73 (1–3): 243–250. doi :10.1023/A:1020467601966. PMID  16245127. S2CID  7622999.
  67. ^ Portis AR, Parry MA (октябрь 2007 г.). «Открытия в области Rubisco (рибулозо-1,5-бисфосфаткарбоксилаза/оксигеназа): историческая перспектива». Photosynthesis Research . 94 (1): 121–143. Bibcode : 2007PhoRe..94..121P. doi : 10.1007/s11120-007-9225-6. PMID  17665149. S2CID  39767233.
Рисунок 3. На этом рисунке каждой белковой цепи в комплексе (LS) 2 присвоен свой цвет для легкой идентификации.

Дальнейшее чтение

Внешние ссылки